Marco Cabezas1 y Carlos A. Sánchez2
1 Docente investigador, Facultad de Ingeniería Agronómica, Universidad de Ciencias Aplicadas y Ambientales (UDCA), Bogotá. mcabezas@udca.edu.co
2 Ingeniero agrónomo, Universidad de Ciencias Aplicadas y Ambientales (UDCA), Bogotá.
Fecha de recepción: 28 de febrero de 2008. Aceptado para publicación: julio 10 de 2008
RESUMEN
]]> Para confirmar el efecto que tienen las deficiencias de nutrientes minerales mayores en la asignación de la materia seca en órganos vegetativos de Passiflora mollissima, se realizó un experimento en condiciones de vivero, mediante la técnica de deficiencia inducida por elemento faltante. Se pudo establecer que las deficiencias de N y K reducen en alta proporción el área foliar y la masa de la planta, mientras que las deficiencias de P afectan el patrón de distribución de la biomasa, al favorecer la mayor acumulación en la raíz. En general, las deficiencias de macronutrientes afectan de forma drástica la distribución de la materia seca en los órganos vegetativos de la planta y producen síntomas específicos que pueden servir como indicadores del estado nutricional en condiciones de campo.Palabras clave: economía del carbono, síntomas de deficiencia, nutrición mineral.
ABSTRACT
In order to confirm the effect that mineral macronutrient deficiencies have on the dry matter partition in vegetative organs of Passiflora mollissima, an experiment was carried out in nursery conditions by means of the induced deficiency technique of lacking element. It was established that nitrogen and potassium deficiencies lessen in high proportion the leaf area and dry matter, whilst the phosphorus deficiency affect the biomass partitioning pattern. That benefits the major carbohydrates accumulation in root. Generally, the macronutrient deficiencies affect in drastic form the dry matter partitioning to vegetative organs of the plant and produce specific symptoms that should serve as indicator of a nutritional status in field conditions.
Key words: carbon economy, deficiency symptoms, mineral nutrition.
Introducción
Las plantas crecen y se desarrollan a partir de variables ambientales como temperatura, radiación solar, disponibilidad de agua y disponibilidad de elementos minerales esenciales. Uno de los mecanismos que utilizan las plantas para ajustar su metabolismo a la deficiencia de recursos exógenos es la modificación de los patrones de distribución de biomasa, en especial, almacenando reservas en los órganos requeridos para buscar y solventar los recursos limitantes (Marschner et al., 1996; Yeh et al., 2000).
De forma general, las deficiencias de N y P inducen una acumulación de carbohidratos en las hojas, grandes cantidades de C distribuido a las raíces y un incremento en la relación alométrica raíz/parte aérea (Gutiérrez Colomer et al., 2006). Estas mismas deficiencias alteran varios eventos fisiológicos, especialmente la fotosíntesis, el metabolismo de azúcares y la asignación de fotoasimilados entre fuentes y demandas (Hermans et al., 2006). En contraste, aunque la acumulación de K y Mg en las hojas puede darse como resultado de la deficiencia de estos elementos en el suelo, no se produce incremento del peso seco de las raíces. Esto se debe a la disminución de la exportación de sacarosa de las hojas, más que a un efecto en la fotosíntesis por deficiencias de Mg y K, aunque sí se observan efectos negativos en la regeneración de pigmentos fotosintéticos, en particular, en las clorofilas (Del Amor y Marcelis, 2004).
Hermans et al. (2006) propusieron una hipótesis para explicar cómo las deficiencias de N y P afectan el metabolismo de carbohidratos en los brotes y de qué manera se cambia aérea. El planteamiento involucra aspectos del transporte de la sacarosa, los cambios en los gastos energéticos para el acondicionamiento de las plantas a las deficiencias de los nutrientes, la actividad de los órganos fuentes y las señales moleculares. De la misma forma, plantearon la explicación del porqué no se incrementa el peso seco de la raíz en condiciones de deficiencia de K y Mg y concluyeron que esto se debe una modificación negativa en el transporte de sacarosa en el floema.
La reducción de las tasas fotosintéticas en plantas deficientes en N es una consecuencia directa de la acumulación de azúcares, que supera la cantidad necesaria para lograr el equilibrio metabólico entre hojas y órganos demanda (Sinclair, 1990; Guo et al., 2007). Algunos efectos de la deficiencia de N en el desarrollo vegetal parecen estar relacionados con la relación C/N en los tejidos, inducida por la presencia misma de carbohidratos libres. Los metabolitos carbonados y la relación C/N regulan la expresión de genes involucrados en la toma y el metabolismo del N, y los nitratos regulan la expresión de muchos genes responsables del metabolismo de los azúcares (Hermans et al., 2006; Guo et al., 2007).
]]> Se asume de forma tácita que la expresión génica está relacionada directamente con la cantidad de proteínas presentes en los tejidos, la actividad enzimática y los niveles de metabolitos (Sinclair, 1990).Las deficiencias de P incrementan las concentraciones de azúcares y almidón en las hojas, pero no siempre en las raíces, hecho que depende en gran medida de la especie involucrada (Wang et al., 2002; Desnos, 2008). Pueden suceder cambios en la expresión génica y en los niveles de proteínas responsables de la fotosíntesis y la producción de azúcares, cuando las plantas son sometidas a deficiencias de P (Hermans et al., 2006). Las bajas cantidades de fosfato inorgánico en el citosol pueden restringir la síntesis de ATP, lo que ocasiona la desactivación de la ribulosa 1, 5-bifosfato carboxilasa oxigenasa (rubisco) o, directamente, su inhibición. El efecto final será un descenso en las tasas de carboxilación y, por tanto, menor cantidad de carbohidratos producidos en la hoja, con la consecuente acumulación de materia seca en las raíces para favorecer la toma de P y así mitigar el efecto ambiental poco favorable (Wang et al., 2002).
Es posible que las deficiencias de S también afecten las cantidades de almidón en las hojas, al estar involucrado en el metabolismo de los aminoácidos azufrados. También tendrá un efecto sobre el metabolismo del N, sobre la actividad enzimática para activar el transporte a corta distancia y, por tanto, podrá afectar las relaciones fuente demanda (Scherer, 2001).
Raese y Drake (1995) comprobaron el efecto del Ca en el llenado de frutos de perales; este ensayo condujo a definir la importancia del elemento en el llenado de la fruta y la mayor asignación de carbohidratos en los órganos reproductivos. Adicionalmente, varios experimentos han valorado positivamente la importancia del Ca como elemento clave a la hora de distribuir asimilados, especialmente en los órganos de almacenamiento (Lenz, 2000; Hanafi y Halimah, 2004; Hao y Papadopoulos, 2004).
Passiflora mollissima Bailey es originaria de los Andes americanos; tiene un alto potencial como producto de exportación, un valor nutricional alto y es importante en el manejo integrado de sistemas agrícolas, especialmente en zonas de minifundio, en clima frío y frío moderado. Es una especie incluida en la agenda exportadora de Colombia y como tal, se debe encontrar las mejores técnicas de cultivo, para ofrecer un producto de alta calidad y con adecuado rendimiento agronómico. Se ha determinado que la planta muestra poco grado de confiabilidad, cuando se quiere relacionar los síntomas de deficiencia y el estado nutricional, en especial en la parte foliar; además, es muy poco lo que se sabe de la respuesta de la especie a la fertilización edáfica (Alfonso y Peña, 2004). El presente trabajo tuvo como fin establecer el efecto de las deficiencias nutricionales en la acumulación y la distribución de la materia seca en plantas de vivero de P. mollissima, cultivada en medio hidropónico, y confrontar los resultados con algunos síntomas visuales producto de las deficiencias inducidas de nutrientes.
Materiales y métodos
El experimento se llevó a cabo en las instalaciones de la unidad investigativa El Remanso, de la Universidad de Ciencias Aplicadas y Ambientales, en Bogotá, bajo condiciones de cubierta plástica tipo invernadero durante seis meses. La temperatura máxima promedio fue 21 °C, mientras que la mínima estuvo en 12 °C y la temperatura media reportada durante el tiempo de experimentación fue 16,5 °C. La humedad relativa fue 78%. Tanto temperatura como HR se midieron con un termohidrómetro Springfield. La radiación fotosintéticamente activa se midió con un sensor cuántico Aqu.PAR 250, marca Licor. El valor promedio de flujo fotónico fotosintético fue de 1.340 μmol·m-2·s-1.
El material vegetal empleado se propagó por medio de semilla sexual de frutos provenientes de un lote comercial de curuba de Saboyá (Boyacá). La semilla se extrajo mediante el método manual, se lavó y se dejó secar durante 8 días en sombra (Delanoy et al., 2006). Posteriormente se imbibieron las semillas en agua tibia por una hora y luego se colocaron en bandejas germinadoras de 72 alvéolos. Cuando se obtuvo germinación completa, las plántulas con 4 hojas verdaderas desplegadas se sacaron del germinador, se les lavó la raíz con una solución de hipoclorito de calcio al 2%; luego con chorros de agua a presión se eliminaron los residuos del sustrato germinativo, siguiendo el procedimiento usado por Capera y Leguizamón (1999). Previamente se llenaron bolsas plásticas de 10 L de capacidad con vermiculita lavada con agua destilada; en cada bolsa se sembró una planta. Durante tres días las plantas se regaron con agua destilada y a partir del día cuarto, se comenzó a aplicar una solución completa Hoagland 0,25 M para homogenizar el material en crecimiento y porte. Este proceso se realizó durante 4 semanas. A la quinta semana se incrementó la concentración a 0,5 M, la cual se aplicó durante 8 semanas y por 4 semanas más se reacomodó la solución a 1 M. La frecuencia de aplicación fue de dos veces por semana, con una cantidad de 400 mL de solución por bolsa, con base en el procedimiento usado por Cereda et al. (1991) y Cabezas et al. (2002).
Para inducir deficiencias nutricionales se empleó la técnica del elemento faltante (Capera y Leguizamón, 1999). Las plantas se aleatorizaron para asignar los tratamientos respectivos. Ocho tratamientos se utilizaron para evaluar el efecto de la carencia de N, P, K, Ca, Mg y S, mientras que se dejó un tratamiento sin aplicación como testigo de prueba y un tratamiento que recibió una fórmula completa de fertilización, solución completa de Hoagland 1M, durante todo el desarrollo del ensayo. La unidad experimental fue de 3 plantas y se usaron 4 repeticiones para cada tratamiento, en un diseño completamente aleatorizado. Las bolsas se colocaron en mesas de madera a 1 m del suelo y se aislaron mediante el uso de polisombra verde como cortina para evitar la contaminación de polvo.
Durante 16 semanas después de la inducción de las deficiencias las plantas se regaron con la solución respectiva para cada tratamiento, la cual carecía del respectivo nutriente. 750 mL de solución se aplicó a cada matera dos veces por semana. A medida que pasaba el tiempo, se anotaron los síntomas visibles de las deficiencias nutricionales, se estructuró un registro fotográfico y se midieron algunas variables cuantitativas, como número de hojas, número de ramas y presencia de estructuras reproductivas. Al final del ensayo, 32 semanas después del transplante, se utilizó una planta por cada unidad experimental para determinar el área foliar, mediante un planímetro digital CID Inc. 2300.
]]> Las restantes 3 plantas se cosecharon, se separaron los diferentes órganos y se llevaron a secado por 72 h a 105 °C, en el laboratorio de Fitotecnia de la Universidad de Ciencias Aplicadas y Ambientales (UDCA), en Bogotá.Con los datos obtenidos se fabricó el modelo de distribución de materia seca en la curuba sometida a deficiencias inducidas de nutrimentos, mientras que las variables numéricas, como masa seca y área foliar, se sometieron a un análisis clásico de varianza, previa transformación de los datos a √y+1 para disminuir el coeficiente de variación. Se utilizó la prueba de comparación múltiple de Bonfferroni para establecer la diferencia estadística entre promedios (Martínez y Martínez, 1997).
Resultados y discusión
Área foliar
Las plantas sometidas a deficiencia de N y K presentaron área foliar reducida y estadísticamente diferencias significativas con respecto a aquéllas que fueron tratadas con la solución completa y, a su vez, presentaron diferencias estadísticamente significativas con las plantas que no recibieron solución nutritiva (figura 1). Cuando estos dos elementos son restringidos en la solución nutritiva, se produce efecto negativo en la formación de nuevas hojas y en su expansión. En promedio, el área foliar por planta disminuyó en 50% para ambos casos. Con un coeficiente de determinación (R2) de 0,87 y de variación de 12,6%, se puede asegurar que las deficiencias de N alteran la nueva formación de hojas y su desarrollo, debido posiblemente a las bajas tasas de producción de aminoácidos y proteínas indispensables en la división y elongación de células. Se ha demostrado que la deficiencia de N en plantas superiores afecta el tamaño de las hojas, pero no así su número (Kang y Van Iersel, 2004; Ehret et al., 2005), aspecto que se pudo constatar en la presente investigación.
Las deficiencias de N en plantas de curuba producen clorosis generalizada en las hojas del tercio inferior, absición temprana y lámina foliar reducida, aspectos que contribuyen a afectar negativamente el área foliar total y que coinciden con lo encontrado por Yeh y Wright (2000) en Spathiphyllum, por Avilán (2001) en granadilla y por Cabezas et al. (2002) en lulo.
En cuanto a la deficiencia de K y su efecto sobre la composición y desarrollo foliar, es posible que se deba al control que tiene la planta en cuanto a área de transpiración, debido a que el elemento contribuye a regular la apertura y el cierre estomático, pero; al carecer de él, la planta tenderá a minimizar el tamaño de las hojas más que su número, para así disminuir la resistencia de la capa límite de aire y dar mayor eficiencia al intercambio gaseoso, conceptos bien discutidos por Del Amor y Marcelis (2004). Las hojas de las plantas con deficiencias de K fueron pequeñas y con bordes necrosados, con la lámina foliar más coriácea, respecto a las plantas de control. Los resultados mostraron diferencias altamente significativas entre los tratamientos con deficiencias de Ca y S y el tratamiento control, pero no hubo diferencias entre la deficiencia de N y el testigo absoluto, hecho que clarifica la importancia del K en el desarrollo foliar de P. mollissima.
Las deficiencias de Ca y S no influyeron estadísticamente sobre el área foliar por planta. Es conocido que el Ca cuando está deficientindividuale en los tejidos foliares puede causar quemazones en los bordes de la hoja, pero no afecta su grado de expansión, a diferencia de lo encontrado cuando se presentan deficiencias de K, según lo expresado por Saure (1998). Las plantas de curuba que crecieron con deficiencias de Ca presentaron ligeros necrosamientos en los bordes, en especial en la parte terminal, pero esto no influyó en el área foliar individual.
]]> El P, al estar comprometido de forma directa con la producción de carbohidratos de reserva y de estructura, tiene un efecto negativo cuando su deficiencia es marcada. Al no haber suficiente cantidad de P en los tejidos foliares, las tasas de división celular se reducen, las células no son favorecidas con la expansión de sus tejidos y se restringe la brotación aérea. Es posible que haya una reacomodación en la distribución de fotoasimilados, que son traslocados en particular a la zona radical, con sacrificio de la formación de nuevos brotes foliares y de la misma extensión de la hoja. Se ha encontrado que una deficiencia de P en el suelo afecta también la absorción de N por la raíz, ya que los iones fosfato y amonio deben estar en permanente equilibrio para permitir la regulación del pH en la zona adyacente radical (Salt, 2004). Una limitada oferta de P afecta la toma de N y, por tanto, la baja expansión de hojas y el pobre desarrollo foliar pueden deberse a esta combinación de efectos. Peso seco total
La falta de nutrimentos en el crecimiento de P. mollisima causa serias limitaciones en la acumulación de masa en los tejidos (figura 2). Se evidencia la diferencia altamente significativa entre los tratamientos con deficiencia de cada uno de los macronutrientes y el tratamiento control. También es notable el efecto que tienen las defi ciencias de N y K en el peso seco total de la planta. La deficiencia de P no mostró diferencias signifi cativas con el tratamiento en el que se fertilizó con solución completa de nutrientes. Plantas con deficiencias de Ca no mostraron diferencias estadísticamente signifi cativas con aquéllas que crecieron sin deficiencia de elementos nutritivos. Las defi ciencias de Mg evidenciaron algunos problemas en la acumulación de masa, sin ser tan determinantes como las de N y K. La falta de S sí afectó la acumulación de materia seca y presentó diferencias significativas con respecto al control, pero fue superior a la de las plantas que crecieron con defi ciencia de N y de aquellas que sólo fueron regadas con agua.
Las plantas de curuba sometidas a deficiencia de N mostraron: disminución en el peso seco, con valores promedio de 58,25%, respecto a las plantas que crecieron en solución completa; hojas cloróticas y un incremento en su senescencia; confirmando lo planteado por varios autores (Clark y Richardson 2002; Halafi y Halimah, 2004; Tagliavinia et al., 2005). Cuando se presenta defi ciencia de N, se produce acumulación de azúcares y almidón en las hojas y luego comienza un incremento en el transporte de sacarosa a la raíz, como respuesta de la planta a esta condición estresante, tal y como lo describe Guo et al. (2007). La producción de fotoasimilados se reduce por efecto de la acumulación de carbohidratos de reserva en la hoja y se afecta la relación C/N, lo que provoca disminución del N empleado para renovar la rubisco y, por ende, limitación del proceso fotosintético. Esta situación conlleva la disminución de producción de triosas fosfato, claves para la síntesis de sacarosa; la asignación de azúcares a las hojas se reduce considerablemente y la planta es afectada integralmente en su metabolismo.
La anterior consideración, unida a la falta de bases nitrogenadas para activar la división celular y la acción de los genes regulados por la acumulación de carbohidratos, que causan en especial alteraciones en la síntesis de aminoácidos y de glutamato (Hermans et al., 2006; Guo et al., 2007), darán como resultado retraso en el crecimiento de las plantas y desórdenes en el desarrollo vegetal, aspectos de suma importancia en la producción de fruta.
Es importante ver cómo la deficiencia de P no alteró el peso seco total de las plantas, pero, en términos de comportamiento fenológico, se presentaron desórdenes foliares, como disminución en el área de la hoja, color verde intenso en la lámina foliar y entrenudos más cortos. Esta sintomatología se explica por la alta concentración de peso seco en el sistema radical, producto de una descompensación en la relación fuente/demanda, explicada más adelante. Esta observación es muy distinta a la encontrada en otras especies, como granadilla (Avilán, 2001), piña (Hanafi y Halifah., 2004), rosas (Ehret, 2005), cítricos (Pestana et al., 2005) y tomate de árbol (Pillimue et al., 1998), en las que la deficiencia de P disminuyó de forma drástica el peso seco total de las plantas.
En promedio, se encontró que las plantas de P. mollissima con deficiencia de K tuvieron 36% menos de peso seco, respecto a las plantas que crecieron sin ninguna deficiencia nutricional. Este dato es idéntico al reportado por Del Amor y Marcellis (2004) en tomate al que se le suprimió el aporte de K en condiciones de hidroponía; esto se relaciona estrechamente con lo encontrado en lulo por Cabezas et al. (2002) y en tomate de árbol por Clark y Richardson (2002). De igual forma, el peso seco total se afectó considerablemente.
Si se tiene en cuenta que el K tiene funciones fisiológicas no estructurales en la planta: como activación enzimática, osmoregulación, formación de carbohidratos, ácidos nucleicos y proteínas, fortalecimiento del floema y el xilema, así como regulador en los sistemas de transporte a corta y larga distancia; se entiende claramente el descenso de peso seco total en la planta cuando el elemento es escaso o está totalmente ausente.
]]> Distribución de la materia seca
A partir de ese modelo, se puede afirmar que las defi ciencias nutricionales sí afectan a la distribución de fotoasimilados en la curuba. La deficiencia de P es la que presenta los mayores valores de peso seco radical (tabla 1), hecho que se explica por la respuesta de la planta para tomar el elemento cuando falta en la solución del suelo. Según Hermans et al. (2006), al existir menos cantidad de P, la planta debe invertir sus recursos en una mayor producción de raíces para incrementar el espacio de exploración y así poder contactar los iones fosfato, que, a propósito, son muy poco móviles en la fase de solución. El crecimiento de raíces descompensa el patrón de distribución de carbohidratos, de ahí que se vea poca cantidad de tallos y hojas en plantas con deficiencia de P.
La deficiencia de P induce además el desarrollo de una alta ramificación en el sistema radical, en especial, en la zona superfi cial del suelo, aunque la raíz principal no presenta un marcado desarrollo, en comparación con el tratamiento de nutrición completa. De acuerdo a Sinha et al. (2003), la deficiencia de P también puede afectar el papel del B en la promoción de la división celular, aspecto que provoca una alta ramificación de la raíces laterales, pero un bajo desarrollo de la raíz pivotante. Este aspecto discrepa con lo expresado por Hermans et al. (2006), quienes sostienen que esa respuesta morfológica se debe tal vez a cambios en la composición hormonal, en especial, por la acumulación de auxinas, lo que provoca un incremento en la longitud de raíces. Esos cambios hormonales son consistentes con las alteraciones morfológicas de la raíz y con la expresión génica, que involucra la regulación de etileno, citoquininas y auxinas en raíces que crecen en deficiencias de P.
]]> La deficiencia de K incrementa la acumulación de carbohidratos en las hojas, como respuesta a un descenso en los osmolitos celulares que controlan la apertura y el cierre estomático. A diferencia de la deficiencia de N y P, la deficiencia de K no produce incremento de almidones en la hoja, aunque sí se puede acumular sacarosa en el citoplasma, disminuyéndose por tanto la fotosíntesis. Al disminuirse el K, se afecta el transporte de sustancias a través del floema, razón que explica la poca cantidad de biomasa acumulada en la raíz.En cuanto a la deficiencia de Mg, incrementa la concentración de azúcares y almidones en la hoja, producto de la poca cantidad de clorofila a y b formada cuando el elemento escasea en los tejidos. Los incrementos en la masa radical de algunas plantas sometidas a deficiencia de Mg son el resultado de la pobre y a veces nula partición de asimilados a las hojas jóvenes y a los brotes nuevos, más que a la mayor tasa de acumulación de carbohidratos en la raíz. Se debe recordar que el Mg no sólo forma parte de las clorofilas, sino que está asociado con el transporte simplástico, hecho que será determinante en la distribución de fotoasimilados a los distintos órganos vegetales, como lo afirman Hao y Papadoupolus (2004).
Si se parte del modelo planteado en la figura 3, la relación alométrica entre la parte aérea y la raíz en plantas de curuba de vivero es de 1,6:1 (tabla 2), muy inferior a otras relaciones planteadas en especies menos leñosas, como tomate, piña y plantas ornamentales, pero diferente a la encontrada en uchuva por Salazar et al. (2007). Parece ser que P. mollissima tiene la tendencia a almacenar grandes cantidades de fotosintatos en la raíz, para luego, cuando así se requiera, translocarlos a otros órganos vitales, como meristemos, flores y frutos. De todas formas, las deficiencias nutricionales y, en especial, las de P, Mg y S, afectan en gran medida esta relación, pues se disminuye el contenido de biomasa en los brotes aéreos y en las hojas, para proveer llenado en la raíz.
Parece ser que este aspecto es bien importante para la producción, pues en condiciones de campo una práctica muy usada es la poda de producción, bastante drástica pero que beneficia las cosechas, tal vez por causa del aporte de fotoasimilados almacenados temporalmente en el sistema radical. Este punto debe ser estudiado con mayor profundidad en el futuro.
Conclusiones
La curuba es una planta que acumula grandes cantidades de fotoasimilados en la raíz, pero más aún cuando se presentan deficiencias de P en el medio de crecimiento. Esta deficiencia altera posiblemente la distribución de C, para atenuar los daños metabólicos y permitir así la supervivencia en condiciones poco favorables.
A diferencia de la deficiencia de P, cuando escasea el K la planta no acumula carbohidratos en la raíz sino que lo hace en la parte aérea. La deficiencia de K es de las más notorias en P. mollissima y puede ser indicativa de una alta necesidad de aplicación de este nutrimento en los programas de fertilización.
El N es el elemento que produce las mayores disminuciones el peso seco en P. mollissima, afecta su desarrollo foliar y puede causar pérdidas importantes en las cosechas. En contraste con lo encontrado para otras especies, no afecta tanto la relación parte aérea/raíz, pero no permite el desarrollo de P. mollisima.
]]> P. mollisima es una especie que no permite establecer un diagnóstico visual cuando existen deficiencias de nutrimentos, tal vez a causa de su rusticidad y adaptación alta a suelos pobres y ácidos. El conocimiento de la economía del C es una herramienta que facilita la detección de problemas nutricionales y permite hacer correctivos nutricionales eficientes.Es recomendable realizar investigaciones en condiciones de campo para incluir las fases reproductivas y su efecto en la distribución de fotoasimilados en la planta de P. mollissima.
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