Evaluación neurofuncional del tallo cerebral Parte II: Reflejo mandibular
Neurofunctional evaluation of brain stem. II. Mandibular reflex
Fidias E. Leon-Sarmiento1,2; María Angélica Pabón Porras3; Elías David Granadillo Deluque4
1 MD, MSc, PhD, Unidad de Parkinson y Movimientos Anormales, Mediciencias Research Group, Universidad Nacional, Bogotá, Colombia. feleones@gmail.com
]]> 2 MD, MSc, PhD, Profesor de Ciencias Neurológicas, Sección de Medicina Aeroespacial, Departamento de Medicina Interna, Universidad Nacional, Bogotá, Colombia.3 MD (e), Estudiante de Medicina, Universidad Nacional, Bogotá, Colombia.
4 MD, Laboratorio de Neurociencias Clínicas, Neuro.net, Fundación Neuromédica Colombo-Americana Ramón & Cajal, Bogotá, Colombia.
Unidad de Parkinson y Movimientos Anormales, Mediciencias Research Group, Calle 50 No. 8-27 (604), Bogotá, Colombia; Tel/Fax: 3112427571
RESUMEN
El reflejo mandibular o maseterino posee conexiones nerviosas únicas, diferentes de las exhibidas por otros reflejos monosinápticos humanos, y permite evaluar, de forma fácil y eficiente, el tallo cerebral por medio de la estimulación mecánica, eléctrica o magnética. Diversos estudios han demostrado la participación en este reflejo de las interneuronas del tallo cerebral y su modulación por estructuras supraespinales, que hacen parte fundamental de su integración motora. El reflejo mandibular es útil para evaluar la afectación trigémino-trigeminal en polineuropatías como la diabetes, neuromiopatías como la esclerosis múltiple y en pacientes con trastornos del movimiento, con o sin disfunción oromandibular. La evaluación neurofuncional de este reflejo craneofacial ayuda a identificar la integración sensorimotora del tallo cerebral y las posibles alteraciones de estas vías reflejas, debidas a anormalidades del sistema nervioso central o del periférico. Su apropiada ejecución e interpretación, clínica y neurológica, permite aplicar de manera más personalizada diversos protocolos de neurorrehabilitación, con el fin de ayudar a mejorar la calidad de vida de los individuos con afectación de estas vías neurales.
PALABRAS CLAVE
Enfermedades Desmielinizantes, Tronco Encefálico, Reflejo/fisiología
The masseter or mandibular reflex has unique neural connections, different from those exhibited by other human monosynaptic reflexes; thus, it is useful to evaluate in an easy and efficient way the human brain stem. It is possible to elicit this reflex by using mechanical, electrical or magnetic stimulation. Several investigations have demonstrated the participation of brain stem interneurons in this human reflex, as well as its modulation by supraspinal structures, which are a fundamental part of its motor integration. This reflex is useful to evaluate the trigemino-trigeminal involvement in poly-neuropathies such as diabetes, neuromyeolopathies such as multiple sclerosis, and in patients with movement disorders, regardless of oromandibular dysfunction. Neurofunctional evaluation of this reflex may be useful to study the sensorimotor integration of the brain stem and the alterations due to abnormalities of the central or peripheral nervous system. Its proper interpretation may be the basis to apply different neuro-rehabilitation protocols thus improving the quality of life of individuals with involvement of these neural pathways.
KEY WORDS
Brain stem, Demyelinating diseases, Reflex/physiological
INTRODUCCIÓN
Los avances hechos en diferentes ramas de las ciencias neurológicas, incluyendo las moleculares, han permitido, desde hace ya varias décadas, detectar, comprender y clarificar mejor numerosos procesos fisiopatológicos; sin embargo, a pesar de dichos avances, en ocasiones no es posible identificar algunas anormalidades en pacientes con trastornos neurológicos en las vías aferentes, en el procesamiento central o en las vías eferentes relacionadas con los pares craneales, evaluados por los más avezados clínicos (1,2). De forma reciente, por ejemplo, una paciente de 62 años, con degeneración corticobasal, recibió durante aproximadamente cuatro años múltiples dosis de toxina botulínica, en diferentes músculos faciales, sin lograr mejoría, debido a un diagnóstico erróneo de blefaroespasmo esencial benigno, hecho por profesionales relacionados con las ciencias neurológicas en el oriente colombiano (observaciones no publicadas). Es en estos casos, principalmente, en los que se hace obligatorio evaluar estas estructuras supraespinales por medios neurológicos funcionales, para poder cuantificar mejor las posibles alteraciones de dichos órganos, con el fin de ubicar, de una manera mucho más exacta, el sitio de la lesión (3,4), paradigma fundamental en el diagnóstico neurológico clínico.
Con este fin, en un manuscrito previo, hicimos una amplia actualización sobre las vías reflejas que transportan información neural en la mitad superior de la cara, específicamente las relacionadas con las vías trigémino-faciales (2). Presentamos ahora la neurología funcional relacionada con las vías trigémino-trigeminales que permite conocer el estado clínico y subclínico de la región inferior de la cara de los seres humanos, enfatizando en este caso la generación, análisis, interpretación y aplicación del reflejo maseterino (RM), obtenido por estimulación manual, mecánica y eléctrica del nervio mentoniano, mientras la musculatura facial se encuentra en reposo o durante activación voluntaria. El RM, descrito por Morris James Lewis en 1885 (5), ha sido atribuido por algunos, de manera errónea, a De Watteville (6); contribuye en los seres humanos a darle estabilidad funcional a la mandíbula y sus movimientos asociados (7).
]]> METODOLOGÍA
En la práctica clínica, el sujeto mantiene la boca entreabierta y, mientras está en esa posición, se le percute con el martillo de reflejos el mentón o, también, se pone un dedo índice transversalmente debajo del labio inferior, y sobre él se percute con el martillo de reflejos. También se puede obtener este reflejo al introducir un bajalenguas en la boca, apoyarlo en la arcada dentaria inferior y percutir sobre él. La respuesta, en cualquiera de los casos, deberá ser siempre la elevación de la mandíbula.
Este reflejo se califica de manera visual y subjetiva con un valor de cero si está ausente; una cruz, si está presente y se considera normal, o dos cruces, si se encuentra exaltado (3,4). Es de notar que la calificación de este reflejo es muy diferente a la que se utiliza en los demás reflejos tendinomusculares humanos. Cuando esta evaluación sugiere anormalidad de los pares craneales involucrados, se recomienda investigar estas vías, de manera más estricta, por métodos neurológicos funcionales y cuantitativos (8). Entre estos métodos están los tradicionales, como el uso de un martillo conectado a un equipo de electromiografía, con el cual se golpea la región mandibular de la forma ya descrita en la evaluación física o, también, aplicando estimulación eléctrica transcutánea sobre el nervio mentoniano, cuyas respuestas se registran, también, en un equipo de electromiografía (1). Más recientemente se ha informado que la estimulación magnética transcraneal usada, como su nombre lo indica, para estimular las vías neurales de forma no invasiva y transcraneal (9) también reproduce el RM al estimular la rama motora del nervio trigémino (10). Enfatizaremos en este manuscrito los estudios hechos por estimulación mecánica y eléctrica, por ser estas técnicas ampliamente validadas a nivel mundial.
Cuando el examinador golpea la mandíbula del sujeto con un martillo conectado a un microinterruptor, este dispara el osciloscopio del electromiógrafo. Las respuestas neuromusculares sencillas o únicas se registran simultáneamente en los dos lados de la cara con electrodos de superficie. El electrodo activo se pone en el tercio inferior del músculo masetero, entre el zigoma y el borde inferior de la mandíbula; el electrodo de referencia se pone por debajo del ángulo mandibular, y el llamado electrodo de tierra se pone en la frente, en la nuca o en el brazo (11-16) (figura n.º 1). El golpe del martillo se debe aplicar en la mandíbula a intervalos de 10 segundos o más. Cabe recordar que el estado dental, la fuerza con que se hace la oclusión dental y la posición de la mandíbula afectan estas respuestas reflejas (17-19). En individuos obesos, a veces, es difícil obtener el reflejo con electrodos de superficie, por lo que se hace necesario utilizar electrodos de aguja (15). La amplitud del RM disminuye con la edad y es menor en hombres que en mujeres (19,20).
De otro lado, cuando se aplica un estímulo eléctrico en la llamada tercera rama del nervio trigémino, o rama motora, mientras el sujeto que se está evaluando mantiene una contracción voluntaria de los músculos de la masticación, se genera el llamado reflejo inhibitorio maseterino (RIM) que se denomina período cutáneo silente o supresión exteroceptiva refleja; lo describieron en 1948 Hoffman y Tonnies al aplicar estímulos eléctricos en la lengua (6). Hacia 1984, Cruccu y colaboradores describieron la participación interneuronal del tallo cerebral en este reflejo (13-18), así como su modulación por estructuras supraespinales en individuos normales y en diversas enfermedades neurológicas (7).
El RIM se registra también, de manera bilateral, con los electrodos puestos de la misma forma usada para la obtención del RM, con estimulación única. En el caso del RIM, los sujetos deben apretar los dientes tan fuertemente como les sea posible, por un período de dos a tres segundos con retroalimentación auditiva. El RIM se puede medir solamente si el individuo es capaz de apretar los dientes y produce un patrón de interferencia electromiográfico completo. En ocasiones, cuando hay contaminación muscular facial, el registro se hace con electrodos de aguja, concéntricos, en lugar de electrodos de superficie. Usualmente el estímulo eléctrico dura 0,2 milisegundos y se aplica en la rama motora del nervio trigémino, mediante electrodos de superficie puestos sobre el foramen respectivo. La intensidad del estímulo será dos a tres veces el umbral reflejo (11-16).
Posterior a esto, se efectúan de ocho a 16 registros con 10 a 30 segundos de descanso entre las contracciones de los músculos masticatorios (figura n.º 2). Para medir el RIM, usualmente se tiene en cuenta la latencia, bien sea como el último pico del electromiograma o como el último cruce de la actividad electromiográfica sobre la línea isoeléctrica o, en otros casos, esta se mide al comienzo de la actividad electromiográfica. Cualquiera de estos métodos es satisfactorio en la práctica clínica, siempre y cuando la forma de medir el reflejo se mantenga y, además, se analicen las diferencias intraindividuales que se obtengan de los registros captados en las hemicaras derecha e izquierda de los individuos evaluados (6,17). La magnitud de la fuerza que el individuo hace en la musculatura orofacial influye sobre los períodos silentes que se obtienen.
Otra forma de medir la actividad refleja trigéminotrigeminal es realizando la curva de recuperación del RIM; esta se utiliza para evaluar la excitabilidad de las interneuronas inhibitorias del tallo cerebral, en pacientes con trastornos del movimiento o disfunción oromandibular. La posición de los electrodos de estimulación y registro es la misma que se emplea con la estimulación simple. Asimismo, la forma de graficar este reflejo es similar a la utilizada en la curva de recuperación del reflejo del parpadeo (RP) (2,11).
]]>NEUROBIOLOGÍA CLÍNICA
La neurobiología del reflejo mandibular obtenido por estimulación mecánica o eléctrica difiere, en algunos aspectos, de la descrita para otros reflejos musculotendinosos, considerados monosinápticos (1,6,11). De manera particular y única, las neuronas sensitivas primarias de las fibras aferentes tienen su cuerpo celular dentro del sistema nervioso central, en el núcleo mecencefálico trigeminal, a nivel del cerebro medio y no en el ganglio nervioso, como sucede en otras vías reflejas. Dichas fibras aferentes salen de los husos musculares presentes en los músculos que cierran la quijada (17). Posteriormente, las ramas nerviosas colaterales cortas de la tercera rama del nervio trigémino se conectan de forma monosináptica y sinérgica con las motoneuronas que controlan el cierre de la mandíbula, pero no cruzan la línea media; la función de estas estructuras neurales no se modifica con la activación cognitiva voluntaria (21). La vibración muscular que, usualmente, inhibe los reflejos H y T aumenta la amplitud del RM (18). Las alteraciones supratentoriales no afectan la latencia del RM obtenido por estimulación sencilla con martillo piezoeléctrico (18-20).
De otro lado, la estimulación eléctrica o mecánica aplicada a la boca o la piel de la región maxilar o mandibular, mientras el individuo contrae voluntariamente los músculos masticatorios, produce activaciones neurales diversas que inhiben la acción de los músculos que cierran la mandíbula y genera los llamados períodos silentes (SP, por la sigla en inglés de silent periods), que en este caso son dos, denominados SP1 y SP2, modulados por mecanismos gabaérgicos, entre otros neurotransmisores (20,22,23).
Se considera que la tercera rama del nervio trigémino, o rama motora, hace parte del arco aferente que transmite la información para generar los períodos silentes asociados al RM, pero aún no existe consenso sobre si dicha información aferente involucra también la transmisión de información nociceptiva (2,11,17). La existencia de períodos silentes en estos músculos faciales, probablemente, juega un papel importante en el control de la masticación, y sirve para prevenir un daño intraoral que podría ocurrir en contracciones no controladas de los músculos que cierran la mandíbula y los movimientos de la misma durante el lenguaje (11-16).
El primer período silente (SP1) involucra, muy probablemente, una interneurona inhibitoria localizada cerca del núcleo trigeminal, ipsilateral al sitio de estimulación, que se proyecta de forma bilateral sobre las motoneuronas encargadas de controlar el cierre de la mandíbula (19,20). Las fibras aferentes relacionadas con la generación del segundo período silente (SP2) descienden en el tracto trigeminal espinal y se conectan con una cadena polisináptica de interneuronas excitatorias, localizadas en la formación reticular lateral medular, a nivel de la unión pontomedular; la última interneurona de esta cadena de estímulos es de tipo inhibitorio y se conecta con fibras colaterales, tanto ipsilaterales como contralaterales, que ascienden en los complejos trigeminales espinales derecho e izquierdo, para alcanzar las motoneuronas trigeminales. El circuito neural completo reposa sobre el puente medio (11-14,17).
VALORES NORMALES
El RM va madurando a medida que aumenta la edad (24). En general, en el adulto normal, la latencia de dicho reflejo, obtenido al golpear la mandíbula con un martillo de reflejos, es de 7 a 8,5 milisegundos (25). Estudios más recientes han demostrado que también es posible encontrar respuestas reflejas maseterinas con latencias mayores, cuando se modifica la fuerza que se aplica a los músculos de la masticación durante la evaluación neurofuncional (26,27).
La comparación de las latencias registradas de forma bilateral es de gran valor clínico (figura n.º 3). Una diferencia de más de 0,8 milisegundos o la ausencia unilateral del reflejo es indicativa de anormalidad. La ausencia bilateral del RM en un individuo mayor de 65 años no tiene significado clínico definitivo (11-16). Los valores normales de las latencias del SP1 y el SP2 están en un rango de 10 a 15 y 40 a 50 milisegundos, respectivamente. La diferencia de latencias ipsilateral y contralateral al sitio de estimulación es, en individuos normales, menor de dos milisegundos para el SP1 y de seis milisegundos para el SP2. En ocasiones, el SP1 y el SP2 pueden aparecer como un período silente único; en este caso se consideran los valores de SP2 (6,11-17).
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La curva de recuperación del SP1 y el SP2 es del 85% y 24% a los 100 milisegundos de intervalo entre los estímulos pareados, y del 96% y 79% a los 500 milisegundos. Desde el punto de vista clínico, usualmente se mide la recuperación del SP2 a un intervalo de estimulación de 250 milisegundos, la que alcanza allí el 60% (6,13,14).
APLICACIONES CLÍNICAS
El RM obtenido con estímulo sencillo es útil para evaluar neuropatías craneales (13-15). La anormalidad más común es la ausencia del RM, más las que alteraciones de su latencia, la cual se encuentra prolongada en enfermedades desmielinizantes como la esclerosis múltiple (12,15). Diversos factores pueden modificar este reflejo, pero un retardo unilateral inequívoco, o su ausencia, sugiere una lesión de la rama motora del nervio trigémino o de sus centros integradores en el tallo cerebral; cuando esta alteración se asocia con una respuesta anormal del RP, principalmente la primera respuesta llamada R1, sugiere una lesión pontina rostral (6,11,15,17).
El RM puede ser normal aun en presencia de arreflexia tendinomuscular axial, en pacientes con síntomas sensitivos puros, lo que favorece el diagnóstico de una ganglionopatía (14,15). Dicha normalidad se puede observar también en pacientes con síndrome de Sjögren y en la enfermedad de Kennedy (28-30). En la ataxia de Friedrich, que se caracteriza por presentar reflejos tendinomusculares hipoactivos, el RM puede estar normal o, paradójicamente, hiperactivo (12). El RM, a su vez, puede estar abolido en algunas neuropatías sensoriales con afectación de vías sensitivas intraorales, dando origen a un daño grave en la masticación y salivación (23,31). La edad, la cooperación durante la generación del RM, el grado de relajación muscular, la posición de la mandíbula y las anormalidades de la oclusión dental influyen directamente en los valores de las latencias y amplitudes del RM (30-33). Pacientes con trastornos temporomandibulares (34-38) presentan una respuesta refleja muy asimétrica, o puede aun estar ausente de forma unilateral (34-41).
Por su parte, el RIM obtenido con estimulación eléctrica sencilla suele estar ausente en pacientes con tétanos, mientras que en lesiones de la articulación temporomandibular aumenta su duración (6,33,35). En pacientes con síndrome de Wallemberg se encuentran diversas anormalidades de estos reflejos que no son concluyentes (11-16). La prolongación de las latencias de los períodos silentes puede ser el reflejo de trastornos en la conducción proximal en polineuropatías de diversas causas, incluyendo la diabetes y la neuropatía del trigémino (41-43). En esta última entidad, el SP1 es el parámetro que más se altera, similar a lo que se observa en la esclerosis múltiple (40-44). La curva de recuperación del RIM, hecha con estimulación pareada, muestra una disminución de la inhibición suprasegmental en la enfermedad de Parkinson, la cual es normal en la enfermedad de Hungtinton (11,44).
CONCLUSIÓN
El reflejo maseterino es una forma relativamente fácil de evaluar, clínica y funcionalmente, el tallo cerebral y sus conexiones supraespinales en diversas enfermedades neuromusculares, principalmente las de tipo desmielinizante, y en algunos trastornos del movimiento (1,14,16). Cuando este estudio se efectúa junto con otros reflejos faciales, aumenta la probabilidad de establecer un diagnóstico más apropiado y de localizar la lesión de manera más precisa; además, permite hacer seguimientos clínicos y subclínicos más estrictos que los efectuados con las evaluaciones convencionales (45-49). Los resultados obtenidos al usar los diferentes tipos de estimulación mencionados en este trabajo, así como la aplicación de nuevas técnicas y metodologías relacionadas con la actividad muscular facial de los humanos (50-52), incluyendo el uso de la estimulación magnética, permitirán también definir programas de neurorrehabilitación más apropiados que los actuales, lo que sin duda redundará en una mejor calidad de vida de los individuos afectados por neuropatías craneales que, muchas veces, se archivan en el campo de lo idiopático (53-55).
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Recibido: septiembre 29 de 2010 ]]> Aceptado: enero 21 de 2011
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