Diversidad de mamíferos en una área con relictos de bosque seco en el Magdalena Medio (Caldas, Colombia)

Mammal Diversity in an Area with Relicts of Dry Forest in the Mid-Magdalena Valley (Caldas, Colombia)

Mario Fernando Garcés Retrepo
Grupo de Ecología Animal, Universidad del Valle, Cali - Colombia
E-mail: mariofgarces@gmail.com

Andrés Quintero Ángel
Pontificia Universidad Javeriana, Cali - Colombia
E-mail: aquinteroa@gmail.com

Natalia Cuéllar ]]> Grupo de Ecología Animal, Universidad del Valle, Cali - Colombia
E-mail: naticas12@yahoo.es

Alan Giraldo
Grupo de Ecología Animal, Universidad del Valle, Cali - Colombia
E-mail: alan.giraldo@correounivalle.edu.co

Recibido: March 2, 2016
Aceptado: July 26, 2016

Resumen

Los relictos de bosque seco del departamento de Caldas se encuentran afectados por actividades humanas como la minería y la ganadería. Debido a la importancia biológica de estos bosques, las amenazas que enfrentan y el poco conocimiento de su diversidad, esta investigación tuvo como objetivo determinar la diversidad y abundancia de mamíferos en un mosaico de Bosque Seco en este departamento. Entre octubre de 2013 y agosto de 2014, se realizó un muestreo de mamíferos implementándose técnicas de búsquedas en trayectos, trampas de captura, trampas cámara, redes de niebla y búsqueda de rastros. Se registraron 49 especies de mamíferos pertenecientes a nueve órdenes y 23 familias. Estas especies correspondieron a cerca del 49% de las especies de mamíferos distribuidas en el Valle Alto del Magdalena y el muestreo tuvo una representatividad cercana al 84 % de las especies esperadas con el esfuerzo realizado. Tres especies se consideran amenazadas a nivel nacional e internacional (Lontra longicaudis, Aotus cf griseimembra, Saguinus leucopus). Adicional- mente, Leopardus wiedii se cataloga casi amenazado y Proechimys chrysaeolus se considera de datos deficientes a nivel internacional. Los relictos de bosque de esta zona presentan una alta diversidad y permiten el asentamiento de algunas especies amenazadas.

Palabras clave: bosque seco, fragmentación, perdida de hábitat, especies amenazadas.

Relicts of dry forest of the department of Caldas are affected by human activities such as mining and livestock. Due to the biological importance of these forests, the threats that they face and the little knowledge of its diversity, this study aimed to determine the diversity and abundance of mammals in a mosaic of dry forest in this department. Between October, 2013 and August, 2014, mammals were recorded through walks, Sherman traps, camera traps, mist nets, and hunting trails. Forty-nine species of mammals were recorded corresponding to nine orders and twenty-three families. These species correspond to near 49% of the species of mammals distributed in the region of the Valle Alto Del Magdalena (Upper-Magdalena River Valley) and the sampling correspond to near 84% of the expected species given the effort made. Three species are considered threatened national and internationally: Lontra longicaudis, Aotus cf griseimembra, Saguinus leucopus (Neotropical otter, gray-handed night monkey, white-footed tamarin). Additionally, Leopardus wiedii (the margay) is cataloged near threatened and the Proechimys chrysaeolus (Boyaca spiny rat) is considered interna- tionally data deficient. Relict of dry forests in this area has a high diversity of mammals and allow the settlement of some threatened species.

Keywords: Dry forest, fragmentation, habitat loss, threatened species

1. Introducción

Los bosques secos tropicales desarrollan importantes funciones de regulación de procesos ecológicos y actividades humanas, como la estabilización de suelos, el reciclaje de nutrientes, la regulación hídrica y climática, la provisión de alimentos y maderas, y el mantenimiento de la biodiversidad (Primack, 1998; Maass et al., 2005; Tárrason et al., 2010). Pese a su importancia ecológica, los bosques secos se constituyen en uno de los ecosistemas más amenazados a nivel mundial debido a la fuerte expansión agropecuaria y posteriores procesos de urbanización, consecuencia de la fertilidad de su suelo (Murphy y Lugo, 1995). Adicionalmente, otros factores como la extracción de maderas e incendios forestales (Geist y Lambin, 2002), la transformación y fragmentación han afectado la composición y estructura de las comunidades de vertebrados terrestres presentes en estos ecosistemas, llevando a muchas poblaciones que los habitan a niveles críticos e incluso provocando la extinción de algunas de éstas (Adler, 1994; Brooks et al., 1999; Gillespie et al., 2001; Suazo-Ortuno et al., 2008.)

El bosque seco tropical en Colombia está presente en seis bioregiones: Valle del río Patía, Valle del río Cauca, Valle del río del Magdalena, Santander, Costa Caribe y Orinoquía. Pese a su amplia distribución espacial, actualmente se considera que persiste tan solo el 8% de su cobertura original, y tan solo el 5% de estos remanentes se encuentra en áreas con alguna figura de protección legal (Pizano y García, 2014). El Valle del Magdalena es la segunda bioregión más importante en cuanto a la representación de bosques secos, conteniendo el 21% de este ecosistema en Colombia. Dentro de los departamentos que constituyen esta bioregión, Caldas sólo contiene el 0.02% del bosque seco a nivel nacional, con 9900ha aproximadamente, 54% de ellas en bosque natural y el resto representada en mosaicos (García et al., 20014). Pese a la poca extensión de los bosques secos en el departamento de Caldas, éstos contienen especies endémicas y amenazadas, por lo cual, la investigación en estos lugares es importante para entender los procesos biológicos, estresores y el estado de conservación de la fauna que los habitan.

Una situación adicional que se cierne sobre los bosques secos a nivel mundial es la falta de investigaciones en múltiples temáticas como la conservación y la biodiversidad (Gillespie et al., 2000). A pesar de su gran importancia a nivel ecológico y de desarrollo humano, las investigaciones biológicas son pocas al compararse con otros tipos de ecosistemas como los bosques húmedos (Brown y Lugo, 1982). Para los mamíferos, el panorama no es diferente; la mayoría de las investigaciones a largo plazo en comunidades de mamíferos, en el neotrópico se han concentrado en bosques lluviosos (Eisenberg y Thorington 1973, Voss y Emmons, 1996; Potes, 2004) y es poca la información sobre la biología de las especies

o ensamblajes que habitan el bosque seco. Específicamente en Colombia, el estudio de mamíferos en bosques secos ha sido escaso y corresponde a inventarios de corto tiempo, con excepción de algunas investigaciones a largo plazo desarrolladas en la Costa Caribe (Adler et al., 1997; Díaz-Pulido et al., 2014).

Debido a la falta de estudios acerca de la diversidad de vertebrados asociados a bosques secos tropicales del Magdalena, desde 2013 el Grupo de Ecología Animal realiza monitoreos de vertebrados terrestres en la hacienda La Española ubicada en los municipios de Victoria y La Dorada, Caldas, los cuales contienen un mosaico de bosques secos. Para el 2014, estos muestreos fueron intensificados con base en una iniciativa de implementación de indicadores biológicos como herramienta para evaluar cambios en la integridad ecológica de los fragmentos de bosque seco tropical presentes en esta localidad. Con base en la información recopilada en estas investigaciones, el presente artículo tiene como objetivo determinar la diversidad y abundancia de mamíferos en un mosaico de bosque seco tropical en el departamento de Caldas. Adicionalmente, se estableció la representatividad de la diversidad local comparada con las especies que potencialmente se distribuyen en bosques secos del Valle del Magdalena. Finalmente, se identifican las especies prioritarias para la conservación registradas en esta localidad, con base en su distribución y estatus de amenaza.

2. Métodos

Métodos de campo: Se emplearon 40 días de muestreo efectivo, en cinco campañas de muestreo entre octubre de 2013 y agosto de 2014. Para la caracterización de la diversidad de mamíferos se usaron métodos de captura y para el registro de especies con diferentes tipos de estrategias de vida. El esfuerzo de muestreo fue distribuido homogéneamente en los relictos de bosque, potreros de ganado y zona de extracción minera, con el objetivo de asegurar que el muestreo fuera representativo de todo el sistema, no para realizar comparaciones entre hábitats.

Para la captura de murciélagos se usaron diez redes de niebla de 12 x 2.5 m (Pérez- Torres, 2000), las redes permanecieron abiertas desde las 18:00 hasta las 24:00 horas y fueron revisadas cada hora. Los especímenes capturados fueron identificados con las claves de Fernández et al. (1988), Tim y LaVal (1998), Linares (2000) y Tirira (2007) y la clave para los murciélagos de Costa Rica (Timm y Laval, 1999). Finalmente, cada individuo fue marcado en el ala derecha, con una pinza para tatuar conejos (Tattoo outfit-small) y luego fueron liberados.

Para los mamíferos terrestres se implementaron varias técnicas de capturas. Se dispusieron nueve trampas cámara, las cuales fueron distribuidas a lo largo de caminos dentro de la vegetación entre uno y tres kilómetros de senda; esta distancia dependió de la extensión de cada hábitat, igualmente en todos los casos las estaciones fueron espaciadas garantizando la independencia de cada una. Los modelos de trampas cámara utilizados fueron Moultrie Game Spy D40 y dos Moultrie Game Spy I40, que fueron programadas para estar activas continuamente (día y noche), con un intervalo de un minuto entre fotos y se mantuvieron en los mismos lugares durante todo el periodo de cada exploración. Adicionalmente, se dispusieron 146 trampas tipo Sherman de 10*10*30 cm, y 60 trampas Havahart. En cada hábitat de estudio se distribuyeron 48 trampas Sherman y 20 trampas Havahart. Estas se dispusieron en trayectos, los cuales se conformaron de estaciones compuestas por una trampa Havahart y una o dos trampas Sherman; las estaciones se dispusieron con una separación de 30 m. Estas trampas fueron cebadas cada 24 horas, implementando dos tipos de cebos (mezcla de papaya y maduro y mezcla de maíz molido y sardinas) (Sutherland, 1996). Además, se realizaron búsquedas de huellas, rastros y otras evidencias de la presencia de mamíferos como madrigueras, pelos, espinas y cadáveres. Las huellas encontradas se identificaron con ayuda de guías de campo (Emmons y Feer 1997, Aranda 2000). Finalmente, se realizó búsqueda directa de mamíferos a través de trayectos, siguiendo los senderos en el interior de los hábitats, estas actividades fueron realizadas tanto en el día como en la noche (Peres, 1999; Sánchez et al., 2004)

Trabajo en laboratorio: Se siguieron las consideraciones de manipulación y colecta de la Sociedad Americana de Mastozoología (Gannon et al., 2007). Para los taxones de difícil identificación, fueron colectados y preparados mediante un montaje taxidérmico, un macho y una hembra. Estos ejemplares fueron depositados en la colección de Mastozoología de la Universidad del Valle en la ciudad de Cali y se identificaron, comparando con los ejemplares depositados en la colección y utilizando la guía de mamíferos de sur América (Gardner, 2007), la cual incluye características craneales.

Análisis de datos: La representatividad del muestreo se evaluó estimando la riqueza promedio con los estimadores no parámetricos de: Jack-knife 1, el cual se considera apropiado para organismos móviles (Estrada-Villegas et al., 2010; Colwell et al., 2012) y Jack-knife 2, que calcula el número posible de especies encontradas si el esfuerzo de muestreo fuese más largo (Roncancio y Estévez, 2007). Estas estimaciones se hicieron con el programa EstimateS 8.2.0 (Colwell et al., 2012). Se definió como unidad de muestreo un día, implementando los diversos métodos establecidos. Para evitar sobreestimación en la abundancia de mamíferos, los pequeños mamíferos no voladores y voladores se marcaron individualmente; las huellas se contaron como individuos independientes en función de la cercanía o lejanía; los indicios se cuantificaron con un solo individuo (García-Herrera et al., 2015).

Para establecer la representatividad de esta localidad, se comparó con las especies probables de mamíferos en el Valle Alto del Magdalena. Estas especies probables fueron recopiladas con base a la propuesta de Solari et al., (2013) sobre los mamíferos de Colombia. Para establecer las categorías de amenaza, se usó el UICN (2014) a nivel internacional y para Colombia, la Resolución 0192 DE 2014 (MADS, 2014).

3. Resultados

Durante los 40 días de trabajo se registraron 49 especies de mamíferos, pertenecientes a nueve órdenes y 23 familias (Tabla 1). Estas especies corresponden al 48% de las especies probables para localidades bajas del departamento de Caldas (Solari et al., 2013). Los mamíferos voladores estuvieron representados por 21 especies, estas especies solo corresponden al 35% de las especies distribuidas en esta zona. Para los mamíferos terrestres fueron registradas 28 especies, siendo los órdenes más abundantes Carnívora con ocho y el orden Didelphimorphia con siete especies, que corresponden al 67% y al 88% de las especies distribuidas en el Valle Medio del Magdalena. El número de especies de mamíferos registrados en la hacienda La Española, corresponde entre el 83.4 y el 84 %, de las especies esperadas para el área, según los estimadores de riqueza; por tanto, el esfuerzo de muestreo se considera que representó adecuadamente la diversidad de mamíferos de esta localidad (Figura 1).

Figura 1. Curva de acumulación de especies de mamíferos en la hacienda La Española

Para los mamíferos terrestres la especie más abundante fue Proechimys chrysaeolus (105), seguida de Cerdocyon thous (87) y Marmosops parvidens (86). Para los mamíferos voladores Carollia perspicillata fue la especie más abundante (130), seguida de Uroderma bilobatum (45), Artibeus lituratus (42) y Dermanura anderseni (41) (Figura 2).

Figura 2. Abundancia de registros de especies de mamíferos en la Hacienda la Española. Panel izquierdo mamíferos terrestres. Panel derecho mamíferos voladores

Tres de la especies se listan como amenazadas en la categoría de Vulnerable a nivel nacional; la nutria de río Lontra longicaudis y dos especies de primates, Aotus cf griseimembra y Saguinus leucopus. Estas mismas especies se consideran casi amenazadas y vulnerables a nivel internacional. Adicionalmente, a nivel internacional Leopardus wiedii se cataloga casi amenazado y la Proechimys chrysaeolus se considera de datos deficientes (MADS, 2014; UICN 2015) (Tabla 1). Finalmente, es importante mencionar que Saguinus leucopus es una especie endémica de Colombia (Rodríguez-Mahecha et al., 2006) (Figura 2).

Tabla 1. Especies de mamíferos registradas en La Hacienda la Española y su estatus de conservación a nivel nacional e internacional. CAG: Categoría de amenaza global. CAN: Categoría de amenaza Nacional

4. Discusión

El actual inventario de mamíferos se constituye en el primer reporte para este grupo de organismos en relictos de bosques secos tropicales en el departamento de Caldas, ya que anteriores investigaciones se focalizaron en bosques andinos o húmedos tropicales (e.g. Sánchez et al., 2004; 2008; Escobar-Lasso, et al., 2013; Castaño y Corrales; 2010) o concentrados en grupos específicos como felinos (Escobar-Lasso et al., 2014) o quirópteros (Roncancio y Estévez, 2007). Pese a que el área de estudio era pequeña, el número de especies registradas corresponde a cerca del 48% de las especies de mamíferos probables para el Valle Alto del Magdalena (Solari et al., 2013). En comparación con otros estudios realizados en bosques secos topicales del Valle del Magdalena Medio, que obstentan similares esfuerzos de muestreo, la diversidad de especies registradas en esta localidad es alta (García-Herrera et al., 2015= 15 especies mamíferos terrestres, 24 especies mamíferos voladores; Vela-Vargas y Pérez-Torres, 2012=20 especies mamíferos voladores). Todo lo anterior indica que la hacienda La Española constituye un importante refugio para especies de mamíferos.

Muchos estudios realizados para la caracterización de la fauna de mamíferos se consideran incompletos debido a que el esfuerzo de muestreo es bajo, se encuentra concentrado en una época del año o son usadas pocas técnicas (Díaz-Pulido et al., 2014). En la presente investigación se empleó un esfuerzo de muestreo para abarcar diferentes estaciones climáticas, períodos de fenología y migración de especies (Sánchez et al., 2004). Por otra parte, las diferentes técnicas usadas permitieron aumentar la posibilidad de registro de especies con diferentes historias de vida (Peres, 1999; MacKenzie et al., 2002). Como consecuencia, se puede considerar que este inventario representa bien el ensamblaje de mamíferos. Moreno y Halfter (2000) proponen que una caracterización es completa y un inventario es satisfactorio cuando la riqueza observada es superior al 90% del promedio de especies estimada por los indicadores de diversidad. Las especies registradas en esta investigación corresponden al 84% de las especies estimadas; por lo tanto, este inventario es cercano a una caracterización ideal.

(da Fonseca y Robinson, 1990; Malcolm, 1997; Daily et al., 2003). Incluso algunas especies amenazadas como la marteja o mico nocturno (Aotus cf griseimembra) parecen tolerantes a la fragmentación, lo cual es consistente con lo observado por otros autores respecto a otros primates, los cuales pueden persistir en fragmentos e incluso ser más abundantes en parches pequeños (Terborgh et al., 2001; Michalski y Peres, 2005).

Es evidente la ausencia de varios grupos de mamíferos que son sensibles a la fragmentación o poseen requerimientos específicos de hábitats. Uno de los grupos pobremente representado fueron los mamíferos arbóreos, ninguna de las especies de perezosos fue registrada, estas especies son seriamente afectadas por la deforestación y la fragmentación del hábitat (Pauli y Peery, 2012; Peery y Pauli, 2012). Igualmente, mamíferos grandes los cuales poseen bajas densidades y requieren de grandes extensiones de hábitat bien conservados (Wilson y Willis, 1975; Payán y Soto, 2012) estuvieron ausentes, con la excepción del venado (Mazama sp.) que fue registrado en una ocasión. Finalmente, depredadores primarios como pumas y jaguares tampoco fueron registradas (Glanz, 1990; Chiarello, 1999).

En cuanto a los quirópteros, se registró una mayor abundancia de murciélagos de hoja nasal, Familia Phyllostomidae, debido a que las redes de niebla en el sotobosque favorecen la captura de estas especies (Tirira, 2007). En general, las especies registradas no son específicas de bosque y pueden usar la matriz agropecuaria para su movilización entre coberturas vegetales (Pérez-Torres, 2000). Sin embargo, la presencia de Micronycteris megalotis y de Lophostoma brasiliense, indican que existen sitios dentro de la hacienda La Española que podrían estar relativamente bien conservados, debido a que estas especies presentan preferencia por boques con alta complejidad estructural de vegetación (Medellín et al., 2000).

El actual trabajo establece una referencia acerca de la diversidad de mamíferos en bosques secos del Valle del Magdalena, dejando una línea base para preguntas más específicas a nivel del ensamble como la variación de la composición y la estructura del ensamble en diferentes elementos del paisaje y su variación temporal. A nivel de poblaciones, esta localidad se convierte en un escenario interesante para desarrollar investigaciones en especies amenazadas, sobre las cuales el conocimiento de variables poblacionales como probabilidad de sobrevivencia son desconocidas.

Agradecimientos

A Mario Fernando Velasco, propietario de la Hacienda La Española, por facilitar el apoyo logístico necesario para la realización de este estudio. A Natalia Ferro, Juranny M. Astorquiza y Rodrigo Lozano por el apoyo durante las jornadas de muestreo. Este trabajo fue cofinanciado por Ecopetrol, Corpocaldas y la Universidad del Valle en el marco del proyecto de investigación: "Implementación de indicadores biológicos como herramienta para evaluar cambios en la integridad ecológica de los fragmentos de bosque seco tropical presentes en Victoria - La Dorada, Caldas" CI7945, Univalle, Ecopetrol, Corpocaldas (Convenio de colaboración Nº 5212085/2013).

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