ARTÍCULOS ORIGINALES DERIVADOS DE INVESTIGACIÓN

VARIACIÓN DE PATRONES MORFOLÓGICOS CRANEOFACIALES ENRELACIONES ESQUELÉTICASCLASE I, II Y III

Nancy Esperanza Castro Guevara¹; Joao Víctor Muñóz Durán²; Luis Alberto López Pérez³; Clementina Infante Contreras⁴

¹ MSc en Odontología, Facultad de Odontología, Universidad Nacional de Colombia. DMD, Especialista en Ortodoncia. Correo electrónico:necastrog@unal.edu.co
² Ph.D Biología. Profesor asociado, Departamento de Biología, Facultad de Ciencias,Universidad Nacional de Colombia ]]> ³ Ph.D Estadística. Profesor titular, Departamento de Estadística, Facultad de Ciencias, Universidad Nacional de Colombia
⁴ DMD. Especialista en Ortodoncia, Especialista en Estadística. Profesora titular, Facultad de Odontología, Universidad Nacional de Colombia

RECIBIDO: AGOSTO 13/2013-ACEPTADO: SEPTIEMBRE 2/2014

Castro NE, Muñoz JV, López LA, Infante C. Variación de patrones morfológicos craneofaciales en relaciones esqueléticas Clase I, II y III. Rev Fac Odontol Univ Antioq 2015; 26(2): 292-313.

RESUMEN

INTRODUCCIÓN: tradicionalmente, los estudios de variaciones morfológicas de componentes craneofaciales para clasificar relaciones esqueléticas han considerado análisis univariados y multivariados mediante variables como distancias, ángulos y planos referenciales. Sin embargo, estos métodos no explican cambios generales de forma y proporcionan una descripción parcial y localizada de estas relaciones. En tanto, los métodos basados en Morfometría Geométrica (MG) en dos o tres dimensiones (2D o 3D,) permiten una comprensión detallada y un examen más sensible de variables. El objetivo fue identificar la variación de patrones morfológicos de la estructura CraneofacialGeneral(CFG) en relaciones esqueléticas I, II y III, utilizando MG-2D. ]]> MÉTODOS:se hizo un estudio prospectivo mediante muestreo no probabilístico. Se tomaron 272 radiografías laterales de cráneo (140 hombres/132 mujeres) de individuos colombianos entre 17 y 25 años, y se determinó el error intraexaminador considerando la prueba F-ANOVA como estadístico de prueba. Se hizo Análisis Generalizado de Procrustes (AGP) y detección de datos atípicos por Cuantil Adaptativo. La variación en tamaño se analizó con prueba Kruskal-Wallis, considerando la matriz de Tamaño Centroide (CS) y las diferencias conformacionales con MANOVA. La identificación de patrones craneofaciales se determinó mediante Análisis de Componentes Principales (ACP) y Conglomerados/K-medias.
RESULTADOS: en la estructura CFG se encontraron diferencias conformacionales y una capacidad de buena clasificación del 89% (Clase I), 89% (Clase II) y 91% (Clase III). Se identificaron cuatro patrones craneofaciales; tres evidenciaron relaciones esqueléticas clásicas, y el otro identificó un nuevo grupo combinado de Clase I/II.
CONCLUSIÓN: las diferencias morfológicas en los cuatro patrones identificados fueron evidentes, la MG permitió una visualización explicativa de patrones de variación morfológica, localizando sitios reales en donde ocurren cambios en tamaño y conformación.

Palabras clave: morfometría geométrica, landmark anatómico, análisis de componentes principales, análisis de procrusto, morfología, biometría, análisis discriminante, cefalometría, análisis de conglomerados.

INTRODUCCIÓN

El desarrollo del complejo craneofacial es el resultado de la interacción coordinada entre morfogénesis y crecimiento de tres componentes craneales: neurocráneo, cara y aparato masticatorio.^1-3 Es relevante e informativa la cantidad de variación debida a los cambios estructurales dentro y, entre estos componentes craneales^4-6 con respecto a la regulación del desarrollo normal,^7-9 así como sus influencias en la morfología final en presencia de las Clases I, II y III esqueléticas.^10-12

Así mismo, el patrón craneofacial en estas relaciones esqueléticas es influenciado por la posición de la base craneal,^1,13 como lo expone Enlow^{14, 16} en su análisis de las contrapartes. Cada uno de estos patrones morfológicos presenta un conjunto típico de características craneofaciales que predisponen hacia el desarrollo de una relación esquelética determinada; así, un patrón dolicocéfalico se asocia con una Clase II, mientras que los patrones braquiocefálicos se han relacionado con Clase III.^{13, 14, 17}

Para el estudio de estas relaciones craneofaciales se han utilizado tradicionalmente métodos estadísticos univariados y multivariados de asociación,^{18, 19} mediante variables cefalométricas y medidas lineales y angulares,^20-22 conocidas en la literatura como Análisis Convencional Cefalométrico (ACC).Sin embargo, este no explica los cambios generales de la forma y proporciona solo una descripción parcial y localizada de esta. El ACC presenta dificultad para la clasificación de individuos con base en subconjuntos de puntos, susceptibles de sesgo en su selección, y con la incorporación de plano de referencia común,^{23, 24} ya que no permite la valoración de la covariación conjunta de todas las variables que identifican las estructuras.²⁵

En los años 80 se desarrollaron métodos basados en coordenadas y la teoría estadística de la forma, lo que permitió la exploración y visualización del análisis de los datos, apoyadas con pruebas estadísticas exactas sobre la base de procedimientos de remuestreo. Este nuevo enfoque se ha denominado Morfometría Geométrica (MG); el método conserva la geometría de las configuraciones de landmark²⁷ durante todo el análisis, lo que permite representar los resultados estadísticos de una forma más cercana a la realidad.

Con la MG, los landmarks se transforman en coordenadas en un plano 2D o 3D, conformando matrices que representan configuraciones geométricas de las estructuras en estudio. Esta información se procesa mediante el Análisis Generalizado de Procrustes (AGP),²⁸ el cual proporciona una configuración geométrica de referencia (consenso)²⁷ y las variables que incorporan las desviaciones de cada configuración respecto al consenso: Deformaciones Parciales (Partial Warps-PW ) y Deformaciones Relativas (Relative Warps-RW), las cuales no se ven afectadas por los cambios de tamaño, posición y orientación de las configuraciones en el espacio, y contienen toda la información de la conformación para ser utilizadas en los análisis estadísticos multivariados (ACP, análisis de conglomerados y análisis discriminante).²⁹

El objetivo general de este estudio fue identificar la variación de patrones morfológicos en la estructura Craneofacial General (CFG) en Clase I, II y III esqueléticas, utilizando MG 2D. Para ello se desarrollaron tres objetivos específicos: 1). Caracterizar las diferencias en tamaño y conformación de la estructura CFG en Clase I, II y III esquelética 2). Clasificar los individuos dentro de los grupos establecidos para Clase I, II y III, y 3). Describir los patrones de conformación craneofacial en las relaciones esqueléticas identificadas.

MÉTODOS

A partir de un estudio prospectivo de muestreo no probabilístico, se tomaron 272 radiografías laterales de cráneo (140 hombres y 132 mujeres) de individuos colombianos entre 17 y 25 años, estudiantes admitidos a la Universidad Nacional de Colombia, Sede Bogotá, con necesidad de tratamiento ortodóntico, durante los períodos 2011—II, 2012-I y 2012-II, distribuido por sexo y relación esquelética (tabla 1). Estos individuos tenían buena salud general, dentición permanente completa con o sin terceros molares, y padres y abuelos procedentes de similar zona geográfica. Los individuos fueron excluidos si tenían rehabilitación oral, tratamiento de ortodoncia, ortopedia o cirugía ortognática o estética, severos hábitos parafuncionales y malformaciones congénitas o adquiridas. A cada estudiante seleccionado se le hizo entrega del consentimiento informado y la información del proyecto consignada en una cartilla. Este estudio se acogió a la resolución número 008430 de 1993 de la Ley 84 de 1989 para dar cumplimiento al artículo 8 (Título II, capítulo 1). El Comité de Ética de la Facultad de Odontología de la Universidad Nacional de Colombia aprobó el estudio.

Las radiografías de perfil se tomaron con un único equipo de rayos X Veraviewepocs de J Morita modelo X550, Tipo EX-1, con posicionador láser de Clase II para la ubicación del paciente. El software de aplicación para el procesamiento de imágenes es el I-Dixel de J. Morita Mfg. Corp. Se incorporó un testigo métrico para obtener imágenes 100% (1:1). Las radiografías fueron obtenidas con una distancia estándar de sujeto a película de 15 cm y de cono a película de 150 cm. El equipo operó a 80 kw, 3mA y 4s por radiografía.

La clasificación de las radiografías se realizó utilizando ACC (se midieron los ángulos SNA, SNB, ANB Maxilo- mandibular, Inciso-maxilar e IMPA),³⁰ y MG considerando 4 landmarks (S, N, A y B), apoyados en los software Metronukak para el ACC y Matlab para MG.³¹ Se utilizó el ángulo ANB cuya medida fue transformada de radianes a grados para poder realizar la clasificación. Así mismo se hizo la resta matemática entre los ángulos SNA y SNB, para establecer el valor positivo o negativo de este ángulo. La información obtenida a través de estos métodos fue distribuida en los tres grupos: Clase I ANB (0, 4°), Clase II (> 4°) y Clase III (< 0°), (tabla 1). Un total de 47 individuos cambiaron de clasificación (17.21%) entre los dos métodos.

Análisis morfogeométrico

Para desarrollar el primer objetivo, la geometría de la estructura CFG se capturó por medio de landmarks siguiendo tres pasos: 1) Selección de 14 landmarks tipo I, II y III²⁷ obtenidos a través de criterios de homología, consistencia en la posición relativa, cobertura adecuada de la forma y repetibilidad²⁸ (figura 1), la estructura CFG se conformó por variables específicas de Tercio Medio Facial (TMF), Base de Cráneo y Mandíbula; 2) Obtención de la información que describe la conformación: se digitalizaron los 14 landmarks por medio del software tpsDig2. A partir de los datos obtenidos, se crearon los archivos .tps para la configuración de landmark correspondiente a CFG descrita, por medio del software tpsUtil.³⁴ Se aplicaron los procedimientos estándar de la MG: AGP y Thin Plate Spline (TPS), el primer AGP se realizó con el software MOGwin,³⁵ con el cual se obtuvieron las matrices PW y CS en archivos independientes.²⁷ El seguimiento de estos pasos garantiza la repetibilidad del procedimiento.

Para desarrollar el segundo objetivo, se realizó la evaluación morfológica de la estructura CFG de cuatro nuevos individuos clasificados a priori por ACC. Se utilizó MG 2D, clasificando mediante Función Discriminante, basada en Distancias de Mahalanobis (DM). Se evaluó la correspondencia de los cuatro nuevos individuos con los grupos de Clase I, II y III esquelética y se analizó el poder clasificatorio de la estructura CFG para estos grupos.

Para desarrollar el tercer objetivo se realizó un Análisis de Componentes Principales (PCA) sobre la matriz de PW de la estructura CFG, se utilizaron los criterios de Broken Stick y JollifeCut-Off³⁶ como indicativos del número de componentes a utilizar. El diagrama de valores propios orientó la decisión del número de ejes que se utilizaron en la clasi?cación.³⁷

Se realizó un análisis de conglomerados,³⁸ en el que se utilizó el algoritmo de partición de K-medias. Los grupos obtenidos mediante este análisis fueron validados mediante un análisis discriminante. La visualización y el análisis de los cambios morfológicos al interior de cada grupo, se realizó mediante la función TPS con el softwaretpsRelw,³⁹ lo que permitió la descripción de los patrones de conformación craneofacial en las relaciones esqueléticas identificadas.

Análisis estadístico

Todas las pruebas estadísticas fueron reportadas considerando un nivel de significancia menor al 5%. Para la medición del error intraobsevador se utilizaron los 14 landmarks craneofaciales en el 12% de las radiografías (n = 32), tomadas aleatoriamente. Un investigador realizó la digitalización repetida de los landmarks con una semana de diferencia. Se realizó un análisis de repetibilidad mediante el softwareVarWin^{35, 40}sobre la matriz PW, considerando la prueba F del ANOVA como estadístico de prueba.Las coordenadas con un alto porcentaje de repetibilidad fueron usadas para el análisis como se ilustra en la figura 1. La detección de datos atípicos se realizó sobre las matrices PW, teniendo como criterio de exclusión el perfil del cuantil adaptativo propuesto por Filzmoser (n = 273).41Para el análisis de normalidad y homocedasticidad de la muestra se realizaron las pruebas de Shapiro Wilks Multivariada y Caja de M, respectivamente. ⁴²

Análisis de dimorfismo sexual

Análisis del tamaño y la conformación de CFG en Clases I, II y III

La variación del tamaño entre Clases I, II y III, retirando la variable de sexo, se exploró por medio de Box-Plot. Se evaluó estadísticamente con la prueba de Kruskall-Wallis, utilizando el softwarePAS.⁴² Para la evaluación de la variación de la conformación se usó el procedimiento de análisis de varianza multivariado-Manova. Se realizaron pruebas no paramétricas sobre permutaciones (n = 272) basadas en las DM.^{40, 44, 45} A esta prueba se le aplicó la corrección de Bonferroni (p < 0,05). Las DM también permitieron construir una reclasificación, la cual fue realizada mediante Chequeo Cruzado. Este procedimiento se llevó a cabo con el software PAD.⁴⁶

Error del método. El análisis de repetibilidad determinó una variación máxima debido a la digitalización (error intraobservador), inferior al 2,04% en la coordenada X y 3,43% en la coordenada Y del landmark ¹² (Pogonion), mostrando una precisión del 97,9% en su componente X y un 96,5% en el Y. Por lo anterior, este landmark fue tratado como slider en el AGP. Para detalles de los resultados obtenidos, ver Castro.³³ Se identificó un dato atípico debido a sus características morfológicas extremas, el cual fue excluido del estudio, los análisis siguientes se realizaron con (n = 272).

El análisis de los datos estadísticos se hizo con el programa SPSS versión 19. Los datos se expresaron en promedio con su respectiva desviación estándar (variables con distribución normal según la prueba de Kolmogorov- Smirnov). Se hicieron comparaciones aplicando un análisis de varianza ANOVA de una vía, y se consideró, en el caso de que al aplicar esta prueba, la P fuera > 0,05, se hiciera un análisis Post Hoc.

RESULTADOS

Sobre una muestra de 272 radiografías laterales de cráneo (140 hombres y 132 mujeres) de individuos colombianos entre 17 y 25 años, se muestran resultados acerca del dimorfismo sexual y el tamaño y conformación de CFG en Clase I, II y III. En razón a que los datos no mostraron evidencia de que provenían de una distribución normal (p < 0,05), ni homocedástica (p < 0,01), se procedió a realizar pruebas no paramétricas.

Dimorfismo sexual

La prueba t mostró que la media del CS de los hombres (1401, 1427 y 1416) fue superior al de las mujeres (1301, 1296 y 1299) en Clase I, II y III respectivamente, siendo evidente el dimorfismo sexual por tamaño (figura 2).En la conformación de la estructura CFG, el dimorfismo sexual fue significativo (p=0,0001, 0,0002 y 0,0039) respectivamente para Clase I, II y III, aunque hubo un traslape entre sexos que se visualiza en la figura 3. La clasificación validada mediante el análisis discriminante de individuos de Clase I, fue de 76% en mujeres y hombres, siendo estos los porcentajes más altos de clasificación entre los tres grupos. Para la Clase II fue del 65 y 76% respectivamente para mujeres y hombres y en Clase III 63 y 58%.

Tamaño y conformación de CFG en clases I, II y III

En la comparación de tamaño entre Clase I, II y III esquelética, la prueba de Kruskall-Wallis no reportó diferencias significativas entre el CS de los tres grupos: entre I y II (p= 0,8806), I y III (p= 0,4963) y II y III (p= 0,4423).

Como resultado destacable con respecto a la variación de la conformación entre Clase I, II y III, como se observa en la figura 4, las distancias entre los grupos I-II (2,56) y I-III (3,45) bien pueden ser la mitad de la distancia entre los grupos II-III (5,92).Esto nos permite deducir que los grupos II y III difieren considerablemente en su conformación.

La asignación de un individuo en uno de los tres grupos previamente definidos, teniendo en cuenta las características conformacionales de la estructura CFG, se realizó utilizando análisis de permutaciones, se reportaron porcentajes de clasificación altos: 93, 95 y 97 % respectivamente para cada grupo, porcentajes corroborados por chequeo cruzado: 89, 89 y 91%. La capacidad de clasificación de nuevos individuos fue 100% eficiente.

Patrones de conformación craneofacial: el análisis de conglomerados por K-medias realizado sobre los 4 componentes principales de las matrices PW,evidenció 4 grupos: el 1, constituido por individuos predominantemente de Clase II y pocos de Clase III; el 2, constituido por individuos de Clase III; el 3 incluye individuos de Clases I y II que fueron tratados como grupos independientes para analizar similitudes y diferencias entre estos dos conglomerados, en tanto que se exploraba por qué los individuos de Clase II se encuentran asociados a este grupo de Clase I; y el 4,compuesto por individuos de Clase I (figura 5).

La función discriminante corroboró la clasificación de los individuos dentro delos grupos preestablecidos, evidenciando una mejor discriminación en los grupo 1 y 2, mientras que en los grupos 3 y 4 se observó traslape con el grupo 1, como se muestra en la figura 6

El porcentaje de clasificación más elevado lo presentó el grupo 2, clasificando correctamente 63 individuos de 69, con un 91% de exactitud; el porcentaje más bajo se reportó en el grupo 3 (mixto), que solo clasificó correctamente 42 individuos de 72, con una exactitud del 58%. Los resultados de esta clasificación se resumen en la tabla 2.

En la exploración gráfica de CFG, la distribución de los consensos de los 4 grupos en el espacio de la forma mostró un continuo en el cual el consenso del grupo 4se ubica entre los consensos de los grupos 1 y 2 (figura 7). El AGP de los consensos de cada grupo evidenció que el TMF presentó una posición más retrusiva en el grupo 2 (Clase III), mientras que en el grupo 1, (Clase II), mostró una posición más protrusiva.

Las variaciones de la conformación se muestran con la función TPS, este análisis se realizó para cada grupo. El mapa factorial asociado a la rejilla TPS exploró la variación de la conformación dentro del grupo en el espacio de la forma, y también mostró una estimación de la conformación de un individuo en diferentes lugares de este espacio. Para el análisis se eligieron 8 individuos en cada grupo, con el fin de observar patrones morfológicos de la estructura CFG.

En el mapa factorial del grupo 1, (figura 8a), se observó una distribución de los individuos en el espacio de la forma que corrobora gráficamente esta composición: en los cuadrantes izquierdos presentó una alta concentración de individuos con características de Clase II, mientras que en el cuadrante inferior derecho se ubicaron los individuos con conformaciones de Clase III. En la figura 8b, la rejilla mostró una primera variación relacionada con la altura facial anterior, y la segunda variación contrasta la altura facial posterior con prognatismo del TMF.

La correspondencia entre estas variaciones es la siguiente: en cuanto al RW1, el aumento en la altura facial posterior se asocia con la contracción del TMF en el plano sagital, mientras que se observa expansión del TMF a medida que decrece la altura facial posterior (individuos 32 y 47). La variación reflejada por el RW2 ocurre con los cambios en la altura facial anterior. Con el aumento de esta altura se observa expansión del TMF, a medida que esta altura disminuye se inicia contracción en el TMF (individuos 44 y 35). Esta correspondencia entre verticalidad y sagitalidad fue común para todos los grupos.

En la exploración morfológica de este grupo se observó también una variación generalizada en la conformación mandibular, con una tendencia compresiva de la rejilla en esta zona.

En el grupo 3a (predominio II), el comportamiento del TMF sigue presentando asociación con las alturas faciales anterior y posterior. Las diferencias con el grupo 1, que agrupa individuos también de Clase II, son las compresiones de las rejillas presentes en el tercio inferior en este grupo. Para 3b (predominio Clase I), la principal diferencia con el grupo 3a son las expansiones de la rejilla presentes en el tercio inferior.

DISCUSIÓN

Se utilizó la MG teniendo en cuenta que el ACC depende de planos de referencia y la interpretación de los resultados varía de acuerdo con la orientación de estos.^{23, 25} La MG ofrece la posibilidad de realizar análisis multivariados, mejorando la visualización de los resultados y ofreciendo aspectos adicionales de la morfología que no son capturados por el ACC.²⁸

Con respecto a los sujetos estudiados que cambiaron de grupo durante el proceso de clasificación inicial, éstos mostraron compensaciones dentoalveolares y verticales que, aunque logran ser registradas por ACC, no clasifican de forma determinante. En cuanto a la exploración del dimorfismo sexual realizada sobre la conformación de la región craneofacial general CFG, se observaron diferencias significativas entre el tamaño de hombres y mujeres. Estos hallazgos fueron reportados en estudios anteriores.^{45, 47} Un aspecto relevante descrito en la literatura, es que las variables de forma que mejor discriminan entre sexos son principalmente aquellas relacionadas con la amplitud de la cara y la bóveda craneal,¹³ aspectos que no pueden ser evaluados en esta vista lateral.

Se observó un espectro continuo de patrones craneofaciales que podría ser descrito desde dolicofacial hacia braquifacial, en los que la variación vertical de la cara es el resultado de la interacción de los componentes craneofaciales, de acuerdo a sus ajustes ontogenéticos y a las condiciones funcionales y estructurales que influencian directamente estas variaciones verticales, tanto anteriores como posteriores. Estos resultados son coherentes con los reportados por Enlow^{15, 16, 26} y Bastir.¹¹

La influencia de la altura vertical anterior y posterior en el comportamiento sagital de TMF y mandíbula, así como su relación en la conformación de Clases II y III esquelética identificadas en este estudio, son coherentes con los hallazgos de Enlow²⁶ y Akimoto y colaboradores⁴⁸(figura 9).

(figura 9)

En la figura 9 se observa el comportamiento sagital con la variación en las alturas verticales en a): La fosa craneal media (a) produce un efecto protrusivo del TMF (b) y una ubicación más baja de éste con respecto al cóndilo, ocasionando una rotación hacia abajo y atrás de la rama mandibular (c), lo que favorece un efecto retrusivo en el cuerpo mandibular (d). Un efecto similar sobre la mandíbula se presenta cuando la altura posterior de complejo nasomaxilar se aumenta (e), y en b): La fosa craneal media más vertical (g) ocasiona una posición más alta y retrusiva del TMF (h), provocando una rotación hacia arriba y adelante de la rama mandibular (j), produciendo un efecto protrusivo en el cuerpo mandibular (k), cuando la altura posterior del TMF disminuye, causa un efecto similar sobre la mandíbula (m)

Estos aspectos de interacción entre los componentes craneofaciales explorados en el presente estudio, están relacionados, principalmente, con los cambios en la forma y no con su posición relativa, siendo coherentes con resultados reportados por Singh y Harvati.⁴⁹

La identificación de cuatro grupos con características esqueléticas definidas, a partir de los análisis realizados a la conformación CFG, sugiere que, a pesar de que el ACC ofrece información importante sobre la morfología craneofacial, no puede extraer toda la información de la forma.

CONCLUSIONES

• La estructura CFG mostró diferencias conformacionales significativas entre las relaciones esquelética I, II y III.

• Se observó una variación continua entre las relaciones esqueléticas I, II y III.

]]> Se identificaron diferencias conformacionales de cuatro grupos, proponiéndose patrones explicativos. La MG facilita la interpretación de resultados cuantitativos y cualitativos de variaciones conformacionales.

• Los grupos de Clase I y II comparten características conformacionales de difícil identificación con ACC. La MG permite un análisis más preciso de éstas.

Aplicación y recomendación del estudio

Este estudio presenta la posibilidad de investigar la conformación de las diferentes regiones craneofaciales en imágenes 2D laterales, presentes en grandes muestras para el estudio morfogeométrico de crecimiento facial; respuesta de crecimiento en niños y adolescentes sometidos a tratamiento de ortodoncia y evaluaciones pre y post-quirúrgica. Se recomienda la metodología propuesta en este artículo para procedimientos de diagnóstico.

CONFLICTOS DE INTERÉS

Los autores declaran no tener conflictos de interés.

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