Climate factors and its influence on the expression of fungal diseases in cultivars of Heliconias

Factores climáticos y su influencia en la expresión de enfermedades fúngicas en cultivares de Heliconias

Fatores climáticos e sua inluência sobre a expressão de doenças fúngicas em cultivares de Helicônias

Juan Manuel López-Vásquez, Marta Leonor Marulanda Ángel, Ana María López Gutiérrez^1*

^*Edited by Alberto Acosta
¹Laboratorio de Biodiversidad y Biotecnología, Facultad de Ciencias Ambientales, Universidad Tecnológica de Pereira. Risaralda, Colombia.

Received: 27-08-2013 Accepted: 31-10-2013 Published on line: 18-11-2013

Para citar este artículo / To cite this article

López-Vásquez JM, Marulanda ML, López AM (2013) Factores climáticos y su influencia en la expresión de enfermedades fúngicas en cultivares de Heliconias. Universitas Scientiarum 18(3): 331344 doi: 10.11144/Javeriana.SC18-3.fcie

One of the factors limiting the production of heliconias in Colombia is fungal disease, which is influenced by climatic conditions that determine the development of the disease cycle. In order to define a possible relationship between climatic factors and the incidence or severity of the most limiting fungal, we developed a linear correlation analysis of 10 heliconia cultivars in two municipalities, in the departments of Risaralda and Valle del Cauca. We found a direct relationship between the weekly average temperature and the incidence index of Colletotrichum spp., and the severity index of Helminthosporium spp.; areas with weekly average temperatures over 25°C will likely have incidence and severity of these limiting disease exceeding 50 % and 25 % respectively. Based on these results, we propose the development and validation of a predictive model of incidence and severity of limiting diseases, using a climate forecasting system.

Keywords: Fungal diseases; Heliconia; Temperature; Incidence; Severity.

Resumen

Uno de los factores limitantes de la producción de heliconias en Colombia son las enfermedades de origen fungoso. La determinación del desarrollo del ciclo de estas enfermedades, se encuentran influenciadas por condiciones climáticas. Con el propósito de definir posible relación entre los elementos climáticos y la incidencia y severidad de las enfermedades de origen fungoso limitantes; se desarrolló análisis de correlación lineal sobre diez cultivares del género Heliconia en el departamento de Risaralda y Valle del Cauca. Se encontró relación directa entre la temperatura media semanal frente al índice incidencia de Colletotrichum spp. y el índice de severidad de Helminthosporium spp. Se concluye que la probabilidad del índice de incidencia y de severidad de este tipo de enfermedades limitantes, donde la temperatura media semanal supera los 25°C, sobrepase el 50 y 25 % respectivamente. Basados en estos resultados se propone el desarrollo y validación de un modelo predictivo de incidencia y severidad de enfermedades limitantes, bajo un sistema de pronóstico climático.

Palabras clave: Enfermedades de origen fungoso; Heliconia, Temperatura, Incidencia; Severidad.

Resumo

Um dos fatores que limitam a produção de helicônias na Colômbia são as doenças fúngicas, as quais são influenciadas pelas condições climáticas que determinam o desenvolvimento do ciclo da doença. A fim de definir uma possível relação entre fatores climáticos e a incidência e gravidade das doenças, foi desenvolvida a análises de correlação linear de 10 cultivares do género Heliconia em municípios de Risaralda e Valle del Cauca. Encontrou-se uma relação direta entre a temperatura média em relação ao índice de incidência semanal de Colletotrichum spp. e índice de gravidade Helminthosporium spp. Conclui-se que a probabilidade do índice de incidência e de severidade deste tipo de doenças limitantes; nas zonas em que a temperatura média semanal exceda 25°C, excede os 50 e 25 % respectivamente. Com base nestes resultados, propomos o desenvolvimento e validação de um modelo preditivo de incidência e/ou gravidade de doenças limitantes, sob um sistema de previsão climática.

Palavras-chave: Doenças devido ao fungo; Heliconia; Temperatura; Incidência; Severidade.

Introduction

Aunque se desconocen los valores exactos en las exportaciones de heliconias, se identifica a Colombia como principal país competidor en el grupo de proveedores de heliconias, con más de 250 especies del género Heliconia descritas, de las cuales 97 están registradas en Colombia y 48 de ellas han sido descritas como especies endémicas (Berry & Kress 1991, Kress et al. 1993), situando al país como el centro de mayor biodiversidad de este género en el mundo y un fuerte competidor en el mercado internacional de heliconias (Turriago 2004, Maza 2004).

Se estima que en regiones del Eje Cafetero y Valle del Cauca existen aproximadamente 128 hectáreas cultivadas con heliconias y follajes, aportando el 2 % de la exportación nacional de flores (Devia 1995, Díaz 2006). En Risaralda, lugar en el que se concentra la mayor superficie de heliconia sembrada del país, existen alrededor de 50 hectáreas dedicadas a este cultivo y un número de productores superior a 63, lo que representa a las exportaciones cifras superiores a US $625.000 dólares anuales, situación que pone de manifiesto el dinamismo e importancia que está tomando dicho sector en la economía regional (Asocolflores 2013).

Sin embargo, muchas de las ventajas y oportunidades que tiene esta región para la producción comercial de heliconia se encuentra limitada por las graves enfermedades que se presentan en este tipo de cultivos con pérdidas hasta de un 30 % (Escalona et al., 1992, Connelly 1999).

Investigaciones sobre la identificación de enfermedades en la producción heliconias en Colombia (Villegas et al. 2005, Alarcón 2007, López & Castaño 2012), han permitido identificar la presencia de seis géneros de hongos: Rhi%octonia, Fusarium, Pestalotia, Curvularia, Helminthosporium y Colletotrichum, tres géneros de bacterias: Erwinia, Ralstonia y Pseudomonas; siete géneros de nemátodos fitoparásitos: Meloidogyne, Helicotylenchus, Tylenchus, Ditylenchus, Aphelenchoides, Rotylenchus, Pratylenchus y Radopholus; y dos géneros de virus: Banana Streak Virus (BSV, Badnavirus) y Cucumber Mosaic Virus (CMV, Cucumovirus).

Actualmente el cultivo de heliconias en el país cuenta con registros actualizados y detallados para la identificación de agentes patógenos causantes de enfermedades y de los elementos climáticos de dichas enfermedades. Sin embargo, este tipo de investigaciones no se han podido extrapolar dadas las limitaciones tanto topográficas como climáticas que caracterizan la región andina, donde se promueve la explotación de cultivos comerciales en zonas donde el ataque de patógenos es mucho más agresivo debido a las condiciones climáticas existentes, dando como resultado pérdidas significativas en la producción y comercialización de la flor en esta región del país.

De este modo, con esta investigación se pretendió desarrollar herramientas que facilitaran la identificación de factores climáticos y cuya influencia delimita la expresión de epidemias de origen fúngico sobre diez cultivares del género Heliconia de importancia económica, los cuales se encontraban en parcelas experimentales ubicadas en los departamentos de Risaralda y Valle del Cauca, como base de una posible zonificación fitopatológica para la implementación y explotación de zonas con potencial productivo de la región.

Materiales y Métodos

Localización: La investigación se llevó a cabo al mismo tiempo en dos parcelas experimentales: la primera, se encontraba ubicada en el Departamento del Valle del Cauca, municipio de Riofrío, corregimiento de Salónica, finca La Granjita, a 4°09'23'' latitud Norte y 76°17'26'' longitud Oeste a una altitud de 1271 metros sobre el nivel del mar (msnm), temperatura media de 20,6°C, humedad relativa del 78,6 % y una precipitación de 1790 mm distribuidos en el año. La segunda, se encontraba ubicada en el Departamento de Risaralda, municipio de La Virginia, finca La Suiza, a 4°53'43'' latitud Norte y 75°52'42'' longitud Oeste a una altitud de 900 msnm, temperatura media de 24,3°C, humedad relativa del 70,9 % y una precipitación de 1279 mm distribuidos en el año.

Análisis climático: El registro diario climático de temperatura media (°C) y humedad relativa (%) en ambas parcelas experimentales, se llevó a cabo por medio de dos registradores climáticos automatizados marca WatchDog^® (modelo 2000), los cuales fueron puestos en casetas climáticas instaladas a una altura de 1,5 m sobre un soporte de madera. Igualmente, para el registro de la precipitación diaria acumulada se contó con dos pluviómetros de boca ancha y base angosta de escala numérica marca Lhaura^® ubicados a una altura de 1,5 m sobre un listón de madera. Ambos equipos fueron ubicados a campo abierto y en el centro de cada parcela experimental.

Diagnóstico preliminar: La recolección de muestras se realizó entre los meses de marzo y agosto del año 2012 cuando las plantas tenían 36 meses de edad (3 años), mediante colecta de inflorescencias, hojas y pseudotallos de plantas que presentaron síntomas característicos de enfermedades de origen fúngico. Las muestras recolectadas fueron puestas en bolsas plásticas debidamente rotuladas, para finalmente procesarlas en el laboratorio de Biodiversidad y Biotecnología de la Universidad Tecnológica de Pereira.

Siguiendo la metodología de Castaño & Del Río (1994), las secciones de material vegetal con síntomas fueron lavadas con agua corriente, desinfectadas con hipoclorito de sodio al 3 % por 3 minutos, luego lavadas tres veces con agua destilada estéril, secadas sobre papel de filtro estéril y finalmente puestas en cámaras húmedas por cinco días. Simultáneamente, trozos del mismo tejido, previamente desinfectados, fueron sembrados en placas Petri con medio de cultivo PDA (Papa, dextrosa y agar 39 g L^-1 agua) e incubadas a 25°C en una incubadora Binder^® (modelo WSL) durante dos semanas con el fin de observar las características macroscópicas producidas por los patógenos en medios de cultivo y reconfirmar el patógeno diagnosticado mediante pruebas de patogenicidad.

Pruebas de patogenicidad: Fueron realizadas a las dos enfermedades que por porcentaje de prevalencia, presentaban los más altos valores y por ende eran catalogados como limitantes. La metodología que se llevó a cabo para la realización de este proceso fue la obtención de cultivos puros de los patógenos ya aislados, posteriormente fueron recolectados tejidos u órganos sanos en los cuales fueron aislados los patógenos en la fase de diagnóstico preliminar. Estos tejidos u órganos fueron desinfectados con una solución de hipoclorito al 5 % para evitar contaminantes saprofitos que pudieran interferir en los resultados de la prueba. Estos órganos fueron puestos en cajas herméticas con papel humedecido con agua estéril. Cada evaluación contó con dos ensayos: el primero, con heridas realizadas con agujas hipodérmicas y el segundo sin heridas, cada ensayo tenía tres repeticiones más un testigo absoluto al que solo se le aplicó agua destilada estéril. Posteriormente, fueron cortados cuadros de 1 cm de diámetro de gel que contenía el hongo purificado y este fue puesto sobre los órganos sanos puestos en cámaras húmedas herméticas. Al cabo de 7 días la sintomatología característica del hongo fue claramente evidente y posteriormente se reaisló el patógeno tomando solo el borde de la lesión evitando tomar la parte inoculada. Posteriormente, se purificó hasta que las características macroscópicas del medio del cultivo y las características microscópicas del hongo eran iguales al primer proceso de aislamiento y purificación del microorganismo.

Descripción e identificación del patógeno: Transcurrido el período de incubación y confirmada la presencia de estructuras fúngicas en los trozos del material vegetal (puestos en cámara húmeda y en los medios de cultivo), se procedió a la preparación de láminas portaobjetos-cubreobjetos con una a dos gotas de Lactofenol azul de algodón (20 g de fenol cristalino + 20 mL de ácido láctico + 20 mL de glicerina + 20 mL de agua destilada, azul de algodón al 5 % en agua), y fue observada en un microscopio de luz marca Nikon Eclipse (modelo E100; objetivos de 10x, 40x y 100x). La descripción e identificación de los hongos se realizó comparando las características de las estructuras observadas con las descritas en la literatura consultada (Hanlin 1990, Castaño & Del Río 1997, Hanlin 1998, Barnett & Hunter 1998, Castaño & Salazar 1998).

Porcentaje de prevalencia de las enfermedades diagnosticadas: Se realizó un registro del índice de prevalencia de cada una de las enfermedades diagnosticadas sobre los cultivares evaluados, con el fin de clasificar cuales eran las dos enfermedades más limitantes según la proporción de individuos que presentaban los síntomas de la enfermedad en un periodo determinado. Su cuantificación y estimación fue posible por medio de la siguiente fórmula según los parámetros indicados por Moreno et al (2000).

En donde: P = Índice de prevalencia puntual, N.T.C.E.M.t = Número total de casos existentes al momento t, T.P.M.t = Total de la población al momento t.

Valoración del índice de incidencia y de severidad: Basado en resultados obtenidos en el diagnóstico preliminar e identificadas las dos enfermedades más limitantes según el porcentaje de prevalencia, se llevaron a cabo evaluaciones simultaneas del índice de incidencia y de severidad según la naturaleza del patógeno a evaluar y el órgano; con el fin de identificar cuales eran los dos cultivares más susceptibles al ataque de este tipo de patógenos en cada una de las localidades evaluadas. Los registros tanto del índice de incidencia como de severidad y siguiendo la metodología de Castaño (2002), contaron con una unidad experimental, marcada de manera aleatoria, de diez sitios y diez repeticiones, para un total de cien unidades experimentales en cada una de las localidades evaluadas. Para los correspondientes registros de severidad se tuvo en cuenta diagramas de severidad desarrollados por López (2012) siguiendo la naturaleza de cada patógeno y el órgano afectado. Su registro inició el 28 de agosto del año 2012 y finalizó el 22 de febrero del año 2013, para un total de 30 semanas de evaluación.

Variables epidemiológicas: Se determinó la tasa de desarrollo (r) tomando como base la diferencia de semanas transcurridas y las lecturas del índice de severidad durante 30 semanas de evaluación, donde la enfermedad alcanzó el 50 % de severidad, para posteriormente transformar los datos a proporción. Con base a las curvas de desarrollo de la enfermedad, se determinó el área bajo la curva del progreso de la enfermedad (ABCPE) durante el tiempo de evaluación. Su cuantificación y estimación fue posible por medio de las siguientes fórmulas según los parámetros indicados por Castaño (2002).

En donde: r = Tasa de infección aparente, t0 = Tiempo inicial, t1 = Tiempo final, x0 = Severidad inicial y x1 = Severidad final.

Correlación de las curvas de desarrollo según las condiciones climáticas: Después de identificada la localidad que presentó registros más altos de índice de incidencia y severidad sobre las dos enfermedades más limitantes ya diagnosticadas, se procedió a medir el grado de relación entre las variables evaluadas, por medio del coeficiente de determinación (R²) el cual se analizó por regresión lineal simple con los datos climáticos obtenidos a partir de los registros climáticos semanales de precipitación, temperatura y humedad relativa durante las treinta semanas de evaluación. Posteriormente, el grado de relación entre las variables evaluadas fue sometido a un análisis de correlación de Pearson (r) con el fin de determinar el comportamiento de las enfermedades en función de las variables climáticas. El coeficiente de correlación de Pearson fue explicado de acuerdo a la interpretación propuesta por Evans (1996).

Análisis de datos: Tanto los registros del índice de incidencia como de severidad, eran contenidos en cartillas de observación y seguimiento de las parcelas de experimentación. Posteriormente, los datos fueron registrados en hojas de cálculo para su posterior análisis. Las variables ordinales y las que no presentaron una distribución normal se analizaron por el método estadístico no paramétrico de Friedman. A las variables de intervalo o proporción obtenidas, se les realizó un análisis de varianza simple (ANAVA) empleando el paquete estadístico Statistical Analysis System (SAS, Versión 9,2), y en los casos donde hubo diferencias significativas (p=0,005) entre las variables evaluadas, se procedió a realizar una prueba de comparación de medias de Tukey con un nivel de significancia del 5 %.

Resultados y Discusión

Diagnóstico preliminar: En total fueron recolectadas 100 muestras (5 muestras por variedad; 50 por localidad) entre hojas, inflorescencias y pseudotallos pertenecientes a las diez variedades de heliconias evaluadas, las cuales permitieron identificar cinco géneros de hongos fitopatógenos, entre los que se encuentran: Helminthosporium spp., Alternaria spp. y Cordana spp. afectando hojas; Colletotrichum spp. y Fusarium spp. afectando inflorescencias; y Fusarium spp. afectando pseudotallos y peciolos (Figura 1). Estos resultados coinciden con las investigaciones realizadas por Villegas et al. (2005), Alarcón (2007) y López & Castaño (2012), quienes reportan la presencia de seis géneros de hongos sobre cultivos comerciales de heliconia en Colombia: Rhizoctonia spp., Fusarium spp., Pestalotia spp., Curvularia spp., Helminthosporium spp. y Colletotrichum spp.

Descripción de la mancha de ojo causada por Helminthosporium spp: Se encontró afectando principalmente a H. orthotricha cv Tricolor, H. orthotricha cv Filo de la noche y H. orthotricha cv Arco iris, ocasionando manchas irregulares de centro clorótico y un borde grueso de color café oscuro y con un halo clorótico de aproximadamente un milímetro de diámetro, cuando la enfermedad se encuentra en una etapa avanzada las lesiones coalescen presentando un secado generalizado en toda el área foliar (Figura 2a). Iguales descripciones reportaron López & Castaño (2012), sobre H. orthotricha cv Filo de la noche y H. caribaea cv Lobster salmón. Así mismo, Villegas et al. (2005), reportaron esta enfermedad sobre plantas de H. wagneriana cv Peterson y H. orthotricha cv Red.

Descripción de la Mancha foliar causada por Alternaria spp.: Se encontró afectando H. bihai cv Halloween, H. bihai cv Pinky peach y H. bihai Lobster salmón, ocasionando manchas de color blanco en los bordes de las hojas, que a medida que va avanzando la enfermedad se tornan redondas y concéntricas, con márgenes irregulares de color café oscuro de diferentes tamaños, redondeadas de un halo clorótico, las cuales al final coalescen, tomando un aspecto de quemazón (Figura 2b). Villegas et al. (2005), reportaron esta enfermedad sobre plantas de H. wagneriana y solo fue observada en hojas con deficiencia de magnesio y potasio, la cual se expresa en la hoja en forma de "V" invertida.

Descripción de la Mancha foliar por Cordana spp.: Se encontró afectando principalmente a H. orthotricha cv Tricolor, H. orthotricha cv Filo de la noche y H. orthotricha cv Arco iris, ocasionando manchas de forma oval, las cuales inicialmente tienen una coloración castaño claro con zonas concéntricas y borde marrón, que con el tiempo aumentan de tamaño hasta unirse unas con otras y ocasionar el secamiento parcial o total del limbo (Figura 2c). Villegas et al. (2005), reportaron esta enfermedad sobre plantas de H. bihai cv Lobster salmón, H. orthotricha cv She y Alpinia pink. Así mismo, Lins & Cohelo, (2004) y Assis et al. (2002), reportaron esta enfermedad en Brasil causando manchas foliares en H. psittacorum.

Descripción de la Antracnosis de la inflorescencia causada por Colletotrichum spp.: Se encontró afectando principalmente inflorescencias en H. bihai cv Halloween, H. bihai cv Pinky peach y H. bihai Lobster salmón, ocasionando manchas irregulares y deprimidas de color negro, con halo de apariencia húmeda y con distribución en todas las brácteas de la inflorescencia. Cuando la enfermedad se encuentra en una etapa avanzada, provoca una descomposición generalizada y seca totalmente la inflorescencia (Figura 2d y 2e). Iguales descripciones reportaron López & Castaño (2012), sobre plantas de H. bihai Lobster salmón y H. orthotricha cv Filo de la noche. Así mismo, Alarcón (2010), reportó esta enfermedad sobre plantas de H. wagneriana cv Cream, H. wagneriana cv Red, H. stricta cv Lone lover y H. orthotricha.

Descripción del Marchitamiento vascular por Fusarium spp.: Se encontró afectando principalmente a H. stricta, ocasionando taponamientos vasculares en los órganos internos, los cuales presentan coloraciones amarillas, rojizas o violetas, los primeros síntomas de la enfermedad se presentan en la vaina mas externa del pseudotallo, la cual se extiende hacia la vaina mas interna (Figura 2f). Es muy común encontrar el daño sobre peciolos o inflorescencias por Fusarium spp., sobre todo en inflorescencias luego de presentarse un daño mecánico o una herida en brácteas, siendo un factor predisponente para la colonización del hongo (Figura 2g y 2h). Iguales descripciones reportaron López & Castaño (2012), sobre plantas de H. bihai Lobster salmón, H. orthotricha cv Filo de la noche, H. orthotricha cv Kawachi y H. orthotricha cv Naranja. Así mismo, Villegas et al. (2005), reportó esta enfermedad sobre plantas de Alpiniapurpuratay Etlinger elatior.

Porcentaje de prevalencia de las enfermedades diagnosticadas: La mancha de ojo causada por Helminthosporium spp. fue la enfermedad con un mayor índice de prevalencia, con un 52 % sobre los cultivares de H. orthotricha, le siguen en su orden, la Antracnosis de las inflorescencias causada por Colletotrichum spp. con un 49,1 % sobre los cultivares de H. bihai, la mancha foliar causada por Alternaria spp. con un 14,9 % sobre los cultivares de H. bihai, marchitamientos vasculares y manchas en peciolos e inflorescencias causados por Fusarium spp. con un 8 % sobre los cultivares de H. stricta y por último, mancha foliar causado por Cordana spp. con un 3,7 % sobre los cultivares de H. orthotricha.

Valoración del índice de incidencia y de severidad: Entre los cultivares de H. orthotricha con el mayor índice de incidencia de Helminthosporium spp., Tricolor fue el más susceptible a la enfermedad, con el 78,3 % de las plantas afectadas, seguido por Filo de la noche y Arco iris, con el 45,7 y 32,1 % respectivamente (Tabla 1). Estos resultados concuerdan con López & Castaño (2012), donde Helminthosporium spp. alcanzó el 93,3 % de incidencia sobre H. orthotricha cv Filo de la noche y H. caribaea cv Lobster salmón, identificándolo como la enfermedad más limitante en la producción de heliconias en la región del Eje Cafetero. Iguales resultados obtuvieron Sewake & Uchida (1995), en Hawái, quienes indicaron que enfermedades foliares causadas por los patógenos Bipolaris incurvata, Exserohilum (=Helminthosporium) rostratum, Pyriculariopsis spp., Mahabalella spp., y Mycosphaerella spp. son consideradas como limitantes en la producción de heliconias en este estado. Del mismo modo, Coutinho (2001), Coutinho (2006), Rabelo (2007), Santana et al. (2009) y Santos et al. (2009), en Brasil, identificaron al género Helminthosporium spp. como uno de los patógenos foliares más destructivos que existe en la producción de heliconias de ese país y uno de los más limitantes por el aumento en los costos de producción que conlleva esta enfermedad.

Por otro lado, el cultivar de H. bihai con el mayor índice de incidencia de Colletotrichum spp., fue Halloween con el 65,5 % de las plantas afectadas, seguido por Lobster salmón y Pinky peach, con el 34,8 % y 25,7 % respectivamente. Estos resultados concuerdan con Madríz et al. (1991), donde reportan a Colletotrichum musae como una de las enfermedades más limitantes de la producción de heliconia en Venezuela, al presentar una incidencia del 45,3 % sobre H. caribaea, la segunda enfermedad más limitante después de la mancha de ojo causada por Helminthosporium spp. Aunque investigaciones en Colombia como las de López & Castaño (2012), reportan a Colletotrichum spp., con una baja incidencia en la región del Eje Cafetero (entre el 13,3 % y 20 %), hace énfasis en que este patógeno constituye un factor limitante en la producción de heliconias debido al órgano afectado.

Se encontraron diferencias significativas (ANAVA, p<0,005) en las variables de respuesta de todas las enfermedades de origen fúngico diagnosticadas en ambas localidades, presentándose mayor índice de incidencia (42,7 %) e índice de severidad (14 %) en la localidad de La Suiza, frente a lo evaluado en la localidad de La Granjita, el cual presentó un índice de incidencia (8,4 %) e índice de severidad (2,8 %) mucho más bajo. Igualmente, la tasa de desarrollo de la enfermedad y el área bajo la curva de progreso de la enfermedad presentaron valores más altos en la localidad de La Suiza comparado con lo registrado en la localidad de La Granjita (Tabla 2).

Correlación de las curvas de desarrollo según las condiciones climáticas: El análisis de correlación climática de la temperatura media con el índice de incidencia para Colletotrichum spp. sobre H. bihai cv Halloween (R² = 0,4737; Figuras 3a y 3b) se interpreta como fuerte (Evans 1996), entre tanto, el análisis de correlación de la incidencia de Colletotrichum spp. y la humedad relativa sobre H. bihai cv Halloween (R² = 0,3065; Figuras 3c y 3d) en la localidad de la Suiza, se interpreta como moderado (Evans 1996). De otra parte, el análisis de correlación de la severidad para Helminthosporium spp. sobre H. orthotricha cv Tricolor y la temperatura media (R² = 0,4278; Figuras 4a y 4b) se interpreta como fuerte (Evans 1996) y el análisis de correlación de la severidad para Helminthosporium spp. sobre H. orthotricha cv Tricolor y la humedad relativa (R² = 0,3611; Figuras 4c y 4d) se interpreta como fuerte (Evans 1996).

De acuerdo a estos resultados, el índice de incidencia de la Antracnosis en inflorescencias causada por Colletotrichum spp. sobre plantas H. bihai cv Halloween, se vió favorecida cuando la temperatura media presentó valores por encima de los 24°C y la humedad relativa registró valores por debajo del 70 %. Esto concuerda con lo señalado por Cannon (1998) y Alarcón & Bernal (2012), quienes afirmaron que el desarrollo de la enfermedad se ve favorecida por temperaturas de 25°C, siendo las especies H. wagneriana Cream, H. wagneriana Red, H. stricta Lone Lover y H. orthotricha las más afectadas por la enfermedad, sobre todo cuando estas se encuentran a libre exposición, con baja humedad en el lote y labores culturales deficientes como por ejemplo una mala fertilización o la ausencia de podas sanitarias.

De igual forma, el índice de severidad de la mancha de ojo causada por Helminthosporium spp. sobre plantas de H. orthotricha cv Tricolor, se vió favorecida cuando la temperatura media presentó valores por encima de los 25°C y la humedad relativa registró valores por debajo del 65 %. Iguales resultados obtuvieron Ojeda & Subero (2006), quienes encontraron que un rango de temperaturas entre los 25°C y 30°C, y humedades relativas cercanas al 75 % son propicias para el crecimiento y esporulación de Exserohilum (=Helminthosporium) turcicum bajo condiciones de laboratorio. Estos rangos de temperatura también fueron encontrados óptimos para patógenos del género Bipolaris spp. y Cochliobolus spp. cuando fueron evaluados el diámetro de la colonia y su patogenicidad bajo condiciones de laboratorio (Vinay et al. 1997).

En cuanto a la precipitación, esta no parece estar directamente relacionada con los ciclos infectivos de los patógenos pues no se encontró una correlación estadística con esta variable climática, sin embargo, no se descarta por completo que pueda estar involucrada en el proceso de dispersión del patógeno, esto concuerda con Alarcón & Bernal (2012), quienes señalan que el aporte que la precipitación le hace al ciclo infectivo tanto de Colletotrichum spp. como al de Helminthosporium spp. es solo catalogado como un agente dispersante, más no que influye en el proceso de patogénesis de la enfermedad. Igualmente Nair et al. (1983) y Yang et al. (1992) identificaron claramente dos métodos de dispersión de Colletotrichum spp. El primero y poco común, tiene que ver con las ascosporas de Glomerella cingulata, las cuales se encuentran dispuestas en peritecios inmersos en residuos de cosecha o en el suelo en estado de latencia a la espera de mejores condiciones para su infección. La lluvia y el viento, son los responsables de diseminar las ascosporas a inflorescencias sanas. El segundo método y muy común, tiene que ver con los conidios de C. gloeosporioides, los cuales se encuentran dispuestos en acérvulos sobre las inflorescencias infectadas, posteriormente la lluvia por salpique dispersa los conidios a inflorescencias nuevas, sin embargo, ellos aclaran que en ambos métodos de diseminación están completamente involucrados la cantidad y la frecuencia de la precipitación en el sitio de infección.

Conclusión

Se encontró mayor índice de incidencia y severidad en la localidad de La Suiza con un 42,7 % y 14 %, respectivamente, frente a lo evaluado en la localidad de La Granjita con un 8,4 % y 2,8 %, respectivamente. Igualmente, la tasa de desarrollo de la enfermedad presentó valores más altos, tanto para la incidencia de Colletotrichum spp. (r = 0,41), como para la severidad de Helminthosporium spp. (r = 0,37), en la localidad de La Suiza que bajo condiciones de la localidad de La Granjita. Entre los análisis climáticos evaluados en ambas localidades para cada una de las variables de respuesta, la precipitación presentó menor significancia, a diferencia de la temperatura y la humedad relativa, quienes presentaron los mayores registros de significancia, concluyendo que el establecimiento de cultivos comerciales en zonas donde la temperatura media semanal supera los 25°C y la humedad relativa se encuentra por debajo del 70 %, existe una alta probabilidad que enfermedades limitantes como la Antracnosis de las inflorescencias causada por Colletotrichum spp. y la mancha de ojo causada por Helminthosporium spp., supere el 50 %> y 25 %> los índices de incidencia y severidad, respectivamente. Con base a estos resultados se propone el desarrollo y validación de un modelo predictivo de incidencia y severidad de enfermedades limitantes bajo un sistema de pronósticos climáticos de la temperatura media semanal.

Agradecimientos

Los autores expresan su agradecimiento al Departamento Administrativo de Ciencia, Tecnología e Innovación (Colciencias) por el apoyo económico brindado bajo el marco del programa Jóvenes Investigadores e Innovadores 2012-2013. Al grupo de investigación en Biodiversidad y Biotecnología, Facultad de Ciencias Ambientales de la Universidad Tecnológica de Pereira. Al grupo de trabajo: Andrés Duque, Liliana Isaza y Juliana Arias. Al señor Humberto Ramírez, propietario de la Finca La Suiza y su administrador José Ledesma, y a los señores Myriam Flórez y José Norberto Morales, propietarios de la finca La Granjita y su administrador Libardo Usuga, quienes generosamente contribuyeron al desarrollo de la investigación. A los señores Alejandro Naranjo y Rodrigo Ramírez. Al fitopatólogo César Sierra M.Sc. (q. e. p. d.) quien con su experiencia y paciencia nos enseñó el manejo de hongos fitopatógenos y a quien recordaremos con cariño.

Conflicto de intereses

Referencias

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