Pedro M. Alcolado, Rodolfo Claro-Madruga, Beatriz Martínez-Daranas, Grisel Menéndez-Macía, Pedro García-Parrado, Karel Cantelar, Miguel Hernández  y Rosa del Valle.

Instituto de Oceanología, Ave 1ª No. 18406, Reparto Flores, Playa, Ciudad de La Habana C.P. 12100, Cuba. E-mail: alcolado@unepnet.inf.cu; alcolado@oceano.inf.cu

RESUMEN

Cayo Largo del Sur, ubicado en el sudoeste de Cuba al sur del Golfo de Batabanó, es un polo turístico de playa y buceo, muy alejado de la isla principal de Cuba y de Isla de la Juventud, y por lo tanto, de asentamientos humanos permanentes importantes y de todo desarrollo agrícola e industrial. Sin embargo, los arrecifes del oeste de Cayo Largo están sufriendo un proceso gradual de deterioro. Se observaron gran escasez de mesoherbívoros (erizo de mar Diadema antillarum, principalmente, y de peces escáridos y acantúridos) y altas concentraciones de nutrientes.  Como consecuencia se ha producido la proliferación excesiva de algas y de tapetes de cianobacterias. Esto se ha visto reforzado  por temperaturas elevadas en 1998 y por la simplificación de relieve debida a la mortalidad de corales por enfermedades y ciclones. Lo último podría limitar el restablecimiento de poblaciones de especies herbívoras. Ya parece existir una generación local de nutrientes en los arrecifes derivada de la descomposición de una gran cantidad de restos de algas. Asociado con altas temperatura durante El Niño y La Niña de 1998, ocurrió un evento intenso de blanqueamiento de corales pero con mortalidad muy limitada. La declinación de la cubierta coralina en las estaciones profundas parece estar más determinada por el efecto acumulativo de muertes parciales de las colonias, que por muerte súbita de colonias enteras. Sólo en las crestas se observaron evidencias de mortalidad masiva de corales.

PALABRAS CLAVE: arrecifes coralinos, estado, Cuba.

ABSTRACT

Cayo Largo del Sur, located in the southwest of Cuba south of the Gulf of Batabanó, is a beach and diving resort, far from the main island of Cuba and from Isla de la Juventud. Therefore, it is far from important permanent human settlements and from all agricultural and industrial development. However its western reefs are suffering a gradual deterioration process.  Great scarcity of mesoherbivores (sea urchin Diadema antillarum, as well as scarid and acanthurid fishes),and high nutrient concentrations were observed.  As a consequence, an excessive algal and cyanobacterial mat proliferation occurred. It has been reinforced by high temperatures in 1998 and by the simplification of bottom relief because of coral mortality caused by diseases and cyclones. The later prevent the re-establishment of herbivore species populations. Finally, there  seems to be a local nutrient generation in the reefs from the decomposition of great amounts of algal detritus. Coinciding with high temperatures during the 1998  El Niño and La Niña, an intense coral bleaching event took place, but with very limited mortality.  The decline of coral cover in the deeper stations seems be more determined by cumulative partial deaths of the colonies, than by sudden death of whole colonies. Evidences of  massive coral mortality were observed only in the crests. 

KEY WORDS: coral reefs, status, Cuba.

INTRODUCCION

El deterioro paulatino que se observa en los arrecifes del mundo, que se manifiesta como una declinación de la diversidad y co­bertura de corales pétreos, una incrementada proliferación de algas, y aparición de numerosa enfermedades en la macrobiota (Goneaga, 1990; Woodley, 1995; Jameson et al., 1995; Lang et al., 1998, entre muchos otros), alarma no sólo a la comunidad científica internacional y a los afi­cionados al mar, sino también a gobiernos conscientes de la gran importancia económica y social de este ecosistema.  El Archipiélago de Cuba, todo rodeado de arrecifes,  no escapa de esta situación (Alcolado et al., 1997; Woodley et al. 2000).

Los operadores de turismo de buceo locales notificaron algunas alteraciones ecológicas no vistas anteriormente en los arrecifes del oeste de Cayo Largo que tuvieron lugar de mayo a septiembre de 1998 (Rehfeld, 1999): excesivo desarrollo de macroalgas y de tapetes de cianobacterias (que cubrieron a  macroalgas, corales y esponjas); intenso evento de blanqueamiento de corales en el verano; virtual ausencia de erizos Diadema antillarum; muerte de esponjas;  y presencia común de abanicos de mar enfermos.

La presente investigación tuvo como objetivo evaluar el estado de salud de dichos arrecifes  un año después y aportar las recomendaciones de manejo pertinentes.

Cayo Largo del Sur, ubicado en el sudoeste de Cuba al sur del Golfo de Batabanó, es un polo turístico de playa y buceo alejado de la isla principal y de Isla de la Juventud, y por lo tanto, de asentamientos humanos permanentes importantes y de todo desarrollo agrícola e industrial (Fig. 1). En éste existen, entre otras  obras, varias villas hoteleras, una marina, una red vial, un aeropuerto, un poblado de trabajadores, restaurantes rústicos playeros y una granja porcina. Dos lagunas de oxidación ubicadas al noroeste del cayo se hacen cargo del tratamiento de las aguas residuales. Los arrecifes ubicados al oeste están dedicados al buceo turístico y exentos de pesca comercial, pero sufrían pesca furtiva, al menos hasta el momento de la investigación. 

La evaluación diagnóstica de los arrecifes coralinos tuvo lugar entre el  27 de abril y el 4 de mayo de 1999, en tres zonas de arrecife al oeste de Cayo Largo: Hijos de Ballenatos, Ballenatos y Cayo Rico, para observar posibles gradientes de influencia de la actividad humana del cayo sobre las comunidades de algas, corales, gorgonáceos, esponjas, erizos y peces.    El muestreo se llevó a cabo mediante buceo autónomo a profundidades entre 2 y 24 m, en 7 estaciones ubicadas en tres perfiles perpendiculares a  la costa (Fig. 1). Las estaciones ubicadas a 12-14 m de profundidad (indicadas con la letra B) se escogieron como de referencia comparativa para observar los posibles gradientes de las variables con relación a la distancia entre esas estaciones y Cayo Largo.

Para el estudio de los corales pétreos se aplicó el método de evaluación de la condición de  los corales de Dustan (1977, 1987), y se realizó el muestreo con cuadrados de 1 m2  y con el transecto lineal de Loya (1978). El muestreo de esponjas, gorgonáceos y erizos se llevó a cabo con un cuadrado de 1 m2. Para estimar el cubrimiento biológico general del fondo y el índice de talla promedio (ITP) de corales se empleo el método de transecto lineal de Loya (1978). El ITP consiste en la longitud promedio de los tramos intersectados por corales, la que se considera proporcional al diámetro promedio de las colonias. El cubrimiento de algas y cianobacterias bentónicas se obtuvo con el método AGRRA, mediante un marco cuadrado de 25 x 25 cm (Ginsburg  et al., 1998). Para los peces se empleó el método de transecto de AGRRA cuantitativo (Ginsburg  et al., 1998).

Se calcularon índices de diversidad para las comunidades de esponjas, gorgonáceos y peces, que fueron: número de especies y los índices de riqueza de especies de Margalef, de heterogeneidad de Shannon y de equitatividad de Pielou. Para los corales pétreos no fue posible alcanzar el número adecuado de colonias para esos índices, por lo que se calculó el índice de Margalef  empleando el área muestreada en vez de número de colonias.

Para las estaciones de referencia (1B, 2B y 3B) se aplicó un índice comparativo de nivel de estrés de rangos promediados (de los autores),  que se calculó promediando los rangos de indicadores biológicos seleccionados, con una escala ordinal del 1 a 3. Cuando se producían empates entre estaciones se promediaban los puntajes en discusión y se asignaba dicho promedio por igual a éstas, como se procede al ordenar por rangos en pruebas no paramétricas cuando existen ligamientos (Siegel y Castellan, 1988).  De este modo, si se empatan las estaciones candidatas al segundo y el tercer rango, se le asigna a ambas el valor de 2.5 ((2+3):2 = 2.5). Además, se empleó el índice de turbulencia del agua de Alcolado (1981) cuyo máximo es 100, basado  en el porcentaje de especies de gorgonáceos resistentes a la agitación del agua, también usado en Alcolado (1999).

Ubicación y descripción de las estaciones

Perfil 1 (Arrecife de Hijos de los Ballenatos):

Este perfil constó de 3 estaciones que fueron (Fig. 1; Tabla 1):
Estación 1A. Zona de embate de la cresta arrecifal. Se observó  gran cantidad colonias  Acropora palmata  muertas pero en pié hacia la menor profundidad de esta zona. El muestreo tuvo lugar en la parte más frontal y profunda de la cresta donde esos corales estaban vivos en su mayoría.  Índice de turbulencia: 75. Profundidad de muestreo: 2-4 m. 

Estación 1C. Canto con pendiente de aproximadamente 45^o. Fondo anfractuoso. Índice de turbulencia: 15. Profundidad de muestreo: 23-24 m. 

Figura 1

Perfil 2 (Arrecife de Los Ballenatos)

Este perfil constó también de 3 estaciones que fueron:
Estación 2A. Fondo rocoso llano de escaso relieve. Las hendiduras del fondo apenas acumulan arena. Índice de turbulencia: 96. Profundidad de muestreo: 5 m. 
Estación 2B. Borde de una terraza rocosa abrasiva, que cae de 10 a 14 m de profundidad sobre un fondo arenoso. Este borde es anfractuoso y muestra algunos remanentes muy antiguos de A. palmata. Índice de turbulencia: 33. Profundidad de muestreo: 11-14 m. 
Estación 2C. Canto suave de escaso relieve con aproximadamente 30^o de inclinación. Éste se encuentra sobre un canto más abrupto. Se observan algunos canales descendentes. Índice de turbulencia: 13. Profundidad de muestreo: 23-24 m. 

Este perfil constó de sólo una estación que se añadió para tener la posibilidad de compararla con las estaciones de profundidad parecida (1B y 2B) de los otros dos perfiles. ]]> Estación 3B. Anchos camellones rocosos separados por amplios canales de arena. Sobre los camellones se elevan numerosos pilares, protuberancias y corales que le dan un aspecto anfractuoso al fondo. Índice de turbulencia: 46. Profundidad de muestreo: 12-14 m. 

RESULTADOS

Algas y cianobacterias
En todas las estaciones se encontraron altos valores de cubrimiento de macroalgas carnosas. Las verdes calcáreas fueron muy escasas.  Se observó un  cierto grado de cubrimiento del fondo, corales y otras macroalgas por tapetes de cianobacterias de color rojo ladrillo, a violeta oscuro casi negro, pero en menor magnitud que las mostradas en fotografías por Rehfeld (com. pers). En el perfil Hijos de los Ballenatos, la más cercana a Cayo Largo, se notó la mayor cantidad de cianobacterias. A medida que se avanza de Cayo Largo hacia el arrecife de Cayo Rico, principalmente en las estaciones de cerca de 13 m de profundidad,  disminuye la cantidad de cianobacterias y se incrementa la cobertura de césped algal o "turf " (de menos de 1 cm). En ese mismo sentido también aumenta el cubrimiento por algas coralinas costrosas (Tabla 2).

La riqueza de especies de algas fue baja, y la menor en la estación Hijos de los Ballenatos a 13-15 m de profundidad (1B). En todas las estaciones se constató una gran abundancia de algas pardas, principalmente del orden Dictyotales.  Fue muy común y localmente abundante Lobophora variegata. Es también muy común, pero no tan abundante Sargassum histryx. Se hallaron densidades muy significativas de la macroalga carnosa foliosa Microdyction marinum  solamente en las estaciones de Los Ballenatos, incluso a 24 m de profundidad (Tabla 2). El cubrimiento por macroalgas carnosas es menor en Cayo Rico y mayor en todas las estaciones de Los Ballenatos.   

Entre las estaciones de referencia, la comunidad de corales pétreos de la estación 2B presentaba menor porcentaje de colonias sanas que las estaciones 1B y 3B (Tabla 3). En esas estaciones unos pocos corales (que por su número reducido no aparecieron dentro del muestreo), a juzgar el estado de conservación de sus cálices, murieron en el 1998. Sin embargo, la cantidad de corales con muerte parcial es considerable, sobre todo en la estación 2B (29.5%).

Los tipos más frecuentes de condición de los corales (sensu Dustan, 1977) fueron daño del borde del coral (en primer lugar), cubrimiento por algas, daño del tejido y del esqueleto, sedimentación, y reducción del tamaño de la colonia (Tabla 3). Unos pocos corales estaban cubiertos parcial o totalmente por tapetes de cianobacterias. Los cubiertos totalmente eran pequeños.  Las partes cubiertas estaban decoloradas pero vivas. Los índices de talla promedio (ITP) de los corales pétreos en las estaciones de referencia de fueron muy bajos, pero mayor en Cayo Rico. Los mayores (sin ser elevados) correspondieron a la cresta y la estación profunda de Hijos de los Ballenatos. La riqueza de especies R1A  fue mayor en la estación 3B y la menor, en la 2B (Tabla 4).

Entre las estaciones de referencia la densidad de corales fue también mayor en la estación de Cayo Rico. Le sigue la estación 1B. En las demás estaciones la densidad fue baja.  La  especie más frecuentemente dominante fue Siderastraea siderea (Tabla 4).

índices de heterogeneidad de especies, de riqueza de especies  y de equitatividad  se encontraron en la estación de referencia más distante de Cayo Largo (3B), a pesar de ser sufrir mayor agitación del agua que las 1B y 2B. Los menores valores se hallaron en Los Ballenatos. La densidad de gorgonáceos en las estaciones de referencia fue también menor en este arrecife (Tabla 5).

El porcentaje de esponjas perforantes en las estaciones de referencia  se incrementa  hacia Cayo Largo (Tabla 6). En las esponjas, el número de especies, y los índices de heterogeneidad,     riqueza de especies,  y equitatividad  (contrariamente a los corales y los gorgonáceos) fueron menores hacia Cayo Rico. La densidad de esponjas en esta estación más lejana (3B) fue superior y dada por la gran cantidad de pequeñas

esponjas de la especie Aplysina cauliformis (Tabla 6).

Los erizos Diadema antillarum y Echinometra spp.  aparecieron  sólo en dos estaciones de y con  densidades muy bajas (Tabla 7). 

La biomasa de peces en la estación 2A fue muy baja.  Es notable la baja biomasa de peces herbívoros. Aquí se observaron también los menores valores de diversidad (Tabla 8).

Inesperadamente, la estación 3B también tenía valores muy bajos de densidad y biomasa, en especial de peces carnívoros de mediana y gran talla, aunque los índices de diversidad fueron típicos de ese biotopo. Esto indica una mayor presión pesquera que en las otras estaciones, muy probablemente por  estar incluida en la zona oficialmente protegida contra la pesca comercial.

En todas las estaciones, fue notoria la ausencia de peces herbívoros grandes como el loro guacamayo (Scarus guacamaia),el loro

de media noche(Scarus coelestinus),el loro azul(Scarus coeruleus), así como la escasez de depredadores grandes como pargos, meros y tiburones.

El cubrimiento del fondo estuvo muy dominado por las algas exceptuando la estación 1A de la zona de embate del arrecife (Tabla 9). El mayor cubrimiento de corales escleractínios se observó en ese mismo arrecife a 23-24 m de profundidad (1C). Las estaciones de  Los Ballenatos presentaron valores muy bajos de cubrimiento de corales escleractínios y un elevadísimo cubrimiento de algas. Con el método de transecto lineal el cubrimiento de algas también fue mayor en la estación 2B que en las estaciones 3B y 1B, donde el cubrimiento de corales fue bajo y  parecido.

Nivel de estrés inferido por rangos promediados

Integración de los resultados
El nivel de estrés, inferido a partir del promedio de los rangos de los indicadores seleccionados, sitúa a la estación de referencia 2B como la más afectada, y la 3B, como la menos (Tabla 10).

DISCUSIÓN

- Macroalgas
El fuerte desarrollo de algas debe haberse estimulado inicialmente por la falta de herbívoros. La escasez del otrora común erizo Diadema antillarum, explicaría en gran medida, o quizás por sí sola, la abundancia de algas.  La fuerte mortalidad masiva del erizo negro que afectó a todo el Gran Caribe (y a Cuba) en 1982-1983 ha provocando un alarmante incremento en el cubrimiento de algas  y una reducción en la implantación de las larvas de corales (Hughes et al, 1987; Carpenter 1988;  Morrison 1988; Forcucci, 1994). Además de la escasez de grandes peces observada por nosotros, hay testimonio local de una marcada disminución en la abundancia de peces loros.

Si se tienen en cuenta los resultados de Delgado y Lapointe (1994), Paul (1997) y Hay  (1997), la escasez de algas calcáreas verdes como Halimeda en todas las estaciones puede ser una señal de fuerte déficit de herbívoros, en condiciones de nutrificación. La nutrificación estimula la productividad de las macroalgas carnosas con mayor intensidad que la de las calcáreas (Delgado y Lapointe, 1994) por lo que las últimas deben ser desplazadas competitivamente.

Si seguimos el modelo de Lapointe et al. (1997) y Lapointe (1999), la proliferación algal de los arrecifes de Cayo Largo se explicaría por una suma de nutrificación con reducción de herbivorismo. La disminución de la cobertura por macroalgas carnosas junto a un incremento relativo del  cubrimiento por felpa algal o "turf " hacia el arrecife de Cayo Rico es un indicio de menor eutroficación, acompañada de un herbivorismo reducido, según el "Modelo de Dominancia Relativa" de Littler y Littler (1984) (Lapointe, 1999). Wilder (2000) encontró que la biomasa de macroalgas en condiciones de exclusión de herbívoros estuvo correlacionada positivamente con la concentración de fosfatos, lo que no ocurrió cuando los herbívoros no estaban excluidos. Por su parte, Smith et al. (2000) también encontraron que la biomasa total de algas era mayor en superficies experimentales expuestas simultáneamente a enriquecimiento con nutrientes y exclusión de herbívoros. 

El mayor cubrimiento las algas coralináceas costrosas también sugiere una menor eutroficación en esta estación, si seguimos el mencionado modelo.  El mayor cubrimiento por macroalgas carnosas en Los Ballenatos (incluso mayor a 24 m de profundidad) sugiere que está más afectado por nutrificación que Hijos de los Ballenatos. A  la vez, entre este último y Cayo Rico, por el parecido en su cubrimiento por macroalgas carnosas, la situación ambiental aparte de ser más favorable no parece diferir mucho; en el primero, supuestamente por recibir con más frecuencia aguas provenientes directamente del océano abierto y el segundo, por estar más lejos de las posibles (aún no demostradas) fuentes de nutrientes de Cayo Largo.

-Relieve
Otro factor que pudiera disminuir el control de la proliferación de algas es la simplificación gradual del relieve del fondo a causa de la pérdida de gran cantidad de corales  Acropora palmata  y  A. cervicornis, entre otros. Estos eran muy abundantes en la zona (Kühlman, 1971). La simplificación del relieve disminuye la capacidad de albergar una trama alimentaria poderosa para  controlar la proliferación de algas,  y de depredadores y raspadores de corales  (Szmant, 1997). Esta pudiera explicar también la escasez de peces en la estación 2A (zona de embate).

Una explicación alternativa al desarrollo turístico del cayo como causa de la nutrificación, sería que debido a la escasez de herbívoros las algas proliferaran excesivamente y condujeran a la generación local de nutrientes a través la descomposición de mayor cantidad de residuos algales.

Se consideró la posibilidad de que eventualmente se produjera el ascenso de aguas profundas nutrificadas como sucedió en Cayo Dry Tortugas (Florida) en mayo de 1998 (Santavy et al., 1999), pero las imágenes satelitarias examinadas (1981-1999) no dieron prueba de ello.

Cianobacterias. El desarrollo de tapetes de cianobacterias como el observado ha ocurrido, al parecer sólo recientemente, en otros arrecifes en fase de declinación, como los de Jamaica y Florida (J. W., J. C. Ogden y N. Ogden, com. pers.). El fenómeno fue visto en Florida en los períodos más calientes, como en nuestro caso. Pudiera  estar implicado cierto nivel de hipoxia nocturnas cuando los procesos respiratorios no son compensados por la liberación de oxígeno por las algas.

Esponjas. Según Rose y Risk (1985) y Holmes (1997) la abundancia de esponjas perforadoras es mayor en lugares nutrificados.  El incremento del porcentaje de esponjas perforantes en las estaciones de referencia hacia Cayo Largo sugiere una  mayor eutroficación cerca de este último. Clathria venosa, esponja indicadora de contaminación orgánica (Alcolado y Herrera-Moreno, 1987; Alcolado et al., 1994), sólo fue observada en las estaciones profundas (11-24 m) de Hijos de los Ballenatos y de Los Ballenatos.

Gorgonáceos. Las especies de gorgonáceos indicadoras de contaminación orgánica, Plexaura kuekenthali y Eunicea flexuosa (Herrera-Moreno y Alcolado, 1983) están bien representadas en los tres perfiles. Sin embargo, al ser altos los índices de riqueza y de heterogeneidad de especies, no se sugiere un nivel de contaminación fuerte.

Microbiología. Miravet et al. (1998),  en un estudio microbiológico comparativo de 5 arrecifes del Golfo de Batabanó en mayo de 1998,  concluyeron (a partir del balance de la tasa de descomposición o mineralización microbiana con la productividad primaria y bacteriana, y de la concentración de bacterias heterótrofas y sulfato-reductoras) que los arrecifes de  Ballenatos presentaban  síntomas de nutrificación. La relación Productividad Primaria / respiración fue muy baja  (menor que 1)  para todas las fracciones que componen el fitoplancton, lo que es característico de lugares con contaminación de origen orgánico (Miravet et al., 1999).

- Elevadas temperaturas ]]> En mayo de 1998, coincidente con el más fuerte evento El Niño del siglo, se midieron temperaturas de 29.5 ^oC a 10 m de profundidad (Miravet et al., 1998). Para el verano de 1998, durante de La Niña (que comenzó a partir de agosto), Rehfeld (1999) mencionó temperaturas elevadas (31 ^oC y 32 ^oC) hasta 40 m de profundidad.  Esos valores son superiores a los registrados en la zona entre 1959 y 1968 por Emilsson y Tápanes (1971) y Lluis-Riera  (1972). En abril-mayo de 1999 las temperaturas variaron, más cercanamente de los límites normales (Tabla  1).

La  elevada  temperatura de 1998, además de dar lugar al fuerte evento de blanqueamiento, de corales parece haber sido el factor agudo que desde la primavera exacerbó la proliferación de algas por encima de un nivel  crónico impuesto por la falta de herbívoros y la nutrificación, y estimuló la formación de tapetes de cianobacterias. Según Smayda y Shimizu (1993) y Tester (1996), el calentamiento incrementa el crecimiento de las algas y la fotosíntesis en presencia de suficientes nutrientes, y según Valiela (1995), la temperatura estimula el desarrollo de las cianobacterias.

En mayo de 1999 en Los Ballenatos, la concentración de bacterias heterótrofas y la intensidad de la mineralización aeróbica también fueron inferiores que en mayo de 1998. Esto sugiere que fueron las altas temperaturas de 1998 las que produjeron esas diferencias a través de una mayor estimulación de la producción y degradación de materia orgánica (Miravet et al., 1999).

- Pesca furtiva
La  densidad y biomasa de peces en las  estaciones de 13 y 15 m de profundidad son comparables con las de otros arrecifes similares del Golfo de Batabanó (J. P. García-Arteaga y R. Claro, com. pers.) pero muy inferiores a los de otras áreas turísticas de Cuba sometidas a algún tipo de protección contra la pesca comercial, como Punta Francés (SW de la Isla de la Juventud) y  Cayos de Doce Leguas (R. Claro y J. P. García-Arteaga, com. pers.), donde la biomasa es superior dos veces, y se preservan sitios con especímenes grandes residentes.

Los efectos de la falta de peces herbívoros ya han sido mencionados. A pesar de que la zona está declarada bajo prohibición de pesca comercial por acuerdo de los ministerios de la Industria Pesquera,   de Turismo, y de Ciencia, Tecnología y Medio Ambiente, existe pesca furtiva. Es vital controlar estrictamente pesca furtiva ya que, según Watson et al. (1997), cuando el manejo se lleva a cabo a medias, el resultado es igual que si no hubiera manejo alguno. Dichos autores refieren que bajos niveles de pesca ilegal son suficientes para anular los beneficios de áreas cerradas.

- Enfermedades 
La cresta del arrecife de Los Ballenatos ha sufrido un marcado deterioro que se refleja en una elevada mortalidad de  Acropora palmata  y a una virtual desaparición de A. cervicornis, los cuales dominaban el paisaje según Kühlman (1971). Desconocemos si  esa mortalidad fue causada por la enfermedad bacteriana "banda blanca" o por blanqueamiento. No se descarta que parte de la muerte se  deba a ciclones, pero se trataría solo de aquellas colonias que no se mantienen en pie.

En 1998, los episodios de blanqueamiento de corales alcanzaron niveles récord en intensidad y distribución en el mundo (Wilkinson, 2000). La mortalidad por blanqueamiento en los arrecifes de Cayo largo en 1998 debe haber sido muy limitada a juzgar por los bajos porcentajes de muerte reciente (Tabla 3). Sin embargo, no descartamos que el blanqueamiento haya causado parte de la reducción de las tallas observada en algunos corales (Tabla 3). Las colonias de Agaricia de un sitio ubicado a 30-40 m de profundidad en el suroeste de Cayo Largo aún se conservaban blanqueadas en abril de 1999 (U. Rehfeld, com. pers.). La literatura refiere algunas especies pueden demorar hasta un año en recuperar su color (Epstein et al., 1998).

Por simple apreciación, la frecuencia de la enfermedad "aspergilosis" que destruye a los abanicos de mar es muy alta en los Hijos de los Ballenatos, intermedia en Los Ballenatos, y menor en el arrecife de Cayo Rico (desafortunadamente ello no fue cuantificado). Esta enfermedad es producida por el hongo de los suelos Aspergillus sydowi (Smith et al., 1996). La reducción de la frecuencia de abanicos de mar enfermos al alejarnos de Cayo Largo, evidencia que la fuente del problema, probablemente sea la erosión de los suelos del cayo probablemente contaminados por los polvos del Sahel que supuestamente portan el hongo y que caen por centenas de miles de toneladas sobre el Caribe (Shinn y Holmes, 2000; Hayes et al., 2000; Weir et al., 2000).

Siguiendo los resultados de Alcolado (1981), el predominio generalizado de la especie Pseudopterogorgia americana refleja la importancia de la sedimentación natural (resuspensión de sedimentos locales) en todas las estaciones ubicadas entre 11 y 25 m de profundidad. Briareum asbestinum es otra especie indicadora de sedimentación (Alcolado, 1981), que se presentó en alto porcentaje en las dos estaciones más profundas de Hijos de Ballenatos (13-24 m).

La abundancia relativa de Gorgonia flabellum, G. ventalina, Eunicea flexuosa, E. mammosa, Plexaurella dichotoma y Muricea muricata, especies resistentes a la turbulencia (Alcolado, 1981), evidencia  la importancia de ese otro factor natural en varias estaciones (Tabla 5).  Los gorgonáceos son menos vulnerables a la sedimentación (Preston y Preston, 1975) y a la presencia de algas que los corales, lo que explica que sus comunidades se presenten en mejor estado general. La resuspensión de los sedimentos locales con el oleaje  también se infiere del predominio de la esponja Aplysina cauliformis (tolerante a ese factor, según Alcolado, 1999), sobre todo en Los Ballenatos y  Cayo Rico.

- Consideraciones finales
 Todo parece indicar que lo observado por los turoperadores y Rehfeld (1999) en 1998 no tuvo mayores consecuencias en 1999. Las altas temperaturas de 1998 sólo parecen haber exacerbado temporalmente problemas ya crónicos discutidos. En las estaciones profundas la declinación de la abundancia, cobertura y tamaño de los corales parece ser paulatina en la medida que  por diferentes causas los corales van muriendo parcial o totalmente y van siendo sustituidos por algas en vez de por otros corales, al inhibirse el reclutamiento de nuevas. Sólo en las crestas se observaron evidencias de mortalidad masiva.  El arrecife de Los Ballenatos evidencia ser el más estresado. Deben realizarse investigaciones para dilucidar el origen de la  nutrificación. 

AGRADECIMIENTOS

Resaltamos y agradecemos las excelentes condiciones y el apoyo brindados por diversas instituciones de Cayo Largo (Marina Puertosol, Hotel Pelícano de Gran Caribe, MINSAP, MININT, EMPRESTUR, INRH) que atendieron nuestras solicitudes para realizar el trabajo, así como el gran interés mostrado por el problema y su solución. No pasamos por alto la importante colaboración de la ONG norteamericana Reef Relief. Muy valiosa ha sido la revisión crítica del manuscrito por el Dr. Sven Zea de INVEMAR, Colombia. También deseamos agradecer a los técnicos medios Tamara García, Miguel Hernández y Jorge Luis Hernández, su calificada contribución en el muestreo y procesamiento de datos.

1 Adey, W. 1995. Cost effective wastewater remediation for the protection of coral reef environments. 46-47 pp. En: Sustainable Financing Mechanisms for Coral Reef Conservation  (A.J. Hooten y M.E. Hatziolos, eds.), Environmental Sustainable Development Proceeding Series No. 9, The World Bank, Washington.         [ Links ]

2 Alcolado, P.M. 1981. Zonación de los gorgonáceos someros de Cuba y su posible uso como indicadores comparativos de tensión  hidrodinámica sobre los organismos del bentos. Informe Cient.- Téc., Inst. Oceanol., Acad. Cien. Cuba, 187: 1-43.        [ Links ]

3 __________. 1999. Comunidades de esponjas de los arrecifes del Archipiélago Sabana-Camagüey, Cuba. Bol. Invest. Mar. Cost., 28: 95-124.        [ Links ]

4 __________ y A. Herrera-Moreno.  1987. Efectos de la contaminación sobre las comunidades de esponjas en el Litoral de La  Habana, Cuba. Rep. Invest. Inst. Oceanol., Acad. Cien. Cuba,  68: 1-17.         [ Links ]

5 __________; A. Herrera-Moreno y N. Martínez-Estalella.  1994. Sessile communities as environmental bio-monitors in Cuban coral reefs, 1993. 27-33 pp. En: Proceeding of the colloquium and forum on global aspects of coral reefs: Health, hazards, and history. (R.N. Ginsburg, ed.), Rosenstiel School of Marine and Atmospheric Sciences, University of Miami.        [ Links ]

6 __________;  R. Claro, G. Menéndez y  B. Martínez-Daranas. 1997. General status of Cuban coral reefs. Proc. 8th Int. Coral Reef Sym., 1:341-344.        [ Links ]

7 Carpenter, R. 1988. Mass-mortality of a Caribbean sea urchin: Immediate effects on community metabolism and other herbivores. Proceedings of the National Academy of Sciences of the U.S.A., 85: 511-514.        [ Links ]

8 Delgado, O. y  B.E. Lapointe. 1994. Nutrient-limited productivity of calcareous versus fleshy macroalgae in a eutrophic, carbonate-rich tropical marine environment. Coral Reefs, 13: 151-159.        [ Links ]

9 Dustan, P. 1977. Vitality of reef coral populations of key Largo, Florida: Recruitment and mortality. Environ. Geol., 2: 51-58.         [ Links ]

10 Dustan, P. 1987. Preliminary observation on the vitality of reef corals in San Salvador, Bahamas. 57-65 pp. En: (H.A . Curran,  ed.), Proc. 3rd Sym. Geol. Bahamas: Fort Lauderdale, Florida.        [ Links ]

11 Emilsson, I. y J.J. Tápanes. Contribución a la hidrología de la plataforma sur de Cuba. Serie Oceanológica, 9: 1-31.        [ Links ]

12 Epstein, P., B. Sherman, E. Spanger-Siegfried, A. Langston, S. Prasad y B. Mckay. 1998. Marine Ecosystems: emerging diseases as indicators of change. Year of the Ocean Special Report on Health of the Ocean from Labrador to Venezuela. Health Ecological and Economic Dimension (HEED) Program of Global Change Program. NOAA/NASA, 85 p.        [ Links ]

13 Forcucci, D. 1994. Population density, recruitment and 1991 mortality event of Diadema antillarum in the Florida Keys. Bull. of Mar. Sci., 54: 917-928        [ Links ]

15 Ginsburg, R.N., P. Kramer, J. Lang, P. Sale y R. Steneck. 1998. Atlantic and Gulf Reef Assessment (AGRA) Revised  Rapid Assessment Protocol (RAP). Rosenstiel School of Atmospheric and Marine Science, Miami, 1-11.        [ Links ]

16 Goneaga, C. 1990. The state of coral reefs in the Wider Caribbean. Interciencia. 16(1): 12-20.        [ Links ]

17 Hawskin, J.P. y C. Roberts. 1997. Estimating the carrying capacity of coral reefs for SCUBA diving. Proc. 8th Int. Coral Reef Sym., Panamá, 2: 1923-1996.        [ Links ]

18 Hay, M. E. 1997. Calcified seaweeds on coral reefs: complex defenses, trophic relationships, and value as habitat. Proc. 8th Int. Coral Reef Symp., Panama, 713-718.        [ Links ]

19 Hayes, M.L., E. Shinn y R.T. Barber. 2000. Dust to dust: iron as the functional linkbetween eolian dust and marine infectious diseases.  Proc. 9th Int. Coral Reef Sym, Bali, Indonesia, 398 p.         [ Links ]

20 Hendler, G., J.E. Miller, D.L. Pawson y P.M. Kier.  1995. Echinoderms of Florida and the Caribbean. Sea stars, sea urchins, and allies. Smithsonian Institution Press. Washington DC.,  390 p.        [ Links ]

21 Herrera-Moreno, A. y P.M. Alcolado. 1983. Efecto de la contaminación sobre las comunidades de gorgonáceos al Oeste de la Bahía de la Habana. Ciencias Biológicas, 10: 69-86        [ Links ]

22 __________ y N. Martínez-Estalella.  1987. Efectos de la conta­minación sobre las comunidades de corales escleractíneos al Oeste de la Bahía de la Habana. Rep. Inv. Inst. Oceanol., Acad. Cien. Cuba, 62: 1-29.        [ Links ]

23 Holmes, K.E. 1997. Eutrophication and its effects on bioeroding sponge communities. Proc. 8th Int. Coral Reef Sym., Panamá, 2: 1411-1416.        [ Links ]

24 Hughes, T.P.,  D.C. Reed y M. Boyle. 1987. Herbivory on coral reefs: community structure following mass mortalities of sea urchins. J. Exp. Mar. Biol. Ecol., 113: 39-59.        [ Links ]

25 Jameson, S.C., J.W. McManus y M.D. Spalding. 1995. State of the reefs: Regional and global perspectives. International Coral Reef Initiative Executive Secretariat Background Paper. 32 p.        [ Links ]

26 Kühlman, D.H.H. 1971. Die korallienriffe Kubas. II. Zur Ökologie der bankriffe und ihrer korallen. Int. Revue ges. Hidrobiol., 56 (2):145-199.        [ Links ]

27 Lang, J., P. Alcolado, J.C. Carricart-Ganivet, M. Chiappone, A. Curran, P. Dustan, G. Gaudian, F. Geraldes, S. Gittings, R. Smith, W.Tunnell y J. Wienen. 1998. Status of coral reefs in the northern areas of the Wider Caribbean. 123-134 pp. En: Status of coral reefs of the world: 1998 (C. Wilkinson, ed.), Global Coral Reef Monitoring Network. Australian Institute of Marine Science.        [ Links ]

28 Lapointe, B.E. 1999. Simultaneous top-down and bottom-up forces control macroalgal blooms on coral reefs. Limnol. Oceanogr., 44(6): 1586-1592.        [ Links ]

29 _________; M.M. Litter y D.S. Litter. 1994. Modification of benthic community structure by natural eutrophication: the Belize barrier Reef. Proc. 7th Int. Coral Reef Sym., Guam., 1: 323-324.        [ Links ]

30 _________; M.M. Littler y D.S. Littler. 1997.  Macroalgal ovegrowth of fringing coral reefs at Discovery Bay, Jamaica: Bottom-up versus top-down control. Proc. 8th Int. Coral Reef Sym., 1: 927-932.        [ Links ]

31 Littler M.M y D.S. Littler. 1984. Models of tropical reef biogenesis: the contribution of algae. Prog. Phycol. Res. 3: 323-361.        [ Links ]

32 Loya, Y. 1978. Plotless and transect methods. 197-217 pp. En: Coral Reefs: Research methods (D.R. Stoddart y R.F. Johannes, eds.), UNESCO, Paris.         [ Links ]

33 Lluis-Riera, M. 1972. Estudios hidrológicos del Golfo de Batabanó y de las aguas oceánicas adyacentes. Serie Oceanológica, 14: 1-49 .        [ Links ]

34 Lluis-Riera, M. 1977. Estudios hidrológicos de la plataforma suroriental de Cuba y aguas oceánicas adyacentes. Inf. Cient. Téc. Instituto de Oceanología, 17: 1-29.        [ Links ]

35 Miravet, M.E., G.M. Lugioyo, I.N. Montero, S. Loza, E. Perigó, D. Enríquez, G. Pérez, Y. García, R. Núñez, F. Rodríguez y L. Graña. 1998. Evaluación del estado de salud de los arrecifes coralinos y fondos blandos a partir de indicadores microbiológicos en la plataforma SW y NW de Cuba. Informe parcial. Instituto de Oceanología, 20 p.        [ Links ]

36 __________;  G.M. Lugioyo, S. Loza,  E. Perigó y M. Montalvo.1999. Indicadores microbiológicos del estado de salud de los arrecifes coralinos y fondos blandos de la paltaforma SW de Cuba. Informe parcial. Archivo Científico del Instituto de Oceanología, 20 p.        [ Links ]

37 Morrison, D. 1988. Comparing fish and urchin grazing in shallow and deeper coral reef algal communities. Ecology, 69: 1367-1382        [ Links ]

38 Neis, U. y T. Blume. 1998. Nutrient control for conserving healthy coastal waters and coral reefs in the Caribbean. CEHI News, 5.2: 2-6.        [ Links ]

39 Paul. V.J. 1997. Secondary metabolites and calcium carbonate as defenses of calcareous algae on coral reefs. Proc. 8th Int. Coral Reef Symp., Panamá: 707-712.         [ Links ]

40 Perigó, E., M. Martínez, R. Pérez, J.F. Montalvo, I. Penié, L. Rodas, I. García, C. Peón, S. Esponda,M.E. César, A. Niévares y J. Espinosa. 2000. Evaluación de la calidad ambiental del Golfo de Batabanó. Programa Ramal Protección del Medio Ambiente y del Desarrollo Sostenible Cubano (informe). Instituto de Oceanología, 52 p        [ Links ]

41 Preston, E.M. y J.L.Preston. 1975. Ecological structure in a West Indian gorgonian fauna. Bull. Mar. Sci., 25: 248-258.        [ Links ]

42 Reese, C. y A. Stone. 1993. Nutrient water quality standards for seagrass and coral reef habitats. Recommendations for coral reef water quality - protection and management. An  American Reefs Campaign Conservation Action Guide, 1-8.          [ Links ]

43 Rehfeld, U. 1999. Algas pardas y cobertura de bacterias y de algas rojas en los arrecifes frente a Cayo Largo del Sur y su alrededor (Archipiélago de los Canarreos) - Problemas y principios de investigaciones. Manuscrito inédito.         [ Links ]

44 Rose, C.S. y M.J.  Risk. 1985. Increase of Cliona delitrix infestation of Montastrea cavernosa heads on an organically polluted portion of the Grand Cayman Fringing Reef, PSZNI. Mar. Ecol., 6 (4): 345-363.         [ Links ]

45 Santavy,  D.L., L. McLaughlin, J.W. Porter, J.G. Campbell, R.L. Quarles y M. Parsons. 1999. An upwelling event in the Dry Tortugas during May 1998. Program and Abstracts. International  Conference on Scientific Aspects of Coral Reef Assessment, Monitoring and Restoration, Fort Lauderdale, Florida, 170-171.         [ Links ]

46 Shinn, E. y C. Holmes. 2000. Coral reefs and the threat of soil dust.  Proc. 9th Int. Coral Reef Sym, Bali, Indonesia, 398 p.         [ Links ]

47 Siegel, S. y N.J. Castellan Jr. 1988. Nonparametric statistics for the behavioral sciences. Second edition. McGraw-Hill, Inc. New York, 399 p.        [ Links ]

48 Smayda, T.J. y Y. Shimizu (Eds.). 1993. Toxic phytoplancton blooms in the Sea. Elsevier, UK.  265 p.        [ Links ]

49 Smith, G., I.L. Nagelkerken y K. Ritchie. 1996. Caribbean seafan mortalities. Nature, 383: 487.        [ Links ]

50 Smith, J.E., C. Smith y C. Hunter.  2000. Herbivory and nutrient enrichment on tropical reefs: an experimental analysis of benthic community structure in Hawaii. Abstracts 9th Int. Coral Reef Sym. Bali, Indonesia,  126 p.        [ Links ]

51 Szmant, A.M. 1997.  Nutrient effects on coral reefs: a hypothesis on the importance of topographic and trophic complexity to reef nutrient dynamics. Proc. 8th Int. Coral Reef Sym. Panamá, 2:  1527-1532.        [ Links ]

52 Tester, P.A. 1996. Climate change and marine phytoplankton. J. Ecosyst.Health, 2(3): 191-197.        [ Links ]

53 Valiela, I. 1995. Marine Ecological Processes. Springer Verlag. New York. 686 p.        [ Links ]

54 Watson, M., R.F. G. Ormond y L. Holliday. 1997. The role of Kenya's marine protected areas in artisanal fisheries management. Proc. 8th Int. Coral Reef Sym. Panamá, 2: 1955-1960.        [ Links ]

55 Weir, J.R., V. Garrison, E. Shinn, G.W. Smith. 2000. The relationship between gorgtonian coral (Cnidaria: Gorgonacea) diseases and African dust storms. Proc. 9th Int. Coral Reef Sym, Bali, Indonesia, 398 p.         [ Links ]

56 Wilder, R.M.  2000. Is herbivory the primary structuring force on coral reef algal communities? Abstracts 9th Int. Coral Reef Sym. Bali, Página 126.        [ Links ]

57 Wilkinson, C. 1998.  Status of coral reefs of the world: 1998. Global Coral Reef Monitoring Network. Australian Institute of Marine Science, 184 p.        [ Links ]

58 _________. 2000.  Status of coral reefs of the world: 2000. Global Coral Reef Monitoring Network. Australian Institute of Marine Science, 363 p.        [ Links ]

59 Woodley, J.D. 1995. Tropical Americas regional report on the issues and activities associated with coral reefs and related ecosystems. Prepared fo The 1995 International Coral Reef Initiative Workshop. Regional Co-ordinating Unit and CARICOMP, 63 p.         [ Links ]

60 __________;  P. Alcolado, T. Austin, J. Barnes, R. Claro-Madruga, G. Ebanks-Petrie, R. Estrada, F. Geraldes, A. Glasspool, F. Homer, B. Luckhurst, E. Phillips, D. Shim, R. Smith, K. Sullivan-Sealey, M. Vega, J. Ward y J. Wiener. 2000. Status of  coral reefs in the northern Caribbean and western Atlantic. 239-260 pp. En: Status of coral reefs of the world (C. Wilkinson, ed.), Global Coral Reef  Monitoring Network. Australian Institute of Marine Science.         [ Links ]

FECHA DE RECEPCION: 10/07/2000                            FECHA DE ACEPTACION: 17/08/201