PROSPECCIÓN ECOLÓGICA DEL MANGLAR Y PRADERAS MARINAS COMO HÁBITATS DE CRÍA PARA PECES ARRECIFALES EN SAN ANDRÉS ISLA, CARIBE INSULAR COLOMBIANO*

ECOLOGICAL PROSPECTING OF THE MANGROVE AND MARINE SEAGRASS AS NURSERY HABITATS FOR REEF FISH IN SAN ANDRÉS ISLAND, INSULAR COLOMBIAN CARIBBEAN

Omar Sierra-Rozo¹, Adriana Santos-Martínez¹ y Arturo Acero P.²

1 Universidad Nacional de Colombia sede Caribe, Instituto de Estudios Caribeños, San Luis Free Town No. 52-44, San Andrés Isla, Colombia. oasierrar@unal.edu.co, asantosma@unal.edu.co.
2 Universidad Nacional de Colombia sede Caribe, Centro de Estudios en Ciencias del Mar -Cecimar-. Invemar, Cerro Punta Betín, Santa Marta, Colombia. arturo.acero@invemar.org.co.

RESUMEN

La estructura de la ictiofauna asociada a un área de manglar y dos de praderas de pastos marinos fue evaluada en San Andrés Isla (Reserva de Biósfera Seaflower) para determinar el carácter de hábitats de cría de estos ecosistemas. La composición, abundancia y estado de desarrollo de los peces arrecifales en cada biotopo, durante la temporada de lluvias, se estimó mediante censos visuales realizados en transectos de banda. Se contabilizó un total de 1908 individuos predominantemente jóvenes (98%). Se determinó una riqueza de 27 especies, 18 géneros y 13 familias, un índice de Shannon de 2.0, una dominancia de 0.22 y una equidad de 0.61.La riqueza de las praderas (20 especies) fue mayor que la del manglar (13 especies). La abundancia fue más alta en el manglar (1.86 ind/m²) y la diversidad mayor en una pradera asociada al manglar (H = 2.23). Se estableció el carácter de hábitats de cría del manglar y praderas y su funcionalidad conjunta cuando son áreas adyacentes. Se determinó el alto potencial como especies conectoras entre hábitats de cría y arrecifes de Abudefduf saxatilis, Acanthurus chirurgus, Chaetodon capistratus, Gerres cinereus, Haemulon flavolineatum, H. sciurus, Halichoeres bivittatus, H. poeyi, Lutjanus apodus, Scarus iseri, Sparisoma viride, Thalassoma bifasciatum, de especies de los géneros Eucinostomus y Stegastes y de dos morfotipos de clupeidos, dadas sus importantes densidades de individuos jóvenes en el manglar y praderas marinas. La profundidad cambió moderadamente entre los hábitats (aproximadamente un metro), y mostró correlación positiva con la oxigenación (0.84). El pH y la temperatura se correlacionaron negativamente (0.93). Se registró baja densidad de raíces de manglar respecto al Caribe (11.7 ± 4.0 raíces/ m²). La longitud de hojas de Thalassia testudinum varió significativamente entre praderas y su cobertura fue más alta respecto a las de otros sustratos en las praderas. La diversidad y densidad notables de especies de peces económicamente importantes, las particulares configuraciones de los biotopos y el estado de interconexión o aislamiento entre manglares y praderas, sugirieron la pertinencia de la protección estructural y funcional de estos hábitats. Los resultados obtenidos concuerdan con la literatura y la enriquecen, y son insumo para la gestión de los recursos en Seaflower.

ABSTRACT

The structure of the ichthyofauna associated to an area of mangrove swamp and two areas of seagrass beds was evaluated in San Andrés Island (Biosphere Reserve Seaflower) to determine the character of nursery of those ecosystems. The composition, abundance, and development state of fishes in each biotope was evaluated using visual censuses in band transects during the rainy season. A total abundance of 1908, mainly young (98%), specimens was counted. A richness of 27 species, 18 genus, and 13 families, a Shannon's index of 2.0, a dominance of 0.22 and an equitability of 0.61 were found. Richness was higher at the seagrass (20 species) than at the mangrove (13 species); abundance was higher in the mangrove (1.86 ind/m²); and the largest diversity was found in a meadow associated to mangroves (H = 2.23). The nature of the mangrove and seagrasses as nursery habitats was determined as well as their combined functionality when they are close to each other. The high potential as connecting species between nursery habitats and coral reefs of Abudefduf saxatilis, Acanthurus chirurgus, Chaetodon capistratus, Gerres cinereus, Haemulon flavolineatum, Haemulon sciurus, Halichoeres bivittatus, H. poeyi, Lutjanus apodus, Scarus iseri, Sparisoma viride, Thalassoma bifasciatum, of the species of genera Eucinostomus and Stegastes, and of two morphotypes of Clupeidae was determined, given their relatively high densities of juvenile in the swamp and seagrass beds. Depth changed moderately among habitats (about one meter) showing positive correlation with oxygen (0.84). pH and temperature were correlated negatively (0.93). Density of mangrove roots is low compared to other Caribbean localities (11.7 ± 4.0 roots/m²). Length of Thalassia testudinum leaves varied significantly between seagrass beds and their covering was higher than other substrates in the seagrass beds. The remarkable diversity and density of economically important fish species, the particular configurations of the biotopes, and the status of interconnection or isolation between mangroves and seagrass beds, suggest the relevancy of the structural and functional protection of these habitats. The results agree with the literature and enrich it, and are input for the management of the resources in Seaflower.

KEY WORDS: Nursery habitats, Reef fish, swamp mangroves, seagrass meadows, Seaflower.

INTRODUCCIÓN

A escala mundial los ecosistemas marinos han sido afectados por causa de disturbios humanos, hasta el punto en que entre un 30 y 60% de la cobertura del manglar y de pastos marinos se perdiera para finales del siglo XX (Shepherd et al., 1989; Spalding, 1998). Se ha reconocido que estos ecosistemas sostienen altas densidades de peces arrecifales siendo áreas de cría para varias especies (Parrish, 1989; Sedberry y Carter, 1993; Mumby et al., 2004), posiblemente por la disponibilidad de comida y protección, la reducida presión de depredadores y su elevada intercepción de ictioplancton (Parrish, 1989; Laegdsgaard y Johnson, 2001). En cierta fase de la ontogenia, estos peces migran permanentemente hacia el hábitat arrecifal estableciendo un solapamiento o conectividad entre ecosistemas (Blaber, 2000; Cocheret de la Morinière et al., 2002). Por lo anterior, manglares y praderas han sido denominados hábitats "sala-cuna", y las especies que requieren de estos, especies "sala-cuna" (nursery species). Actualmente, identificar estos hábitats y especies es una de las tareas más preponderantes en el estudio de la conectividad ecosistémica marina (Nagelkerken et al., 2000b; Beck et al., 2001). Los manglares no estuarinos generalmente coocurren con praderas marinas, lo cual hace que las interacciones entre hábitats sean más complejas, ya que las migraciones ontogénicas pueden ocurrir entre manglares y pastos antes de que los peces se dirijan al arrecife de coral (i. e. Rooker y Dennis, 1991; Nagelkerken et al., 2000a). También, esta presencia mixta de hábitats puede ocasionar diferencias en densidad, riqueza y presencia de especies (Nagelkerken et al., 2001).

Según lo expuesto, el rendimiento de la pesca arrecifal sería una función de la presencia y extensión de manglares y praderas y, de este modo, estos ecosistemas deberían ser manejados sosteniblemente (Munro, 1996). Estudios en el Atlántico occidental han sugerido que por lo menos entre 21 y 50 especies de peces de importancia ecológica y económica pueden mostrar movimientos ontogénicos desde hábitats de cría en aguas poco profundas, como manglares y pastos marinos, hasta el hábitat arrecifal coralino (Lindeman et al., 2000; Eggleston et al., 2004). La mayoría de estudios acerca de la función como sala-cuna de manglares y praderas se han basado en observaciones cualitativas sin hacer distinción entre abundancias de individuos jóvenes y adultos, sin proveer datos cuantitativos sobre el tamaño de los peces, no han caracterizado adecuadamente los biotopos en que se dan los cambios ontogénicos, y la mayoría de investigaciones en el Caribe se han desarrollado considerando solamente uno de estos hábitats a la vez y empleando métodos de muestreo diferentes, lo cual dificulta la comparación entre hábitats y entre estudios (Nagelkerken et al., 2000a).

Para el archipiélago colombiano de San Andrés, Providencia y Santa Catalina sólo hay un trabajo relacionado con conectividad (Appeldoorn et al., 2003), el cual señala que en las islas de Providencia y Santa Catalina se produce un aumento considerable de la biomasa de lutjánidos y haemúlidos en parches arrecifales próximos a áreas de manglar/pastos marinos. Atendiendo a la carencia de estudios en conectividad para el Archipiélago y a su privilegiada condición de manejo y conservación como Reserva de Biósfera, en la presente investigación se propuso hacer una aproximación inicial al papel que desempeñan el manglar (principalmente Rhizophora mangle) y las praderas marinas (principalmente Thalassia testudinum ) en la isla de San Andrés, respecto a su potencial como áreas de cría para peces arrecifales (con vida predominante adulta en el arrecife) durante la temporada de lluvias, para contribuir al manejo sostenible de los recursos marinos en la región. Este estudio de prospección ecológica se basó en la toma de datos de frecuencia de tamaños usando una técnica de censo visual. Posibles correlaciones entre la estructura íctica y algunos atributos de la configuración de los biotopos también fueron investigados.

ÁREA DE ESTUDIO

Aspectos generales de la isla de San Andrés

La isla colombiana de San Andrés hace parte del archipiélago caribeño oceánico San Andrés, Providencia y Santa Catalina. La Unesco nombró al Archipiélago Reserva de Biósfera Seaflower (RBS) (Coralina, 2000) y desde 2005 esta isla hace parte de la sección sur de un Área Marina Protegida (AMP) establecida al interior de la reserva. La isla se localiza al suroeste del Archipiélago (Figura 1) a 12°28'-36'N y 81°40'-44'W, a unos 240 km de la costa centroamericana (Barriga et al., 1969; IGAC, 1986). Su área es de 27 km² (IGAC, 1992), aunque la plataforma con el complejo arrecifal coralino que la rodea es casi tres veces superior. La precipitación anual promedia los 1900 mm repartidos irregularmente en una temporada seca (febrero-abril, promedio mensual inferior a 50 mm) y una lluviosa (junio-diciembre, promedio mensual mayor a 150 mm) (Díaz et al., 1995). La escorrentía continental no influye sobre el archipiélago.

La plataforma marina de barlovento es poco profunda y se amplía hasta los arrecifes coralinos que la rodean, conformando una barrera contra el fuerte oleaje del mar abierto (Hubach, 1956). En sotavento es abrupto el contacto tierra-mar formándose acantilados que reflejan la fuerte erosión marina (IGAC, 1986). No hay sistemas estuarinos ni corrientes de agua permanentes, sino la formación de depósitos de agua subterráneos alimentados por lluvias, pantanos y charcas que fluctúan su nivel marcadamente según la época del año (Barriga et al., 1969; IGAC, 1986). Santos-Martínez et al. (2009), en su trabajo acerca de las actividades y lecciones sobre la RBS, presentan un análisis que da cuenta de logros y retos para contribuir a la sostenibilidad de la región.

Selección de los sitios de estudio

Dos sitios alrededor de la isla fueron seleccionados (Figura 1), estos están circunscritos a la zonación interna del AMP (Coralina, 2008), de modo que cada uno recibe un uso diferente. Se asumió independencia de sitios (distancia mínima: 2-3 km, sus hábitats no se prolongan entre sí).

1. Old Point (OP). I. Manglar (12°33'51"N, 81°42'08"W): Zona de conservación. 34.48 ha. Costa dominada por Rhizophora mangle (García y Gaviria, 1996; Sánchez-Páez et al., 2000). II. Pastos marinos (12°33'25"N, 81°42'05"W): Zona de conservación. 35% de cobertura. Dominancia por profundidad: T. testudinum (hasta 5 m), Syringodium filiforme (7-10 m), praderas mixtas (profundidades intermedias) (Ángel y Polanía, 2001; Díaz et al., 2003).

2. Little Reef (LR). I. Pastos marinos (12°34'59.3"N, 81°41'12.3"W): Zona de conservación. Thalassia testudinum y S. fliforme. Profundidad media: 3 m (Díaz et al., 2003).

MATERIALES Y MÉTODOS

Recolección de datos

Especies seleccionadas

Las especies objetivo fueron aquellas conspicuas y susceptibles de ser censadas por el método propuesto, se exceptuaron aquellas crípticas o de hábitos nocturnos de las familias Gobiidae, Blenniidae, Labrisomidae, Opistognathidae, Apogonidae, Priacanthidae y Holocentridae. Se consideraron dos clases de tamaño: estado joven (etapas tempranas y tardías) y adulto. El estado se estableció mediante el tamaño y coloración de los individuos (Humann, 1996). Las tallas de maduración fueron establecidas consultando FishBaseWorld Wide Web (Froese y Pauly, 2008). Las especies sin tal información, fueron tratadas registrando como jóvenes a los individuos más pequeños que el tercio de la longitud máxima (TL) (Nagelkerken y Van der Velde, 2002).

Diseño experimental

Mediante censos visuales a través de transectos de banda se realizó la recolección de datos. Esta metodología es una de las más usadas en estudios recientes de conectividad y monitoreo marino y varía principalmente en la dimensión de los transectos (Garzón-Ferreira et al., 2002; Chittaro et al., 2005; Dorenbosch et al., 2007). Los censos visuales se desarrollaron durante el día por la misma persona, empleando equipo de superficie (snorkeling), recorriendo seis transectos (50 x 2 m) dispuestos aleatoriamente en cada biotopo y distantes entre sí mínimo por 10 m, de modo que se muestreó 600 m² por hábitat. Simultáneamente se registraron las especies, número de individuos y estado de madurez (WWF, 2006). Cada transecto fue considerado una réplica. Cada punto de muestreo fue georreferenciado con un geoposicionador satelital. Los transectos en el biotopo de manglar se ubicaron adyacentes a las raíces del manglar, siguiendo el contorno costero y extendiéndose lateralmente un metro hacia dentro y hacia fuera de las raíces. Los transectos en pastos no tuvieron un sentido en particular. Es importante mencionar que la mayoría de conteos en este biotopo se dieron en discontinuidades de la pradera, tales como pequeños fragmentos de coral vivo o muerto y cicatrices antiguas dejadas por hélices u otro agente exterior. Después de ser colocados los transectos, se esperó 15 minutos antes de comenzar el censo para minimizar el error por disturbio. Se tuvo cuidado de no contar repetidamente peces o grupos. De forma complementaria y simultánea al censo visual, un colaborador en campo tomó registro fílmico de cada transecto. Para hacer mínima la variabilidad de las observaciones (English et al., 1997), se realizó previamente un entrenamiento al observador, basado en el reconocimiento en campo de los peces objetivo mediante guías de identificación (Chaplin y Scott, 1979; Greenberg y Greenberg, 1986; Humann, 1996) y en la diferenciación bajo el agua de trozos de alambre de diferente longitud representando las clases de tamaño de los peces.

La columna de agua fue caracterizada con la medición de las variables físico-químicas: temperatura superficial (a 50 cm), pH (electrodo de vidrio de pHmetro Schott handylab 1), oxígeno disuelto (oxímetro YSI 550 DO), salinidad (refractómetro Vista A366ATC), profundidad (cinta métrica) y transparencia vertical (disco Secchi). Posteriormente se calculó un valor promedio de cada variable por hábitat. Para caracterizar algunas variables relacionadas con la complejidad de hábitat, se colocaron aleatoriamente cuadrantes en cada transecto de acuerdo con el método propuesto por Nagelkerken et al. (2000a). En el biotopo de manglar se dispusieron tres cuadrantes (1 x 1 m) por transecto y se registró número y longitud de raíces sumergidas. En el biotopo de pastos se dispusieron tres cuadrantes (0.5 x 0.5 m) por transecto y se registró cobertura por especie de pasto, macroalgas y arena; altura foliar (escogencia aleatoria de tres brotes por cuadrante y medición de sus hojas) y número de vástagos de T. testudinum. Los censos y las descripciones de hábitat se ejercieron en época de lluvias (octubre-noviembre) de 2009.

Análisis de datos

Inicialmente, la riqueza y abundancia se exploraron globalmente mediante estadística descriptiva. Posteriormente, los análisis se enfocaron sobre cada sitio y hábitat:

Abundancia. La abundancia fue tratada en términos absolutos (total de individuos en el área muestreada) y relativos (mediante porcentajes), y discriminada por estados de desarrollo. También se obtuvo la densidad de individuos como: ind/m², ind/100 m² e ind/ha con fines comparativos. Para probar la hipótesis nula de no diferencias entre hábitats en términos del potencial como zonas de cría, se realizaron análisis exploratorios (inspección de presencia-ausencia y abundancias generales) y se compararon las densidades medias de individuos jóvenes (jov.) y adultos (ad.) entre hábitats (intra-sitios e inter-sitios) para cada especie por medio de las pruebas U-Mann Withney y Kolmogorov Smirnov (α = 0.05).

Configuración del hábitat. Las variables de configuración estructurales fueron comparadas entre hábitats del mismo tipo, y las físico-químicas entre todos los hábitats, mediante pruebas t-student para muestras independientes o U-Mann Withney y Kolmogorov Smirnov (de no cumplirse supuestos de normalidad y homocedasticidad). Para estudiar la relación entre variables físicoquímicas y de estas con la abundancia y la riqueza se exploraron correlaciones y se practicaron análisis de componentes principales. Los análisis estadísticos relacionados con la obtención y comparación de índices se realizaron empleando el programa Past V. 1.85 y aquellos relacionados con comparaciones paramétricas o no paramétricas con Statgraphics Plus V. 4.0.

RESULTADOS

Composición y abundancia general de la ictiofauna

Un total de 1908 individuos pertenecientes a 27 especies de peces, distribuidos en 18 géneros y 13 familias, fueron censados (Figura 2). Las familias más importantes en términos del número de especies fueron: Pomacentridae (Abudefduf saxatilis y el género Stegastes -por la dificultad de distinguir los estados de desarrollo de sus diferentes especies, se optó por agruparlas: S. planifrons, S. adustus, S. leucostictus, S. variabilis y S. partitus-), Scaridae (cinco), Haemulidae (tres) y Labridae (tres). Las familias con mayor abundancia fueron Clupeidae, Gerreidae, Labridae y Pomacentridae, que en su conjunto aportaron 88% de la abundancia. Las especies más representativas fueron el clupeido morfotipo 1 (posiblemente Opisthonema oglinum, 14%) y el clupeido morfotipo 2 (posiblemente Harengula humeralis, 10%). Al excluir estas (que se presentaron formando bancos de peces reuniendo 1200 individuos), las especies más abundantes fueron el género Eucinostomus -al igual que en el caso de Stegastes, se optó por reunir sus especies reconocidas en San Andrés: E. argenteus, E. gula, E. habana, E. jonesii y E. melanopterus- (31%), Gerres cinereus (10%), Thalassoma bifasciatum (9%), Lutjanus apodus (8%) y Chaetodon capistratus (7%).

El hábitat de pradera (P) presentó la mayor riqueza (11 familias, 20 especies) distribuida así: PLR (Pradera Little Reef): 10 familias, 15 especies; POP (Pradera Old Point): 7 familias, 14 especies. El hábitat de manglar (M) obtuvo una menor riqueza (8 familias, 13 especies). Ponderando la riqueza por sitios, OP tuvo la mayor (22) seguida por LR (15). La riqueza media (especies/100 m²) presentada en el manglar fue apreciablemente más alta (MOP: 8.2 ± 1.7) que en las praderas (POP: 4.0 ± 1.3, PLR: 5.2 ± 1.7). El continuo ecosistémico M-P en Old Point afectó positiva y significativamente la riqueza media, siendo ésta mayor que la de sus hábitats constituyentes por separado y que la pradera de Little Reef (Old Point: MPOP: 11.2 ± 1.8 especies/100 m²). La riqueza media global fue de14.2 ± 2.7 especies/100 m².

La densidad total observada en la isla fue de 1.06 ind/m² (0.02 ad. y 1.04 jov.), distribuida por sitios así: la mayor densidad la mostró el sitio LR (1.08 ind/m², 0.04 ad. y 1.04 jov,), seguida por OP (1.05 ind/m², 0.01 ad. y 1.04 jov.). Al ponderar las densidades por hábitat, el manglar obtuvo la mayor densidad: MOP (1.86 ind/m², 0.01 ad. y 1.85 jov.); y las praderas presentaron las menores densidades (0.66 ind/m², 0.03 ad. y 0.63 jov.), entre estas, la de PLR fue marcadamente mayor (1.08 ind/m², 0.04 ad. y 1.04 jov.) que la de POP (0.24 ind/m², 0.01 ad. y 0.23 jov.) (Figura 2).

Old Point

Manglar. Clupeidae y Gerreidae fueron las familias más abundantes (700 y 269 ind/600 m², respectivamente) siendo individuos jóvenes casi el 100%. Lutjanidae y Chaetodontidae les siguieron en abundancia (61 y 49 ind/600 m², respectivamente). Las especies más representativas fueron clupeido morfotipo 1 y el género Eucinostomus (700 y 223 ind/600 m², respectivamente) y L. apodus, G. cinereus y C. capistratus (54, 44 y 43 ind/600m², respectivamente) mostraron una mediana abundancia (Figura 3). Fue significativamente mayor la densidad promedio de jóvenes respecto a adultos de C. capistratus (jov.: 7.17 ± 5.19, ad.: 0.50 ± 0.84) y de G. cinereus (jov.: 7.33 ± 3.50, ad.: 0.33 ± 0.82), las demás especies solo presentaron individuos jóvenes.

Pradera. La familia más representada fue Labridae con 71 ind/600 m², de los que 91% fueron jóvenes, seguida por Pomacentridae y Scaridae con 25 y 23 ind/600 m², conformadas sólo por jóvenes. Thalassoma bifasciatum y Halichoeres bivittatus (41 y 23 ind/600 m²) fueron las especies más abundantes, seguidas por A. saxatilis, el género Stegastes y Scarus iseri con 13, 12 y 12 ind/600 m², respectivamente (Figura 3). Todas las especies censadas, salvo Canthigaster rostrata, presentaron significativamente más individuos jóvenes que adultos.

Little Reef

Pradera. La familia Clupeidae fue la más representada con 500 ind/600 m², todos jóvenes, seguida por Pomacentridae, Gerreidae, Labridae, Acanthuridae, Haemulidae y Scaridae (49, 25, 25, 18, 15 y 10 ind/600 m², respectivamente), las cuales presentaron significativamente más jóvenes que adultos al igual que las otras familias, a excepción de Gerreidae que estuvo constituida solo por adultos. La especie más abundante fue el clupeido morfotipo 2 (500 ind/600 m²), mientras que A. saxatilis, T. bifasciatum, Acanthurus chirurgus, el género Stegastes y Haemulon sciurus presentaron abundancias de 34, 20,18, 15 y 10 ind/600 m², respectivamente (Figura 3).

Análisis de diversidad

El valor más alto del índice de diversidad de Shannon se presentó en POP (H' = 2.23), mientras que MOP y PLR presentaron valores significativamente (α = 0.05) más bajos (H' = 1.24 y H' = 1.06). El valor del índice de dominancia de Simpson fue mayor y la equidad de Pielou menor en PLR (D = 0.60, J' = 0.39) y MOP (D = 0.44 y J' = 0.49), por su parte, POP presentó una distribución de las abundancias uniforme, sin especies dominantes (D = 0.15 y J' = 0.85). A mayor escala -continuos y global- el índice de Shannon y la equidad tendió a aumentar y la dominancia a disminuir (MPOP: H' = 1.66, D = 0.35 y J' = 0.54; Global: H' = 2.0, D = 0.22 y J' = 0.61) (Tabla 1).

Variables físico-químicas

Se prescindió de incorporar en los análisis a las variables transparencia y salinidad por haber sido constantes (100% y 35, respectivamente) en todos los hábitats. Se estableció correlación alta entre oxígeno disuelto y profundidad (0.84), oxígeno disuelto y temperatura (0.67), y pH y temperatura (-0.93). El PCA (Figura 4) reveló que la variabilidad de los datos se explica principalmente por el comportamiento de alguna(s) variable(s) en particular (PC 1 y PC 2 explicaron el 87% de la variación, 49 y 38% respectivamente). Considerando lo anterior, las variables más explicativas fueron el oxígeno disuelto y la profundidad (correlacionados positivamente) y el pH y temperatura (correlacionados negativamente). La estadística inferencial (Tabla 2), corroboró la importancia de la profundidad y pH. A nivel de hábitat, el manglar se diferenció significativamente por poseer bajo pH y poca profundidad; la pradera de Old Point alto pH y baja oxigenación y la pradera de Little Reef por tener alta oxigenación y profundidad. Se registró una importante correlación positiva riqueza-profundidad (0.99) y riqueza-oxígeno disuelto (0.77). No fue perceptible relación marcada entre la abundancia y las variables fisicoquímicas.

Variables fisiográficas

La densidad promedio de las raíces del manglar en Old Point fue de 11.7 ± 4.0 y la longitud media de estas fue de 50.1 ± 8.5 cm. En las praderas, la cobertura consistió primariamente de T. testudinum y algo menos S. filiforme. No se establecieron diferencias significativas entre las coberturas de las dos praderas. La concentración de vástagos de T. testudinum fue mayor en POP aunque no significativamente (POP: 236.7 ± 83.9, PLR: 193.3 ± 63.5; p = 0.157). La longitud de las hojas de T. testudinum en Old Point fue mayor significativamente (POP: 24.0 ± 6.1, PLR: 17.2 ± 1.6; p = 0.039) (Tabla 3).

DISCUSIÓN

La elevada abundancia global de las familias Labridae, Pomacentridae y Clupeidae concuerda con lo registrado por Mejía et al. (1998) para el archipiélago, en cuanto a las primeras dos familias (estudio netamente en arrecifes), y por Álvarez- Guillén et al. (1986) y Ochoa (2003) en el caso de Clupeidae (estudios realizados en manglares). Las familias dominantes por su número de especies, Pomacentridae, Scaridae, Haemulidae y Labridae, también lo son a nivel del gran Caribe y el Caribe colombiano (Mejía et al., 1998; Dahlgren et al., 2001; Chevalier y Cárdenas, 2006). Las familias dominantes pertenecen principalmente a los niveles tróficos más basales (herbívoros, planctívoros, omnívoros y carnívoros comedores de pequeños invertebrados bentónicos) y, aunque esto no es raro en censos visuales en el Caribe (Dalhgren et al., 2001), sí es indicio de una presión externa sobre los peces piscívoros y carnívoros generalistas, como lo es la sobrepesca (Pauly et al., 1998).

La riqueza global (27 especies) hace parte del acervo de aproximadamente 273 especies arrecifales hasta el momento registradas para la isla (Gómez y Victoria, 1986; Mejía et al., 1998; Reyes-Nivia et al., 2004). El clupeido morfotipo 1 (visto en manglar) y 2 (visto en la pradera de Little Reef) probablemente correspondan O. oglinum y H. humeralis, pues ya han sido observados en estos hábitats de la isla (Gómez y Victoria, 1986; Ochoa, 2003). Clupeidae, Gerreidae, Lutjanidae y Chaetodontidae fueron las familias con más individuos jóvenes pertenecientes principalmente al manglar y praderas. Báez et al. (2002) obtuvieron resultados similares respecto a las familias Lutjanidae y Scaridae en el archipiélago colombiano de San Bernardo.

El porcentaje ponderado de la cobertura de pastos marinos en las praderas (66%), de la densidad de vástagos (215/m²) y de la altura foliar de T. testudinum (21 cm) son valores por debajo de lo registrado en otras zonas del Caribe (cobertura de pastos: 75-100%, densidad de vástagos: 467-500 ind/m², altura foliar: 30-37 cm) (Gallegos et al., 1993; Eggleston, 1995; Dahlgren et al., 2004). Sin embargo, la densidad de vástagos y altura foliar de T. testudinum son similares a las registradas por Ángel y Polania (2001) en San Andrés (178-247 ind/m² y 18-21 cm, respectivamente). Se ha encontrado que existe una relación positiva entre la complejidad estructural de las macrófitas (i. e. densidad de vástagos y biomasa) con la densidad de peces en sistemas de macroalgas y pastos marinos (Eggleston, 1995; Levin y Hay, 1996). Sin embargo, este estudio estimó una densidad de 13200 ind/ ha y de 215 vástagos/m² en las praderas, similar a lo encontrado por Dahlgren et al. (2004) (14000 ind/ha), pero con una densidad de vástagos apreciablemente mayor (380/m²) al promediar dos regiones del Key West National Wildlife Refuge. De modo que tal generalización puede estar condicionada por otros factores aún no definidos; por ejemplo, el estudio de Dahlgren et al. (2004) fue realizado en costas continentales mientras que el presente trabajo es propio de una zona insular con características oceánicas. La densidad de peces estimada en este trabajo se ubica entre el ámbito de las registradas para sistemas de praderas marinas tropicales y subtropicales (10000-20000 ind/ha) (Sogard et al., 1987; Thayer y Chester, 1989).

En cuanto al sitio, la mayor riqueza y abundancia hallada en Old Point se debe a que se integran las observaciones de un área mayor (dos hábitats) y más heterogénea respecto a Little Reef (un sólo hábitat). Aunque la elevada cantidad de clupeidos en el manglar de Old Point y en la pradera de Little Reef sesgó las abundancias y su comparación, al remover estos datos se homogenizó la abundancia entre las praderas (POP: 141 ind/600 m², PLR: 150 ind/600 m²) pero persiste aún la mayor abundancia en el manglar (417 ind/ m²). También Dahlgren et al. (2004) establecieron una elevada abundancia de clupeidos en el manglar, lo cual influyó en la mayor densidad de peces en este hábitat respecto a los pastos marinos. Dado que la altura foliar de T. testudinum en la pradera de Old Point (24.0 ± 6.1 cm) fue significativamente mayor que la de Little Reef (17.2 ± 1.6 cm), se podría esperar mayor beneficio en términos de protección, alimentación e intercepción de larvas (Parrish, 1989); sin embargo, la mayor riqueza y abundancia correspondió a la pradera Little Reef [15 especies, 650 individuos (26 adultos y 624 jóvenes)], respecto a la de Old Point [14 especies, 141 individuos (8 adultos y 133 jóvenes)]. Lo anterior puede ser explicado por características de los pastos como cobertura de epífitos y fracción seca o verde de estos, que pudieron intervenir en la determinación de la mejor estructura íctica en la pradera de Little Reef.

Los índices de diversidad estimados también se afectaron por la abundancia de clupeidos, conduciendo a que el manglar de Old Point y la pradera de Little Reef exhibieran las mayores dominancias y menores equidades. Al sustraer la influencia de los clupeidos, aumenta la equidad en el manglar (J' = 0.63) y en la pradera de Little Reef (J' = 0.85) y se obtiene una uniformidad generalizada en todos los hábitats. La alta diversidad y equidad exhibida por la pradera de Old Point (H' = 2.23, J' = 0.85), la caracterizaron como un hábitat importante para la ictiofauna de la isla, probablemente la condición de interconexión de esta pradera con el manglar contribuya en esto.

Hábitats y especies "sala-cuna"

Es importante tener en cuenta que el presente estudio integra en el estado juvenil las etapas temprana y tardía y que puede ser diferencial el patrón de migración ontogénica en estas etapas. Se ha observado para algunas especies y en circunstancias particulares, que el lugar de asentamiento puede ser uno (i. e. praderas) y tras un desplazamiento ocuparse otro hábitat (i. e. manglar) conforme se da un incremento de tamaño, antes de realizarse la migración final hacia el arrecife (Rooker y Dennis, 1991).

La mayor abundancia de juveniles de G. cinereus, L. apodus, del género Eucinostomus y del clupeido morfotipo 1 en el manglar; de A. chirurgus, A. saxatilis, H. bivittatus, H. poeyi, H. sciurus, T. bifasciatum y del clupeido morfotipo 2 en las praderas; y de C. capistratus, H. flavolineatum, S. iseri (20 individuos), S. viride y del género Stegastes al reunir sus abundancias en manglar y praderas (Figura 3), indica que estos hábitats en San Andrés son importantes para el desarrollo de individuos jóvenes, operando como hábitats sala cuna (Beck et al., 2001). Así como que estas especies son un valioso insumo de jóvenes para las poblaciones arrecifales de la isla, estimulando la conectividad ecosistémica a través de su migración ontogénica.

Las especies A. bahianus, C. ocellatus, C. rostrata, H. parra, L. mahogoni, S. aurofrenatum, S. chrysopterum y S. barracuda presentaron menos de 10 individuos jóvenes en los hábitats estudiados, lo cual señala que, sí bien en menor medida que las especies antes mencionadas, también emplean como hábitat de cría manglares y praderas, y que por tanto, su papel como especies conectoras puede ser facultativo en la medida que migraciones ontogénicas eventuales incrementen el flujo entre zonas de cría y arrecifes. Las especies Caranx ruber, Cephalopholis cruentata y Sparisoma rubripinne tan sólo presentaron un individuo, mostrando que podrían prescindir de manglar y praderas como hábitats de cría. No obstante, es necesario corroborar las épocas de reproducción de estas especies para descartar que las observaciones realizadas no se deban a efectos de la época de muestreo.

Estudios en el archipiélago, han sugerido la importancia de manglares y praderas para las poblaciones de algunas especies arrecifales. Appeldoorn et al. (2003) determinaron que en las islas de Providencia y Santa Catalina la biomasa de lutjánidos y haemúlidos se cuadruplica en parches arrecifales próximos a áreas de manglar/pastos y, a partir de lo encontrado en esa investigación, Friedlander et al. (2003) sugieren que en estas islas las distribuciones de frecuencias de tamaños y de abundancias para meros y pargos indican migraciones ontogénicas desde hábitats someros de pastos marinos y manglar, a través de parches arrecifales y hábitats de gorgonáceos, hasta sitios más profundos. Dalhgren et al. (2003) señalaron la relevancia de una pradera de S. filiforme para una pequeña población de H. flavolineatum en el atolón de Quitasueño.

El papel como especies sala cuna y con potencial conector identificado en este estudio para algunas especies, a escala del Caribe también ha sido observado. En Belice, Chittaro et al. (2004), usando microquímica de otolitos, determinaron que 14 de 39 individuos arrecifales de H. flavolineatum pasaron por una zona de cría de manglar; Mumby et al. (2004) mostraron que la biomasa de H. flavolineatum y L. apodus se incrementó sustancialmente cuando el hábitat de los adultos estaba conectado a manglares. En Curazao, Nagelkerken y Van der Velde (2002) encontraron que hay una importante migración ontogénica manglar-arrecife de las especies C. capistratus, H. flavolineatum y L. apodus, la cual modifica las poblaciones arrecifales; lo mismo fue observado para L. mahogoni, S. barracuda y G. cinereus en la Florida y las Antillas Mayores (Dahlgren et al., 2004; Dennis et al., 2005).

De la mojarra G. cinereus se contaron 25 individuos adultos en la pradera de Little Reef, los cuales probablemente hagan parte de la población arrecifal de esta especie y estén usando algún recurso en la pradera, evidenciando una conectividad de tipo diaria. En el Caribe, desde una perspectiva temporal, haemúlidos y scáridos, como S. iseri, exhiben movimientos diurnos de forrajeo entre manglares, pastos marinos y parches arrecifales lagunares o usan estos hábitats como vías tradicionales de migración (Rooker y Dennis, 1991; Tulevech y Recksiek, 1994). De hecho, la presencia de C. capistratus y S. iseri en el manglar y pradera de Old Point podría ser prueba de la conectividad e interdependencia específica entre estos hábitats de cría.

Al parecer la función del manglar como hábitat de cría está invariablemente unida a la de la praderas (cuando son adyacentes), como lo anotan Dahlgren et al. (2004) y Verweij et al. (2006), quienes sugieren que la mayoría de peces habitantes del sistema manglar-pradera-arrecife en el Caribe derivan poco o ningún alimento de los manglares, debido a que la delgada franja de manglares que caracteriza las islas del Caribe ofrece excelente refugio pero mínimo alimento. Consecuentemente, los peces se refugiarían de día en el manglar e irían de noche a las praderas para alimentarse. A diferencia de estas especies, aquellas que habitan en las praderas se alimentan allí mismo (Nagelkerken et al., 2006). Se considera que el refugio y protección contra la depredación dados por los manglares se basa en la complejidad estructural de las raíces del manglar, del ambiente por lo general turbio y oscuro en el manglar, y de la lejanía de los arrecifes o áreas de la costa donde por lo general hay mayores densidades de depredadores (Manson et al., 2005). Cocheret de la Morinière et al. (2004) comprobaron que a mayor densidad de raíces sumergidas y sombra proyectada por el manglar, H. sciurus y O. chrysurus son más atraídos (la sombra es más importante para O. chrysurus). Según estos autores, la densidad de raíces en el Caribe puede variar entre 0-58 raíces/m². Con base en este referente, la baja densidad de raíces establecida en este estudio (11.7 ± 4.0 raíces/m²) podría ser una causa por cual no se contaron individuos de estas dos especies en el manglar.

Nagelkerken (2007), a partir de una revisión, relacionó diferentes especies ícticas arrecifales con el hábitat de desarrollo de jóvenes (Tabla 4). En esta tabla son integradas las nuevas observaciones de este trabajo (sólo son incluidas especies con más de dos individuos jóvenes en algún hábitat). No se incluyen los géneros Eucinostomus y Stegastes, ni a morfotipos por no haberse podido identificar a nivel de especie. También se incluye la estrategia de historia de vida basada en patrones de uso de hábitat para la fase bentónica (Adams et al., 2006): 1) especialistas: especies cuyos estados de vida bentónicos usan el mismo hábitat, y el cambio ontogénico es menor; 2) generalistas: especies que no se restringen a un sitio y pueden usar variedad de hábitats; y 3) cambiantes ontogénicos: especies que exhiben cambios complejos de hábitat, dieta y comportamiento durante la transición asentamiento-estados juveniles tardíos.

CONCLUSIONES Y RECOMENDACIONES

Los hábitats de manglar y praderas de pastos marinos mostraron ser hábitats de cría o sala cunas para 15 especies de peces y el género Stegastes, entre las que se encontraron H. flavolinetaum, H. sciurus y L. apodus, importantes especies comerciales. Factores físico-químicos, como profundidad y temperatura, fisiográficos, como la estructura propia de los hábitats diferentes o del mismo tipo, y la conectividad manglar-pradera fueron otros factores influyentes en la composición de las comunidades estudiadas. Se recomienda incorporar en futuros estudios factores menos determinados o de tipo aleatorio, como los diferentes niveles de protección de los hábitats estudiados y de las zonas arrecifales, y el reclutamiento y la mortalidad (natural y asociada a la pesca), pues ha sido probada su influencia en la composición de las comunidades ícticas (Sale, 1991).

AGRADECIMIENTOS

Este documento forma parte del proyecto Patrones estacionales y ontogénicos de peces arrecifales según el uso de hábitat en San Andrés, Caribe insular colombiano, financiado por la Universidad Nacional de Colombia sede Caribe.

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FECHA DE RECEPCIÓN: 20/01/2011                           FECHA DE ACEPTACIÓN: 18/09/2012

*Contribución No. 373 del Centro de Estudios en Ciencias del Mar -Cecimar-, Universidad Nacional de Colombia sede Caribe.