Se presentan aspectos generales sobre la polinización de bromelias epifitas en los bosques neotropicales de montaña, a partir de una revisión de temas que involucran desde la biología floral y los síndromes de polinización hasta las interacciones a nivel comunitario con sus grupos de polinizadores, haciendo énfasis en la polinización ornitofila, la cual generalmente es realizada por colibríes, y algunos aspectos evolutivos en las interacciones bromelia-colibrí. Finalmente se hacen algunas consideraciones en cuanto a la influencia humana sobre las interacciones a nivel comunitario y se destacan algunas perspectivas y necesidades futuras de investigación.

Bosques tropicales de montaña, bromelias, colibríes, ecología de la floración, interacciones planta-animal, polinización.

This text introduces general aspects regarding the pollination of epiphyte bromeliads in the neotropical mountain forests. The study was based on the review of topics that range from floral biology and pollination syndromes to the interactions with the pollinators groups; emphasizing bird pollination that is generally carried out by hummingbirds, and some evolutive aspects regarding the bromeliad-hummingbird interaction. Finally, some considerations concerning the effects humans have on the bromeliad-pollinators interactions were made, as well as highlighting some perspectives and future researches.

Tropical mountain forests, bromeliads, hummingbirds, flowering ecology, plant-animal interactions, pollination.

Uno de los aspectos más importantes de la ecología de las plantas del dosel es el estudio de sus estrategias reproductivas, las cuales generalmente implican procesos a nivel de comunidad (OLENSEN & JORDANO, 2002). Los patrones fenológicos de las plantas en el dosel de los bosque tropicales constituyen un proceso fundamental en la organización de las comunidades de epifitas (VAN DULMEN, 2001), y la fenología de la floración puede tener como consecuencia competencia por polinizadores o facilitar procesos en los que varias especies de plantas mantienen una población de polinizadores.

MADISON (1977), enfatizó que la polinización por animales es una característica generalizada en las epifitas vasculares, llegando inclusive a existir una tendencia en la especialización a algunos grupos de polinizadores. Particularmente en los trópicos, la polinización por colibríes ocurre con mayor frecuencia en epifitas que en otros grupos de plantas (GENTRY & DODSON, 1987), sin embargo se ha reportado un amplio espectro en los modos de polinización que incluyen desde pequeños insectos hasta murciélagos en algunas especies de la familia Bromeliaceae (VAN DULMEN, 2001).

En este documento se presentan aspectos generales de la ecología de la polinización de bromelias epifitas en bosques de montaña, con énfasis en aquellas que son polinizadas por aves, especialmente colibríes. Se hacen algunas consideraciones en torno a las perspectivas y necesidades futuras de investigación en un contexto de conservación de las interacciones planta-animal en los bosques tropicales de montaña.

La polinización, entendida como el proceso mediante el cual el polen es transferido de un órgano sexual masculino a uno femenino, para lograr la fecundación de los óvulos, es apenas el primero de una serie de procesos que conducen a la reproducción sexual de las plantas superiores (MURCIA, 2002). La Ecología de la polinización, sin embargo, abarca todos los procesos que intervienen en la reproducción de una planta, esto incluye la floración, las visitas florales y el transporte del polen por vectores bióticos o abióticos.

Durante la polinización, el polen puede ser transportado por medios abióticos o bióticos; el primero de ellos, el cual se vale de la acción del viento o el agua, ocurre generalmente en plantas monoicas (MURCIA, 2002), este sistema de polinización es primitivo y dominante en las gimnospermas; el segundo, la polinización por medios bióticos, es más frecuente en los ecosistemas tropicales, dadas las condiciones de alta humedad y mayor densidad de la vegetación que no favorecen otros medios.

BAWA (1990), menciona que entre un 98 y un 99% de las plantas en los bosques húmedos tropicales son polinizadas por animales; entre estas, las angiospermas epifitas (MADISON, 1977). Sin embargo, los hábitos de crecimiento epifitos implican una serie de adaptaciones entre las cuales se incluye el desarrollo de sistemas de polinización especializados (GRAVENDEL et al, 2004). De esta manera, es frecuente encontrar entre las epifitas de los bosques tropicales sistemas de polinización especializados y posibles relaciones coevolutivas con algunos grupos de polinizadores.

En el dosel de los bosques tropicales de montaña, los grupos de polinizadores más importantes son, en orden descendente, abejas y abejorros, cucarrones, aves, avispas y mariposas (VAN DULMEN, 2001); sin embargo, algunas orquídeas pueden ser polinizadas por moscas (GRAVENDEL et al, 2004), y en el caso de algunas bromelias, se ha reportado polinización por murciélagos (SAZIMA et al, 1999). En estos bosques, la abundancia de polinizadores frecuentemente está asociada a la diversidad de especies epifitas (GENTRY & DODSON, 1987; KRÖMER et al, 2006) y al parecer, existe una correlación en la variación de grupos de epifitas y organismos polinizadores en un gradiente de elevación (KRÖMER et al, 2006; CARDELÚS et al, 2006). En los bosques tropicales de montaña, muchas epifitas angiospermas son polinizadas principalmente por aves. Particularmente en Bromeliaceae, ocurre un alto grado de especialización para ser polinizadas por colibríes (KESSLER & KRÖMER, 2006); lo cual sugiere patrones en la interacción que obedecen a biología floral, comportamiento de los polinizadores y fenología de la floración.

Las bromelias epifitas (Bromeliaceae) tienen una distribución exclusivamente neotropical (GENTRY & DODSON, 1987); de un total de 56 géneros en la familia, 18 de estos son exclusivamente epifitos. Las bromelias han sido tradicionalmente divididas en tres subfamilias: Bromelioideae, Pitcairnioideae y Tillandsioideae (BENZING, 1980), y al parecer existen tendencias evolutivas en la predominancia de determinados síndromes de polinización entre las subfamilias (SAZIMA et al, 1996; KESSLER & KRÖMER, 2000). En este caso, se dispone de información en cuanto a las adaptaciones ecofisiológicas y su papel en el mantenimiento de una alta diversidad de organismos asociados a su forma de vida (ZOTZ & HIETZ, 2001), pero son escasos los estudios en aspectos reproductivos, aun en los ecosistemas de montaña, donde estas alcanzan su mayor riqueza de especies y abundancia (CARDELÚS et al, 2006).

Las bromelias epifitas poseen también una estructura foliar de células muertas o indumento, el cual retiene el agua de escorrentía de las hojas. Otro mecanismo al que recurren estas plantas es conocido como "consumo redundante", el cual consiste en absorber más nutrientes de los que se necesitan, con el fin de obtener reservas para tiempos de escasez.

La investigación en ecología de bromelias epifitas se ha centrado particularmente en el problema del establecimiento y la distribución, desde un enfoque autoecológico o ecología de poblaciones. Los aspectos reproductivos y las interacciones a nivel de comunidad en la que se involucran las bromelias son mucho menos conocidas, algunos estudios en el suroriente brasilero (FISCHER, 1994; VARASSIN, 2002; CANELA & SAZIMA, 2003; ARAÚJO et al., 2004; KAEHLER et al., 2005; DE QUEIROZ, 2006) y algunos trabajos aislados en ecosistemas de montaña (JARAMILLO & CAVELIER, 1998; KESSLER & KRÖMER, 2006; KRÖMER et al., 2006), son apenas algunos de los acercamientos a este tema.

Bromeliaceae es una familia de plantas que es polinizada principalmente por animales, esto sugiere el desarrollo de atributos florales especializados para esto y probablemente implica procesos de coevolución entre las bromelias y sus principales grupos de polinizadores, ya sean aves, murciélagos o insectos. De igual manera, es posible encontrar atributos cuya presencia no es posible asociarla a ningún grupo de polinizadores en particular, lo cual sugiere coevolución difusa (LUNAU, 2004).

Las bromelias epifitas son principalmente polinizadas por aves. Aunque los murciélagos, las borboletas (mariposas) y las abejas son también polinizadores conocidos de la familia (FISCHER, 1994; MACHADO, 2000; ARAÚJO et al., 2004); sin embargo, son los colibríes los que principalmente desempeñan este papel: cerca del 61% de las especies de bromelias en Los Andes Bolivianos (KESSLER & KROMER, 2000) y cerca del 85% de las de la Mata Atlántica son polinizadas por colibríes (FISCHER, 1994; VARASSIN, 2002; DE QUEIROZ, 2006).

La especialización en los sistemas de polinización de Bromeliaceae, ha sido propuesta por varios autores (para mayor referencia ver KAEHLER et al., 2005; KESSLER & KRÖMER, 2006); sin embargo, es probable que exista una especialización asimétrica en la que un pequeño grupo de polinizadores poliniza una gran cantidad de especies, es decir, sólo algunos de los polinizadores especialistas interactúan con plantas con sistemas de polinización especializados (VáZQUEZ & AIZEN, 2003); en otras palabras, muchos polinizadores visitan una especie de planta y varias plantas sirven como alimento a cada especie de animal antófilo (HOWE, 1984). De este modo, sería necesario abordar el estudio de la polinización de Bromeliaceae y en general de epifitas en el dosel de los bosques tropicales, como un proceso a nivel comunitario en el que la redundancia en procesos ecológicos puede tener consecuencias en la influencia recíproca ejercida por los organismos interactuantes en procesos ecológicos y evolutivos.

La descripción morfológica de las flores y sus partes en Bromeliaceae, es determinante en el conocimiento de la biología reproductiva de la familia. Sin embargo, la conservación de flores de Bromeliaceae en herbarios de referencia es pobre y en muchas ocasiones el holotipo carece de flores para su descripción (BROWN & GILMARTIN, 1984). Como consecuencia, los tratamientos monográficos sobre biología floral de la familia revelan pocos datos morfológicos del androceo y el gineceo de las especies y apéndices florales especializados, directamente involucrados en la polinización.

Bromeliaceae presenta inflorescencias terminales o laterales, generalmente compuestas pero en algunas ocasiones simples, racemosas, espigadas, capituliformes, paniculadas o raramente reducidas a una sola flor. Estas son generalmente pedunculadas pero algunas especies presentan flores sesiles (BROWN & BERRY, 1992). Las inflorescencias son generalmente bracteadas, con el principal objetivo de atraer polinizadores. Las flores son perfectas, a veces imperfectas o funcionalmente imperfectas, con cinco verticilos, presentes en gran número (ESPEJO & LÓPEZ, 2005).

Las flores pueden ser actinomorfas o zigomorfas y generalmente presentan tres sépalos libres aunque en algunas especies los dos sépalos dorsales están connados o imbricados. Los sépalos son generalmente simétricos y verdes, raramente coloridos; tres pétalos que pueden estar libres o connados, forman una corola tubular simétrica y colorida; a menudo se presentan con un par de apéndices en la base, en la parte interna de la corola (BROWN & BERRY, 1992).

La morfología floral, ha sido tradicionalmente usada para determinar el tipo de polinización y los principales vectores de polen en angiospermas. En Bromeliaceae, usualmente se ha asociado el mecanismo de polinización a las características morfológicas del estigma (VARADARAJAN & BROWN, 1988), sin embargo, algunos autores han combinado este atributo con otros como el tipo de inflorescencia, la hora de apertura de las flores, el color y la orientación de las flores; el grado de compactación de los lóbulos y la producción y concentración del néctar, para la determinación del tipo de polinización (BERNADELLO et al, 1991).

Aunque como se mencionó anteriormente, la polinización es efectuada por una gran cantidad de organismos; atributos florales como la longitud y orientación de la corola, y la producción de néctar y su concentración de azucares sugieren que Bromeliaceae, particularmente la subfamilia Tillandsioidae, presenta síndromes de polinización ornitofílicos (TEMELES et al., 2002; MCDADE & WEEKS, 2004). Una revisión de literatura sobre los sistemas de polinización en 192 taxones de Bromeliaceae, sugiere también que los principales polinizadores son colibríes (MARTINELLI, 1994).

Si bien la relación entre plantas polinizadas por colibríes ha sido descrita como una especialización, esto debería ser estudiado con detalle, pues en Bromeliaceae parece haber una fuerte tendencia a que las semejanzas en las características florales de conjuntos de especies de una misma comunidad, resulten en grupos de polinizadores similares (KAEHLER et al., 2005); esto podría sugerir tendencias a una coevolución difusa entre las bromelias y sus grupos de polinizadores. Tal es el caso de los colibríes ermitaños y bromelias de tierras bajas, y colibríes ruteros y bromelias de tierras altas.

Las interacciones entre flores y polinizadores han sido consideradas un componente importante para el entendimiento de las interacciones planta-animal (MURCIA, 2002). Los polinizadores, debido a las variaciones en morfología y comportamiento de forrajeo, difieren en eficiencia en la remoción y depositación de polen en las flores de diferentes especies (GOODELL & THOMSON 1997; MIYAKE & YAHARA 1999). De esta manera, la eficiencia de los polinizadores puede influenciar la estructura genética de las poblaciones vegetales (LINHART et al., 1987).

Como se ha mencionado anteriormente, el espectro de posibilidades en la polinización de Bromeliaceae es bastante amplio y está mediado por una gran diversidad de factores y condiciones que van desde los periodos de floración, la abundancia y el comportamiento de los polinizadores, y las recompensas y atributos florales de la familia. Esto nos brinda una nueva perspectiva para el estudio de la polinización, ya que la gran diversidad de formas, tamaños y colores de las flores en Bromeliaceae polinizadas por colibríes da origen a una amplia variedad de interacciones planta-polinizador; que incluyen especificidades en la interacción, que reflejan algún grado de especialización o coevolución entre las plantas y sus polinizadores (BAWA, 1990; VáSQUEZ & AIZEN, 2003, 2004).

El entendimiento de los patrones fenológicos de una comunidad vegetal es un factor fundamental en el entendimiento de las interacciones planta-animal, y la distribución espacial y temporal de los recursos para los animales asociados (MACHADO & SEMIR, 2006). La reproducción de las angiospermas ocurre en una serie de etapas que culminan con la producción de frutos; la primera de ellas es producción de flores. Los periodos de floración obedecen a muchas razones que van desde condiciones hidroclimatológicas (p. ej. estacionalidad de las precipitaciones) hasta presiones evolutivas y de selección de grupos de polinizadores (HILTY, 1980); esto último generalmente en plantas con mecanismos de polinización o grupos de polinizadores especializados; inclusive se sugiere que los síndromes de polinización en Bromeliaceae parecen seguir los patrones exhibidos por sus polinizadores preferenciales (KRÖMER et al., 2006).

En muchas familias de angiospermas, la floración generalmente coincide con el inicio de la estación lluviosa (HILTY, 1980); sin embargo, para Bromeliaceae (aunque en algunas comunidades se conserva este patrón) es posible que exista una secuencialidad en la floración (MACHADO & SEMIR, 2006), lo que evidencia una alta eficiencia en el sistema de polinización, especialmente en bromelias ornitófilas (WASER & REAL, 1979; FEINSINGER, 1983; ARAÚJO et al., 1994; FISCHER & ARAÚJO, 1995). Esto se evidencia además en los patrones de abundancia de polinizadores y la repartición temporal de los recursos aprovechados (KRÖMER et al., 2006). Esta secuencialidad en la floración, probablemente minimiza la competencia por polinizadores y aumenta la efectividad en la transferencia de polen.

El período de floración en Bromeliaceae tiene una duración entre dos y tres meses, durante los cuales abren una o dos flores diarias, las cuales permanecen disponibles entre uno y tres días, dependiendo de la especie (MACHADO & SEMIR, 2006). Adicionalmente, algunas comunidades de bromelias presentan patrones espaciales en la floración; KRÖMER et al. (2006) demostraron que existen diferencias en la floración de bromelias ornitófilas en un gradiente altitudinal, y en diferentes vertientes de la cordillera de Los Andes bolivianos con condiciones climáticas y de temperatura diferentes.

Las angiospermas polinizadas por animales generalmente ofrecen néctar como recompensa para mediar la transferencia de polen entre individuos de la misma especie (MITCHELL, 1993); sin embargo, el néctar es un recurso que está restringido espacial y temporalmente, lo cual puede mediar sobre la abundancia de polinizadores y la frecuencia de visitas a las flores. Aunque la interacción entre una planta y un polinizador es, en la mayoría de los casos, de "beneficio mutuo", la relación no podría describirse como de "mutuo acuerdo" (MURCIA, 2002). Más bien, es una interacción en la que tanto la planta como el polinizador balancean los costos y los beneficios.

Como se ha mencionado en repetidas ocasiones, los colibríes son el principal grupo de polinizadores de las bromelias epifitas en los bosques de montaña, esto probablemente resultado de una larga historia de coevolución. Los colibríes (Aves: Trochilidae) son una familia de aves del nuevo mundo pertenecientes al orden de los Apodiformes (HILTY & BROWN, 1987).

Las interacciones planta-colibrí dependen en gran medida de los requerimientos energéticos de las aves y del comportamiento ínter e intraespecífico de las especies involucradas en la interacción. Los colibríes de montaña presentan ritmos estacionales de reproducción, muda y movimientos poblacionales (STILES 1979, 1980 y 1985) que al parecer obedecen a los patrones de floración en las plantas, pero existen pocos datos de diferentes comunidades o gradientes ambientales al mismo tiempo (WOLF et al., 1976, FEINSINGER 1980, STILES 1985). Por esta razón, es difícil hacer generalizaciones a nivel regional, ya que la fenología de la floración en las plantas, como el factor limitante en la organización de estas comunidades, presenta grandes variaciones de una comunidad a otra (FRANKIE et al., 1974; STILES 1978); es decir, que los cambios ambientales y en la composición de especies generan patrones fenológicos particulares en diferentes localidades.

En Los Andes existen pocas referencias que evidencien estos patrones entre los colibríes y las comunidades de bromelias epifitas que estos polinizan, con excepción de los trabajos de KESSLER & KRÖMER (2000) y KRÖMER et al. (2006); sin embargo, existen vacíos de información en el tema y por lo tanto es necesario realizar investigaciones que analicen los patrones de cambio de procesos ecológicos en relación a la distribución espacial de las comunidades en el espacio tanto vertical como horizontal. Sin embargo, parece existir una correlación positiva entre los patrones de cambio en la ecología de floración de bromelias con respecto a la elevación en un gradiente altitudinal y los cambios en la abundancia de colibríes polinizadores, esto también se refleja en una escala temporal, tal como fue demostrado por GUTIÉRREZ et al. (2004).

La investigación en el campo de la ecología de la polinización de bromelias epifitas y las interacciones con los colibríes que las polinizan se ha concentrado en ecosistemas de tierras bajas, principalmente en el sureste brasilero (Mata Atlántica) y existen muy pocas referencias en ecosistemas de montaña, por lo cual es necesario abordar este tema, dado que tanto las bromelias epífitas como los colibríes tienen picos de riqueza y abundancia en ecosistemas de media y alta montaña.

En Bromeliaceae, es característico que los sistemas de polinización sean redundantes (MURCIA, 2002), es decir, varias especies de polinizadores visitan la misma especie de planta o varias plantas son visitadas por el mismo polinizador; se desconoce cuáles son las implicaciones en las poblaciones de plantas por la disminución de la eficiencia de la interacción como efecto de esa redundancia; así mismo, se conoce poco sobre las estrategias de las plantas y los polinizadores para reducir este efecto, como es el caso del desplazamiento de fenologías u otras estrategias de competencia ínter-específica por polinizadores. En las interacciones a nivel comunitario en ecosistemas de montaña media y alta, se conoce poco sobre los ritmos a corto plazo (mensuales o anuales) de la oferta de recursos por Bromeliaceae y la dinámica de los colibríes polinizadores.

Finalmente, en un contexto de degradación acelerada de los ecosistemas boscosos de montaña para el establecimiento de sistemas de producción agropecuarios, se desconocen los efectos sobre las interacciones planta-animal.

Los autores expresan su agradecimiento a Gabriel Jaime Castaño y Fabiola Ospina por sus comentarios y sugerencias. Este manuscrito es un producto del proyecto número 0346208, "Ecología de la polinización de una comunidad de bromelias epifitas ornitófilas en un bosque de montaña", financiado por la Vicerrectoría de Investigaciones y Postgrados de la Universidad de Caldas.

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