Ciencias Agropecuarias y biológicas-Artículo de Reflexión

ANÁLISIS DEL EFECTO DE DOS CULTIVARES TRANSGÉNICOS, ALGODÓN Y MAÍZ, SOBRE LA PRINCIPAL FAUNA BENÉFICA EN EL ESPINAL (TOLIMA)

ANALYSIS OF THE INFLUENCE ON THE MAIN BENEFICIAL FAUNA BY TWO TRANSGENIC CULTIVARS, COTTON AND CORN, AT EL ESPINAL (TOLIMA)

Ingeborg Zenner de Polanía¹ Guillermo Álvarez Alcaráz ².

¹ I.A., Ph.D. Docente-Investigador, Facultad de Ingeniería Agronómica, Universidad de Ciencias Aplicadas y Ambientales U.D.C.A. Dirección para correspondencia: Calle 222 No. 55-37. Bogotá, D.C. Correo electrónico:izenner@udca.edu.co

² I.A. Asistente Técnico particular. Correo electrónico:aguillea42@hotmail.com

Rev. U.D.C.A Act. Div. Cient. 11 (1): 133-142, 2008

RESUMEN

Durante tres años, se realizaron colectas y observaciones de campo y de laboratorio, con el fin de evaluar, de manera general, el efecto directo o indirecto que podrían tener los cultivares Bt, algodonero y maíz, sobre los enemigos naturales de las principales plagas de estos dos cultivos: el Heliothis virescens y el Spodoptera frugiperda. Se analizaron las poblaciones tanto de depredadores como de parasitoides, con el resultado esperado: las toxinas de Bt, el Cry1Ac y el Cry1Ab, incorporado respectivamente en el algodonero Bollgard® y el hibrido de maíz Yieldgard®, no ejercen efecto directo sobre las poblaciones de los insectos benéficos estudiados. La disminución de sus poblaciones, ya sea en los lotes comerciales sembradas con cultivos Bt como en los convencionales, se atribuye a la merma de presas y de huéspedes a causa de aplicaciones de insecticidas contra insectos plagas no controladas con los cultivares transformados y al control del H. virescens y S. frugiperda por las toxinas respectivas, incorporadas al algodonero y maíz. Se concluye que, si esta tendencia de disminución de determinadas especies de insectos benéficos continúa también en los lotes convencionales o "refugios", el depredador coccinélido Cycloneda y los parasitoides Cardiochiles y Meteorus, se deben considerar especies en peligro de vía de extinción, más aún si en el futuro se implementará el empleo de la segunda generación de cultivares transgénicos.

SUMMARY

During three years, field observations and laboratory studies were carried out in order to evaluate, in a general manner, the effect, direct or indirect, that cotton and maize Bt cultivars could have on the natural enemies of the two main insect pests of these plants, Heliothis virescens and Spodoptera frugiperda. Predator and parasitoid populations were analyzed, with the expected result: the Bt toxins, Cry1Ac and Cry1Ab incorporated, respectively, in the cotton cultivar Bollgard® and the maize hybrid Yieldgard® do not exercise a direct effect on the populations of the studied beneficial fauna. The decrease of their populations in commercial fields of both transgenic and conventional varieties is attributed to a decrease of prey and hosts, due to insecticidal applications against pests not controlled by the toxins and the control of H. virescens and S. frugiperda by the cotton and maize Bt cultivars, respectively. It was concluded, that if the tendency of decrease of certain beneficial insects continues also in the conventional fields or "refuge fields", the coccinellid predator Cycloneda, and the parasitoids Cardiochiles and Meteorus should be considered endangered species, further more if in the future the second generation of transgenic cultivars will be implemented in the study area.

Key words: Natural enemies, prey scarcity, host absence, insecticidal effect, Bt toxins.

INTRODUCCIÓN

Una de las principales inquietudes acerca del efecto de la implementación de los cultivos transgénicos en el trópico y subtrópico, donde se encuentra la mayor biodiversidad de fauna benéfica, corresponde a la posible consecuencia negativa que estos cultivares puedan ejercer sobre los enemigos naturales de los fitófagos y, por ende, sobre el frágil equilibrio actualmente existente en los ecosistemas naturales y los agroecosistemas.

Las siembras de algodón transgénico, se han incrementado de una manera drástica e insospechada. En el año 2000, en China, se sembraron 1.000.000ha y, en el 2002, India cultivó 10.000.000ha (Tabashnik et al. 2006). James (2004) citado por Ramírez-Romero et al. (2007) menciona que a nivel mundial, en el 2004, se sembraron aproximadamente 81 millones de hectáreas de algodón y maíz transgénico, de los cuales, un 23% correspondía a maíz genéticamente modificado. Estos incrementos del área de los cultivares transgénicos hacen especialmente necesario determinar su impacto sobre aquellas especies de insectos contra las cuales las toxinas Bt incorporadas no ejercen teóricamente un efecto (Andow & Hilbeck, 2004).

Entre los insectos benéficos, los depredadores, de manera indirecta, pueden estar, en teoría expuestos a la acción de la toxina del Bacillus thuringiensis (Bt), al alimentarse de larvas de lepidópteros, plagas que sobreviven a la acción de la toxina, expresada en las plantas transgénicas. Sin embargo, un estudio realizado por Naranjo (2005) durante seis años, para evaluar el efecto de algodonero Bt (Cry1Ac) sobre la abundancia de artrópodos depredadores, enemigos naturales de plagas que afectan el follaje, encontró que, en la mayoría de los casos, una reducción de las poblaciones de los benéficos se debió a la disminución de las poblaciones de sus presas. En cambio, Pilcher et al. (2005), al realizar estudios a gran escala en lotes sembrados con maíz transgénico, para determinar el posible efecto sobre la abundancia de depredadores generalistas, entre las cuales figuraban los coccinélidos (Coleoptera) Coleomegilla maculata, Cycloneda munda y el antocórido (Heteroptera) Orius incidiosus, no encontraron diferencias significativas en la abundancia de estas especies, entre maíz Bt y maíz convencional.

Los parasitoides, como las diversas especies de Trichogramma (Hymenoptera: Trichogrammatidae) que parasitan los huevos de las plagas y emergen de éstos, no serían afectados, ya que sus larvas se alimentan del embrión de su huésped. Sin embargo, aquellos que atacan a los huevos y emergen de las larvas, no tendrían la misma suerte, pues las larvas neonatas, las cuales son las más afectadas por la toxina no sobreviven y mueren junto con el parasitoide. Parasitoides de larvas, normalmente específicos, carecerán de huéspedes, si éstos son afectados por la toxina Bt, disminuyendo, por lo tanto, considerablemente sus poblaciones y su efecto sobre las plagas objetivo en siembras no transgénicas. Sisterson & Tabashnik (2005), simulando el efecto de cultivos transformados sobre parasitoides específicos, determinaron que la probabilidad de una pérdida del parasitoide aumenta a medida que el porcentaje del área sembrada con cultivares Bt y la rotación, entre cultivos Bt y no Bt, aumenta.

Seguimientos a poblaciones de insectos no objetivo de control por la proteína Cry1Ab en lotes de maíz transgénico revelaron, en general, la ausencia de diferencias estadísticamente significativas entre las poblaciones presentes en lotes transgénicos y convencionales de maíz (ICA, 2007; Daly & Buntin, 2005).

Pero esta plaga ha exhibido una muy alta susceptibilidad a la toxina del cultivar transgénico sembrado en el país, ya que en el campo se llegan a detectar posturas pero, posteriormente, no se encuentran las larvas ni sus daños.

Si con la plaga anterior el algodonero transgénico ha justificado su costo y su adopción, con el cogollero del maíz Spodoptera frugiperda (J.E.Smith), la apreciación es todo lo contrario, ya que las poblaciones del mismo, desde que se iniciaron las siembras de estas variedades, se han incrementado a niveles y daños tan altos y económicos, que algunos técnicos y agricultores piensan que es inútil sembrarlas, ya que su control, bastante difícil y costoso, ha aumentado los costos de manejo de plagas, a niveles insostenibles. Además, no solamente esta especie ha multiplicado sus poblaciones, ya que el gusano rosquilla, S. sunia Guenée y el gusano mantequilla S. ornithogalli (Guenée), también han incrementado su presencia en el cultivo.

Pero, lo más importante de esta situación, la ausencia de control de Spodoptera, ha llevado a la resurgencia o posicionamiento de otras plagas, tales como áfidos (Aphis gossypii Glover), mosca blanca (Bemisia sp.), ácaros (Tetranychus spp.) y chinches (Dysdercus spp.), como consecuencia de las aplicaciones muy tempranas de insecticidas que se deben realizar para el control de la plaga. Estas aspersiones de agroquímicos influyen de manera muy negativa sobre la fauna benéfica, especialmente coccinelidos y parasitoides, como el Chelonus, que ayudarían no solamente a su control, sino también al de las otras plagas

El espacio dejado por unas plagas es ocupado por otras, de tal manera que los insectos chupadores, como los áfidos, la mosca blanca y las chinches y los ácaros, cada vez son más notorios y sus poblaciones aumentan con cada temporada y en especial, los dos primeros, lo cual ha hecho necesario recurrir a su control con insecticidas convencionales, generalmente muy costosos y a los cuales estos insectos desarrollan rápidamente resistencia. Esto, fuera de indicar, hasta cierto punto, la ausencia de poblaciones adecuadas de enemigos naturales de estas plagas secundarias, empeora aún más la situación ya precaria de la fauna benéfica.

Los resultados de la presente investigación reflejan un análisis crítico de evaluaciones y colectas en campo y en laboratorio acerca del efecto sobre insectos benéficos, aparente o supuesto, directo e indirecto, de la siembra de cultivares transgénicos de algodón y maíz en la zona agrícola del municipio de El Espinal (Tolima).

MATERIALES Y MÉTODOS

Durante los años 2005, 2006 y 2007, en el área rural del municipio de El Espinal (Tolima), situado en 4° 09’ latitud norte y 74° 53’ longitud oeste, a 431msnm, temperatura que oscila entre 26 y 29°C y una precipitación anual promedia de 1766,4mm, se realizaron observaciones y recolecciones periódicas en el cultivar de algodón transgénico Bollgard1®, en lotes convencionales sembrados como refugios y en hospederos alternos de las plagas H. virescens y S. frugiperda. A partir del segundo semestre del año 2006, se incluyeron para este fin, lotes sembrados con maíz transgénico Yieldgard® y parcelas de maíz convencional.

Se compararon las poblaciones de los principales insectos benéficos, observados en ambos lotes, recorriendo éstos mensualmente durante dos horas, en los primeros 60 días de edad de los cultivos. Durante este tiempo, se recolectaron posturas y larvas de diversos instares, material que se llevó al laboratorio de Biotecnología Agrícola de la Universidad de Ciencias Aplicadas y Ambientales U.D.C.A, para la observación de la posible emergencia de parasitoides. Las condiciones de laboratorio correspondían a una temperatura promedia de 24,9°C y una humedad relativa de 70%. Los estados inmaduros fueron criados, ya sea sobre dieta artificial específica, para los dos insectos involucrados en el estudio, importada de Southland Products INC., Estados Unidos o sobre hojas del cultivar Bollgard®, en el caso de S. frugiperda.

Reconocimientos previos al inicio de las inspecciones de campo revelaron poblaciones muy bajas de enemigos naturales, tanto en los cultivos transgénicos como en los convencionales. Por esta razón, para las observaciones de campo en ambos cultivares, se establecieron tres niveles sencillos: ausencia, escasez y presencia de adultos de las diversas especies benéficas. Como ocasional o escasa, se estableció de uno a 15 individuos encontrados y, un número mayor de 15, fue considerado como "presente". Las determinaciones, se realizaron contabilizando los adultos obtenidos por colecta directa para los depredadores y colecta con jama para los parasitoides himenópteros. Para parasitoides, en el laboratorio, un porcentaje de parasitismo entre el 1 y 5%, se tomó como ocasional y mayor del 5%, como "presente". Este porcentaje, se calculó para los parasitoides de los huevos y para las larvas de H. virescens y de S. frugiperda. Con el fin de evaluar el porcentaje de parasitismo ejercido por el parasitoide de huevos del bellotero, Trichogramma spp., se determinó su emergencia durante tres temporadas algodoneras de un total de 90 huevos, 30 por cosecha. Para el cálculo del porcentaje de parasitismo por el parasitoide huevo-larva Chelonus insularis Cresson del cogollero, se escogieron al azar 70 larvas neonatas, procedentes de 25 posturas recolectadas sobre algodón transgénico.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Parasitoides de huevos

Trichogramma spp. (Hymenoptera: Trichogrammatidae), uno de los insumos naturales, producido y liberado con éxito contra H. virescens, no solamente en el Tolima, sino en todas las zonas algodoneras del país, en los años 80 (Amaya Navarro, s.f.), solamente se encontró, de manera ocasional, en refugios sembrados con algodón convencional. En lotes de Bollgard®, de los pocos huevos encontrados, no emergió parasitoide alguno (tabla 1). Esta inexistencia no es atribuible al efecto directo del cultivo transgénico, sino a la escasez de posturas del bellotero y, ante todo, a la no liberación masiva del insecto benéfico en los lotes convencionales. Las bajas poblaciones de H. virescens y las pocas posturas en los refugios durante los primeros 60 días de germinado el algodonero, aunque permiten la existencia esporádica del parasitoide, determinaron, durante las últimas tres temporadas, solamente un promedio de 2,35% de parasitismo. Además, se visualiza la posibilidad de que la práctica inexistencia natural de este parasitoide de huevos, se puede deber a la ausencia de otros huéspedes, como por ejemplo de Alabama argillacea Hübner (Lepidoptera: Noctuidae), plaga susceptible al Cry1Ac y también a las frecuentes aplicaciones contra S. frugiperda (tabla 2), no afectado por la toxina.

Fernandes (2003) crió a T. atopovirilia (Oatman & Platner) en posturas de S. frugiperda procedentes de larvas alimentadas con follaje de MON810, en comparación con aquellas procedentes de maíz convencional, encontrando que la calidad nutricional de ambos tipos de huevos aparentemente fue igual, es decir, no observó efecto alguno sobre el parasitismo por el Cry1Ab. Este resultado sugiere que liberaciones de T. atopovirilia podrían contribuir al manejo del cogollero del maíz en cultivares transgénicos.

ICA (2007), al comparar la captura de artrópodos en lotes de maíz Yieldgard y en parcelas convencionales en el departamento del Tolima, no observó entre los cultivares diferencia significativa de las poblaciones de Trichogramma sp.

En este trabajo, la observación en el laboratorio de más de 50 posturas del cogollero, cada una con más de 100 huevos, colectadas tanto en algodón transgénico como en algodón convencional y en ambos tipos de maíz, dio como resultado su ausencia total (tabla 1) en el área de El Espinal. Esta desaparición tampoco pudo ser ocasionada por la siembras de los dos organismos, genéticamente modificados, ya que la especie fue igualmente inexistente en los cultivares convencionales. Se asume que la falta de liberaciones es la causante de la carencia de este parasitoide, no nativo, el cual probablemente no se adaptó a nuestras condiciones agroclimáticas. Igualmente, se podría atribuir su ausencia a los tratamientos tempranos con insecticidas. Una especie de Telenomus sí fue recolectada utilizando el jameo por ICA (2007), en dos parcelas sembradas con Yieldgard y su isohíbrido de maíz convencional.

C. insularis (Hymenoptera: Braconidae), un parasitoide huevo-larva, es uno de los enemigos naturales de S. frugiperda criado con más frecuencia de larvas procedentes del cogollero, en el departamento del Tolima. De las 70 larvas neonatos, alimentadas con follaje del cultivar Bollgard, se siguió el desarrollo a 63. El progreso inicial fue normal, pero durante el III instar, se comenzó a observar un comportamiento anormal. Todas las larvas lograron entrar al cuarto instar al cabo de cuatro días en promedio. Luego, sin embargo, dejaron de alimentarse, se encogían y construían un tipo de celda, como para iniciar una la transformación prematura en pupa. Inicialmente, se pensaba en un posible efecto de la toxina del Bt, pero al cabo de los 14 días de eclosión de los huevos, se constató que estaban parasitadas por C. insularis. El porcentaje de parasitismo fue del 90,47%; las larvas no parasitadas siguieron su desarrollo normal, llegando hasta la emergencia de los adultos.

Los primeros adultos del parasitoide emergieron a los 27 días del inicio de las observaciones, lo cual coincide con datos obtenidos por Medina et al. (1988), quienes indican que el ciclo del C. insularis corresponde a 29,05 días de huevo a la emergencia del adulto. Un 83,60% de los parasitoides alcanzó el estado adulto, lo cual indica que la alimentación de las larvas ya parasitadas de S. frugiperda, con tejido fresco de algodón transgénico, cotiledones y hojas terminales, no tuvo efecto negativo sobre el desarrollo normal del parasitoide.

El estudio realizado por ICA (2007) al evaluar la presencia de artrópodos, entre ellos la de Chelonus sp., en parcelas sembradas con el híbrido transgénico de maíz y su isohíbrido convencional, dio como resultado una recolección por jameo de un escaso número del parasitoide y la ausencia de diferencia significativa entre los dos lotes. Esta baja población encontrada, se debió probablemente a la escasez de posturas de S. frugiperdaen el maíz transgénico y al muestreo solamente durante los primeros 60 días del cultivo.

Chelonus insularis es uno de los parasitoides más eficientes del cogollero del maíz y se encuentra distribuido desde el norte de la Argentina hasta el sur de Estados Unidos (Ashley, 1983; Cruz et al. 1991; Fernández & Clavijo, 1984). La ausencia de un efecto negativo de la toxina del Bt incorporada al algodonero, del cual se alimenta su huésped el cogollero del maíz, sobre el desarrollo del parasitoide es positivo, pero se debe, primordialmente, a la dosis subletal en el follaje, la cual no ocasiona la muerte de la plaga. Si la mortalidad de la plaga hubiese sida alta, lo mismo hubiera ocurrido con el insecto benéfico. El cultivar Yieldgard que sí controla satisfactoriamente a las larvas neonatos del cogollero representa, por lo tanto, un peligro eminente para C. insularis.

La ausencia del efecto de una formulación comercial del Bacillus thuringiensis , la cual contenía las toxinas Cry1Aa, Cry1Ab, Cry1Ac, Cry2A y Cry2B (Lui & Tabashnik, 1997), sobre C. insularis fue encontrada por Zenner et al. (2006); la sola presencia en el Bollgard del Cry1Ac, toxina que no controla satisfactoriamente a las larvas del S. frugiperda (Zenner de Polanía et al. 2005), hace que el desarrollo del enemigo natural sea normal.

Parasitoides de larvas

La avispita roja, Cardiochiles nigriceps Viereck (Hymenoptera: Braconidae) es considerada uno de los enemigos naturales más importantes de H. virescens en las Américas. Aunque una larva parasitada se alcanza a alimentar hasta llegar al quinto instar, solamente consume un 30% de lo que consume una larva no parasitada (Alcaráz et al. 1990). Este parasitoide únicamente se logró criar a partir de larvas de Heliothis recolectadas sobre plantas de pega-pega, Desmodium en el C.I. Nataima (CORPOICA, El Espinal), en los años 2005 y 2007. Procedentes del C.I. Nataima, en noviembre de 2005, se criaron en el laboratorio 121 larvas de segundo y tercer instar, observándose un 99,7% de parasitismo; en el año 2007, el parasitismo en larvas recolectadas bajo las mismas condiciones anteriores disminuyó considerablemente y solo alcanzó un 28,3%.

La ausencia del parasitoide en larvas sobrevivientes que se desarrollaron sobre el Bollgard® y simultáneamente en larvas en los refugios, no es atribuible al efecto del Cry1Ac del Bt; se asume que se debe a la práctica ausencia de la plaga en los últimos años, al efecto negativo sobre el Heliothis del cultivar transgénico y a las aplicaciones de insecticidas (tabla 2), tanto en el transgénico como en los refugios contra otras plagas que afectan al algodonero, principalmente el cogollero, áfidos, mosca blanca y picudo.

ICA (2007), entre sus conteos, tuvo en cuenta una especie de Cotesia (Hymenoptera: Braconidae). La especie más abundante en nuestro medio, Cotesia marginiventris (Cresson), es un endoparasitoide de larvas de primero y segundo instar de S. frugiperda (Ashley et al. 1982). Las capturas de adultos del parasitoide registrados por ICA (2007) muestran, como en los otros casos de parasitoides, la ausencia de una diferencia significativa del número de adultos colectados por jameo en las parcelas con y sin plantas transgénicas. Un estudio realizado por Ramírez-Romero et al. (2007), quienes evaluaron el efecto del Cry1Ab, al exponer al parasitoide a la proteína purificada y a larvas del cogollero alimentadas con maíz transgénico, mostró, en general, que la cualidad como huésped del parasitoide de larvas de S. frugiperda, se redujo considerablemente. Esta cualidad fue expresada como peso y tamaño de las larvas, debido a los efectos deletéreos de la proteína sobre la supervivencia, peso y tiempo de desarrollo dentro de los seis días de exposición del cogollero del maíz.

Depredadores

Los depredadores más abundantes registrados en años anteriores a 1990, en el Departamento del Tolima, fueron: los coccinellidos (Coleoptera) Coleomegilla maculata (DeGeer) y Cycloneda sanguinea L., tanto en el algodonero como en el maíz, consumiendo las larvas y los adultos de plagas, preferiblemente áfidos y, además, larvas pequeñas de todo tipo de lepidópteros de la familia Noctuidae. Igualmente, en el algodonero, era frecuente encontrar a Geocoris punctipes Say (Hemiptera: Lygaeidae), alimentándose de huevos y larvas pequeñas de Heliothis (Posada & García, 1976; Alcaráz et al. 1990).

Como se puede observar en la tabla 1, tanto en el algodonero como en maíz, la población de Cycloneda, se considera escasa, lo cual se puede atribuir a la ausencia de sus presas, por lo menos, en los cultivares transgénicos. Los áfidos que podrían suplir esta deficiencia en el algodonero son controlados químicamente, con productos que también afecta a los depredadores, ante todo los neonicotinoides (tabla 2). En los refugios también se aplican insecticidas, lo cual puede explicar las bajas poblaciones. Se considera que la ausencia total de Geocoris en algodón Bt es atribuible a la desaparición o escasez de huevos y larvas pequeñas de Heliothine.

Referente a Coleomegilla, en el algodonero, esta ocurriendo un fenómeno muy especial. Las colectas en campo durante este estudio mostraron poblaciones altas a pesar de las aplicaciones tempranas de insecticidas, como fosforados, carbamatos, piretroides y otros (Tabla 2). La presencia del depredador es muy notoria, al punto que se podría pensar que éste ha desarrollado tolerancia a estos grupos químicos. Es posible encontrarlo, tanto en estado larval como en estado adulto, después de cualquier aplicación, en algodón Bt, como en el cultivar convencional. Además, se sospecha que esta "resistencia" le ha servido para "disminuir", por competencia, a Cycloneda, el cual, en el mismo contexto, casi que ha desaparecido.

En el maíz, ocurre lo contrario, adultos de Coleomegilla, solamente se detectan en forma ocasional, debido a la ausencia de presas. Esto, coincide con el estudio realizado por ICA (2007), el cual muestra un número insignificante, estadísticamente igual, de Coleomegilla sp., en parcelas de Yieldgard y su isohíbrido convencional de maíz en la misma zona de estudio.

Resultados similares fueron encontrados por Torres & Ruberson (2005), quienes evaluaron los contrastes entre las poblaciones de depredadores en lotes transgénicos y no transgénicos de algodón durante tres temporadas. Mencionan una mayor abundancia de C. maculata en algodón Bt durante dos temporadas y lo opuesto para otro coccinélido, el Hippodamia convergens Guérin- Meneville, no existente en el Tolima. Atribuyen los cambios en abundancia de los coccinéllidos entre el algodonero Bt y no Bt, ante todo al uso de insecticidas. Además, encontraron que el algodonero convencional favorece las poblaciones de Geocoris uliginosus (Say), en comparación con el algodón Bt.

Hagerty et al.(2005) incluyeron para sus evaluaciones sobre artrópodos depredadores al algodonero Bollgard II. Obtuvieron como resultado que las poblaciones de los depredadores, incluyendo Geocoris, Orius, Nabis (Heteroptera) y coccinélidos (Coleoptera), entre otros, fueron consistentemente tan o más altos en lotes de Algodón Bt y Bt II. Este hecho lo atribuyeron los autores a que todos estos depredadores importantes en estos sistemas agrícolas son generalistas y no solamente dependen de presas compuestas por poblaciones de insectos plagas controladas por las toxinas incluidas en Bollgard y Bollgard II.

En nuestros casos, se asume que el papel que podrían jugar los depredadores en los cultivares transgénicos y no transgénicos, tanto de algodón como de maíz, se ve truncado por la escasez de presas, debido a las aplicaciones de insecticidas químicos contra insectos plagas no controladas por las toxinas del B. thuringiensis. Sisterson et al. (2007) afirman al respecto que, la primera generación de plantas genéticamente modificadas, que poseen una sola toxina Bt, causan poco o ningún daño a los artrópodos benéficos, pero cultivares de plantas transgénicas con múltiples toxinas Bt y toxinas novedosas, sí podrían ser dañinos a estos enemigos naturales.

La práctica ausencia de los enemigos naturales, tanto depredadores como parasitoides en los cultivares transgénicos de algodonero y de maíz, no se puede atribuir a las toxinas Cry1Ac y Cry1Ab, presentes, respectivamente, en las dos especies vegetales. Los dos parasitoides de huevos, Trichogramma y Telenomus no pueden ser afectados por las toxinas, pero sí por aplicaciones de insecticidas. Igualmente, la escasez general de los parasitoides de larvas de H. virescens y de S. frugiperda, se puede atribuir a estas aplicaciones contra las plagas no afectadas por la toxina en el algodonero transgénico y, además, a la ausencia de una disponibilidad de larvas aptas para ser parasitadas.

Por el momento, persiste la necesidad de las aplicaciones tan tempranas para el control de Spodoptera, debido a la poca o ninguna acción del algodonero Bt sobre la plaga, lo cual seguirá influyendo negativamente sobre la presencia de hospederos o presas de los enemigos naturales.

La presencia, solamente ocasional de los dos coccinélidos depredadores en maíz Bt, se puede interpretar como la ausencia de un número adecuado de presas, tanto en el cultivo transgénico como en el convencional. La posibilidad de que Coleomegilla haya adquirido tolerancia a los insecticidas químicos, abre otra puerta para su empleo como controlador biológico, ante todo en épocas tempranas del algodonero. Sin embargo, Cycloneda se podría convertir a la larga en organismo en vía de extinción, por lo menos a nivel local. Esta misma preocupación, se debe tener respecto a los parasitoides Cardiochiles y Meteorus.

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Recibido: Noviembre 26 de 2007 Aceptado: Abril 29 de 2008