- - Incremento de la tolerancia de las plantas a toxinas del suelo (orgánicas e inorgánicas), valores extremos de acidez del suelo.
- - Disminuye el estrés causado por factores ambientales.
Finlay (2004) menciona que, recientemente, existe una mayor atención en observar la interacción de los AMF con las comunidades microbianas de la rizósfera y las repercusiones en las plantas hospederas. La nueva perspectiva incluye el estudio de la multifuncionalidad de los AMF, en procesos como:
- - Movilización de N y P a partir de polímeros orgánicos.
- - Posible liberación de nutrientes de las partículas minerales o de roca.
- - Efectos sobre el ciclo del carbono.
- - Interacciones con plantas heterótrofas.
- - Mediación de respuestas de las plantas a factores de estrés, como la sequía, la acidificación del suelo y la salinidad (Beauchamp et al. 2009).
- - Biorremediación de suelos contaminados con compuestos tóxicos y metales pesados (Cheung et al. 2008). ]]>
- - Protección contra patógenos de plantas.
- - Posibles interacciones con grupos de otros microorganismos del suelo.
- - Inducción de resistencia sistémica en plantas (Hause et al. 2007; Hause & Schaarschmid, 2009).
Trichodermaspp.
Trichoderma (teleomorfo Hypocrea) es un género de hongos que se encuentran en los suelos de todas las zonas climáticas del mundo y son importantes descomponedores de materiales leñosos y herbáceos. Trichoderma es un hongo invasor oportunista, que se caracteriza por su rápido crecimiento, por la capacidad de asimilar una amplia gama de sustratos y por la producción de una variedad de compuestos antimicrobianos. Algunas cepas han sido explotadas como agentes de control biológico (BCA) de patógenos, incluyendo hongos y nematodos, todo mediado por la producción de enzimas de degradación de la pared celular, como: celulasas, quitinasas, glucanasas, entre otras, y la producción de antibióticos. También, han sido usadas en biorremediación, por su capacidad de degradar hidrocarburos, compuestos clorofenólicos, polisacáridos y los plaguicidas xenobióticos, utilizados en la agricultura (Verma et al. 2007; Vinale et al. 2008a; Hoyos et al. 2009). Igualmente, debido a la existencia de transposones ABC en sus moléculas (Hoyos et al. 2009), se considera estimulador del crecimiento vegetal (Leandro et al. 2007) e inductor de resistencia sistémica, debido a que modula o estimula algunas respuestas en la planta (Howell & Puckhaber, 2005; Howell, 2006).
Entre los efectos positivos de la inoculación de plantas con Trichoderma (Harman et al. 2004; Harman, 2006), se incluyen:
- - Control biológico de enfermedades causadas por patógenos en la raíz y en algunos foliares.
- - Inducción de resistencia sistémica en las plantas.
- - Cambios en la composición de la microflora de las raíces. ]]>
- - Mejora la absorción de nutrientes, incluyendo, pero no limitado, al nitrógeno.
- - Mejora de la solubilidad de los nutrientes del suelo.
- - Mayor desarrollo de las raíces.
- - Aumento de la formación de pelos radiculares.
- - Más profundo enraizamiento.
Pseudomonas spp.
Estas bacterias pueden ejercer un efecto benéfico directo, a través de la síntesis de fitohormonas y de vitaminas, estimulación de la germinación de semillas y emergencia de plántulas, inhibición de la síntesis de etileno, solubilización de fósforo (P) inorgánico. De manera indirecta, por medio de síntesis de antibióticos y fungicidas, competencia por nutrientes, producción de sideróforos o por la inducción de la resistencia sistémica a patógenos. Pueden también actuar como BCA, capaces de proteger a las plantas de la infección, causadas por agentes fitopatógenos (Siddiqui & Shaukat, 2003; Alves et al. 2004; Fgaier et al. 2008; Rosas et al. 2009).
En virtud de su capacidad de adaptación fisiológica y versatilidad metabólica, las bacterias en las zonas de raíces de las plantas son un agente clave del cambio del suelo en los agroecosistemas, con efectos positivos, en cuanto a tolerancia de altos contenidos de sales, aumento en los rendimientos de los cultivos y mejoras en la calidad del suelo, respecto a la disponibilidad de nutrientes; sin embargo, esta regulación está mediada por el quórum sensing de las bacterias, las cuales, se deben adaptar para alcanzar una alta proliferación y, de esta manera, se estimulan, se activan y se mantienen en la zona radicular, por medio de la liberación selectiva de los exudados y lixiviados, por parte de las plantas y otros microorganismos (Brown, 2010).
A su vez, las bacterias de la rizósfera son capaces de generar una amplia variedad de metabolitos secundarios, que pueden tener una influencia positiva (Sturz & Christie, 2003), sobre:
]]>- - El crecimiento y desarrollo de las plantas.
- - Mejoran la disponibilidad de minerales y nutrientes en el suelo.
- - Mejoran la capacidad de fijación de nitrógeno.
- - Disminuyen la susceptibilidad a las heladas.
- - Mejoran la sanidad vegetal, a través del control biológico de fitopatógenos.
- - Inducen en las plantas la resistencia sistémica a las enfermedades.
- - Facilitan el establecimiento de plantas.
De acuerdo a lo anterior, son muchos los beneficios que se le atribuyen a este tipo de microorganismos, cuando son estudiados de forma individual, ya que cada especie presenta capacidades específicas para ser utilizadas como PGPM y BCA; no obstante, esto no quiere decir que cada función se cumpla por separado. Las tres especies en estudio muestran la multifuncionalidad de sus bondades expresadas en los efectos benéficos, en cuanto a la estimulación del crecimiento vegetal y la protección directa contra patógenos edáficos, principal e indirectamente, contra patógenos aéreos.
En cuanto a la influencia en el estado nutricional y en la promoción del crecimiento y desarrollo de las plantas, bien sea por el aporte de agua y de nutrimentos entre otros, como en el caso de los AMF (aumento en la exploración del suelo, más allá de la zona de agotamiento de nutrientes y de agua) o en la solubilización de compuestos orgánicos y producción de metabolitos secundarios, que actúan de forma análoga a las fitohormonas, influye, directamente, en la disponibilidad de nutrientes y en la estimulación del crecimiento vegetal, como en el caso de Pseudomonas spp. y Trichoderma spp.
]]> De igual forma, los tres microorganismos comparten el efecto en la estimulación del sistema de defensa de las plantas, lo cual, confiere, en éstas, cierto tipo de tolerancia al ataque de patógenos aéreos. Por otra parte, el establecimiento, la adaptación y la posible interacción sinérgica entre los antagonistas en la zona rizosférica, protegen a la planta contra patógenos edáficos, atribuyéndoles a los antagonistas, como un modo de acción directo, la competencia por espacio y por nutrientes e, indirecto, la producción de compuestos antimicrobianos, que regulan o truncan el avance de los patógenos hacia el sistema radicular.Incidencia funcional del consorcio en la regulación o control de organismos patógenos en plantas y la estimulación del crecimiento vegetal.
Se ha demostrado que los PGPM, incluyendo PGPR, PGPB, bacterias diazotróficas, fijadores de nitrógeno de vida libre y AMF, tienen un efecto directo o primario en la nutrición vegetal y, por ende, en la estimulación del crecimiento de las plantas; no obstante, estudios recientes muestran la potencialidad del uso de estos inoculantes, como BCA, considerándolo como un efecto secundario de esta interacción. De hecho, Rhizobium y Glomus spp. pueden promover el crecimiento de las plantas y la productividad (efecto primario), pero ahora han mostrado jugar también un papel en la reducción de la enfermedad (efecto secundario) (Guo et al. 2004; Aliye et al. 2008; Yasir et al. 2009). BCA como Trichodermaspp. y Pseudomonas spp. pueden controlar enfermedades en plantas (efecto primario), recientemente, se ha mostrado un efecto en la estimulación del crecimiento de la planta en la ausencia de patógenos (efecto secundario). La figura 1, representa algunos de los efectos primarios y secundarios, de acuerdo al tipo de microorganismo (PGPM ó BCA) y de los beneficios que aportan éstos a las plantas.
Bacterias y hongos de la rizósfera pueden producir sustancias aleloquímicas o antibióticos que impiden el desarrollo de enfermedades causadas por patógenos edáficos en las plantas (Sturz & Christie, 2003). Otro factor relevante del uso de los PGPM es la estimulación del sistema de defensa de las plantas; diferentes especies de PGPR, solas o en mezclas y algunos PGPF, se podrían utilizar como elicitores, para inducir la resistencia sistémica contra diversas enfermedades producidas por agentes causales, como: Ralstonia solanacearum, Colletotrichum gloeosporioides, Rhizoctonia solani, Alternaria solani, Fusarium oxysporum (Jetiyanon & Kloepper, 2002; Latha et al. 2009, Mohandas et al. 2010). Las plantas pueden ser inducidas a desarrollar una mayor resistencia a los patógenos, mediante el tratamiento, con una variedad de inductores bióticos y abióticos. La resistencia inducida es de amplio espectro y puede ser de larga duración, pero rara vez proporciona un control completo de la enfermedad. Una posible razón para esto es que las plantas en el campo ya están inducidas, a través de sus continuas interacciones con el entorno biótico y abiótico (Walters, 2009)
Efectos sinérgicos y antagónicos de la interacción entre AMF, Trichoderma y Pseudomonas.
El mutualismo entre las especies muestra un efecto desestabilizador en la dinámica de la comunidad. De hecho, se pueden presentar tales tipos de competencias entre especies de microorganismos relacionados taxonómicamente, como de especies lejanas, que depriman el crecimiento de las plantas y, por ende, el mutualismo se puede ver afectado y redirigirse hacia un parasitismo (Neuhauser & Fargione, 2004). También se puede manifestar incompatibilidad entre los microorganismos que se combinan o se mezclan (Oyekanmi et al. 2007). Esto se puede deber a que las interacciones mutualistas, generalmente, no son estables, debido a diversos factores bióticos y abióticos. Al respecto, Bae & Knudsen (2005) mencionan que el crecimiento de hifas y la eficacia de biocontrol de Trichoderma harzianum puede depender de su interacción con los componentes bióticos del medio ambiente y del suelo.
Neuhauser & Fargione (2004) adaptaron el modelo Lotka- Volterra, generalmente utilizado para el estudio de interacciones parasitarias, con el fin de observar tanto efectos positivos como negativos entre especies y mostrar cómo se pueden aplicar a los cambios mutualismo-parasitismo. De allí, plantearon dos preguntas: 1) ¿Qué factores determinan si una especie se comporta como un mutualista o un parásito? y, 2) ¿Cuáles son los factores de control de los resultados de la competencia entre un parasito y un mutualista? Con el fin de dar respuesta a estos interrogantes, analizaron la relación mutualista entre AMF y plantas.
La interacción entre el simbionte (el hongo) y su hospedante (la planta) consiste en transferencia de nutrientes: la planta proporciona al hongo compuestos de carbono y el hongo suministra nutrientes, como fósforo, a la planta. Una planta se puede beneficiar de una infección con AMF, especialmente, en suelos con baja disponibilidad de fósforo; la transferencia de carbono de la planta al hongo puede disminuir en estas condiciones, mientras que la transferencia de nutrientes del hongo a la planta puede aumentar. Un aumento en la fertilidad del suelo puede, a su vez, producir el efecto contrario y convertir una relación mutualista en una relación parasitaria. El cambio de mutualismo al parasitismo ocurre, porque como el recurso limitante es más abundante (P), el beneficio relativo de las micorrizas suministro de nutrientes, se reduce. En primer lugar, como los beneficios de la planta se vuelven menos importantes al aumentar la fertilidad del suelo, la interacción entre el hongo y su hospedante se vuelve parasitaria. Segundo, las interacciones competitivas entre dos cepas de MA puede mostrar un cambio a favor de un parásito y esto ocurre cuando el mutualista tiene una mayor tasa de crecimiento, pero el parásito es un buen competidor (Neuhauser & Fargione, 2004).
]]> Estas relaciones sinérgicas o antagónicas entre microorganismos han sido poco documentadas; sin embargo, crece el interés de utilizar diversos microorganismos, con el objetivo de proporcionarle a la planta protección contra patógenos y, al mismo tiempo, promover el crecimiento vegetal. En este sentido, Chandanie et al. (2009) mostraron que la inoculación combinada o co-inoculación de AMF Glomus mosseae y PGPF, como Penicillium simplicissimum GP17-2 y Trichoderma harzianum GT3-2 en plantas de pepino (Cucumis sativus L.), suprimieron la enfermedad damping-off, ocasionada por uno de los agentes causales Rhizoctonia solani; notaron que G. mosseae reducía la incidencia de la enfermedad, si era previamente inoculado en las plantas antes que el patógeno. Igualmente, observaron que la inoculación combinada de T. harzianum con G. mosseae aumentó el porcentaje de colonización radical de las AMF. En contraste, la presencia de G. mosseae disminuyó el desarrollo de la población de T. harzianum alrededor de las raíces; sin embargo, el crecimiento de P. simplicissimum no se afectó. La co-inoculación de G. mosseae con T. harzianum mostró sinérgicamente un mayor crecimiento de las plantas. Curiosamente, los niveles de protección contra las enfermedades alcanzado por la inoculación de cada una de las especies solas, P. simplicissimum, T. harzianum y G. mosseae fue aumentando significativamente, mediante la inoculación combinada de cada PGPF con G. mosseae.Así mismo, Akhtar & Siddiqui (2008) observaron los efectos de la co-inoculación de G. intraradices, Rhizobium sp. y Pseudomonas straita en el complejo de la enfermedad de la pudrición de la raíz del garbanzo, causada por Meloidogyne incognita y Macrophomina phaseolina, mostrando que la presencia de P. straita y Rhizobium en co-inoculación aumentaron la colonización de raíces por G. intraradices. La inoculación con Rhizobium causa mayor reducción en la multiplicación de los nematodos, seguido por P. straita y G. intraradices. La reducción máxima de la multiplicación de los nematodos, se observó cuando G. intraradices fue inoculado conjuntamente con las bacterias. De igual manera, se ha observado que los exudados de las AMF estimulan el crecimiento de las PGPB y presentan un posible efecto antagónico en contra del crecimiento de los nematodos (Gera & Cook, 2005).
Malusa et al. (2007) evaluaron el efecto en el crecimiento y en los cambios morfológicos de las raíces de los cultivares de fresa Senga Sengana, Kent y Elsanta, tratados con una mezcla de cinco especies de Glomus (G. mosseae, G. intraradices, G. caledonium, G. viscosum G. coronatur), un hongo del suelo (Trichoderma viride) y tres especies de bacterias de la rizósfera (Bacillus subtilis, P. fluorescens y Streptomyces spp.) y fertilizantes foliares, observando diferencias marcadas en el crecimiento de las raíces en los tres cultivares que podrían ser relacionados con la modificación de los procesos de la rizósfera por la actividad de microorganismos y la respuesta genotípica de los cultivares a la inoculación. De igual forma, Gryndler et al. (2002) hallaron un efecto positivo en el crecimiento de las plantas de fresa inoculadas, pero sólo para algunas combinaciones de las especies de Glomus con las cepas de bacterias.
Bennett & Whipps (2008) mencionan que el establecimiento o adaptación de plántulas provenientes de cultivos in vitro es una técnica que requiere diversos cuidados para disminuir los altos índices de mortalidad en la fase inicial de este proceso. Para mejorar el establecimiento y reducir la mortalidad de plántulas realizaron una aplicación de cuatro microorganismos benéficos seleccionados (P. chlororaphis MA342, P. fluorescens CHA0, Clonostachys pitiriasis IK726d11 y T22 T. harzianum) a las semillas de cebolla y zanahoria, notando que todos los microorganismos aplicados disminuyeron la mortalidad de las plántulas y estimularon el establecimiento. De igual forma, advirtieron diferencias en los patrones de supervivencia de los microorganismos en las semillas y en el establecimiento de las plántulas, a través del experimento. Datos similares reportaron Wright et al. (2003), utilizando cinco PGPM o BCA, como: P. fluorescens CHA0, Pseudomonas sp. AB842, MBI600 B. subtilis, T22 T. harzianum y T. virens del G-20, notando la proliferación de los microorganismos en las semillas de zanahoria, de chirivía y de puerro; sin embargo, sugieren que se debe evaluar más la aplicación de los microorganismos a las semillas durante el establecimiento.
Se ha comprobado que los AMF inducen cambios en la composición de los exudados de las raíces modificando la estructura de la comunidad bacteriana de la rizósfera, lo que lleva a la formación de la micorrizosfera, por lo cual, pueden ser utilizados como BCA de enfermedades del suelo; el efecto de los AMF sobre las bacterias de la rizósfera no estaría mediada por los compuestos presentes en los exudados de las raíces de las plantas sino más bien por factores físicos o químicos de compuestos volátiles o superficiales asociados con el micelio del hongo y el sustrato (Lioussanne et al. 2010). En otras investigaciones, se ha observado claramente el efecto del micelio externo de los AMF, siendo éste inhibitorio cuantitativo y cualitativo en las comunidades de distintos microorganismos del suelo (Welc et al. 2010). En contraste con lo anterior, se ha percibido que las esporas de los AMF se pueden encontrar asociadas a bacterias del suelo (AMFB). Algunos AMFB podría contribuir a aumentar la capacidad de los AMF para inhibir los patógenos, adquirir nutrientes minerales y modificar el crecimiento de las raíces de plantas. Por otra parte, las rizobacterias asociadas a las AMF son multifuncionales, mejoran la asociación simbiótica, el crecimiento de las plantas y el antagonismo contra patógenos (Bharadwaj et al. 2008).
Ravnskov et al. (2006) reportan que, a pesar de la mutua inhibición entre los dos inoculantes Clonostachys rosea IK 726 y G. intraradices BEG87, no se afectó la estimulación del crecimiento en plantas de tomate. Ambos inoculantes sufrieron una marcada influencia de otros microorganismos del suelo, que dificultaron la eficiencia, pero no la efectividad de estos microorganismos, expresada en los beneficios para las plantas.
Una de las inquietudes de la implementación de medidas de control biológico es la compatibilidad de éstas con las actividades inherentes al cultivo, ya sean de control cultural, químico o bilógico. Se ha registrado, en diversos estudios, que la compatibilidad de estos inoculantes con el manejo integral de los cultivos, se relaciona con un efecto complementario del manejo y no como supresivo de otras medidas de control (Mommaerts et al. 2008). Al respecto, Stanley et al. (2010) realizaron un estudio sobre la compatibilidad de Diafentiurón (insecticida que inhibe la síntesis de ATP, que se utiliza ampliamente para el manejo de plagas en cardamomo), con microorganismos antagonistas de patógenos de plantas, como T. viride y P. fluorescens, notando que diafentiurón tuvo algún efecto inhibidor sobre el crecimiento micelial de T. viride, pero ningún efecto sobre P. fluorescens. Por lo tanto, pueden ser utilizados simultáneamente para el control de insectos plaga y enfermedades de las semillas transmitidas por el suelo.
Por otra parte, el sulfato de manganeso puede ser utilizado en mezcla con T. harzianum para el control de Fusarium oxysporum en plantas de alfalfa, notando que es posible el uso de algunos fertilizantes en mezcla con antagonistas de patógenos del suelo y que esta práctica muestra la compatibilidad de los recursos utilizados (Adhilakshmi et al. 2008). Al respecto, Siddiqui & Akhtar (2008) mencionan que la adición de abonos orgánicos puede mejorar la multiplicación y la eficiencia de los hongos antagónicos en la rizósfera. Incluso, en programas de revegetalización en zonas con altos contenidos de Fe, la doble inoculación de rizobios y AMF presentaron un efecto sinérgico, que benefició el crecimiento de las especies vegetales, debido al aumento en la absorción de nitrógeno y de fósforo, estimado en la biomasa de las plantas, que se tradujo en un índice de aumento en la disponibilidad de nutrientes en el suelo, la supervivencia de las plantas, los contenidos de materia orgánica del suelo y la capacidad de retención de agua (Matias et al. 2009). Otros ejemplos al respecto de las interacciones sinérgicas o antagónicas entre los inoculantes microbianos BCA o PGPM, se muestran en el cuadro 1.
Sin embargo, todo este proceso no solamente está mediado por la interacción de los microorganismos, sino por las condiciones del entorno que hacen posible que los beneficios de los inoculantes se expresen en las especies vegetales.
Es difícil entender por completo el funcionamiento de un sistema biológico (Brimner & Boland, 2003). La complejidad de las interacciones planta-suelo-microorganismos-ambiente son variadas; una comprensión completa de todas las relaciones en cuestión es poco probable; sin embargo, los efectos benéficos de las interacciones biológicas que estimulan los rendimientos de los cultivos y mejoran la sanidad de las plantas pueden ser evaluados y quedar en evidencia algunas estrategias generales de la interacción (Sturz & Christie, 2003).
No solamente los factores mencionados son importantes para el desarrollo de las interacciones entre planta-suelomicroorganismos- ambiente; algunas prácticas culturales, como la mecanización, la rotación de cultivos, la utilización del riego, entre otras, modulan la interacción (Douds & Millner, 1999). De igual forma, la amplia variación genética dentro de especies de microorganismos, al igual que en las plantas, explica la necesidad de desarrollar combinaciones específicas de las cepas microbianas con mayor eficacia para una especie vegetal y para conocer la respuesta de éstas en diferentes condiciones ambientales (Malusa et al. 2007). Incluso, en plantas dioicas o monoicas, la interacción con los microorganismos difiere, aunque rara vez ha sido estudiado (Varga & Kyöviita, 2010). Otro aspecto, son las prácticas de fertilización, las cuales, han demostrado modular la eficiencia de la simbiosis AMF respecto al efecto benéfico en el crecimiento de las plantas (Sharma & Adholeya, 2004); no obstante, poco se sabe sobre el efecto de la fertilización foliar sobre las relaciones entre los microorganismos de la rizósfera y las plantas. La fertilización foliar parece afectar también este tipo de interacciones (cuadro 2) (Malusa et al. 2007).
De acuerdo a lo anterior, en la figura 2, se propone un esquema que integre y que trate de explicar los factores que modulan la interacción planta-suelo-microorganismos-ambiente; la parte superior derecha de la figura hace referencia a la importancia de la genética, tanto de las plantas como de los microorganismos, para el reconocimiento mutuo planta-microorganismos. La competencia de las plantas inter e intraespecífica (tipo o especie vegetal), interviene en el desarrollo de las interacciones entre las plantas y los microorganismos, sean estas benéficas o patogénicas. Las condiciones ambientales, como la temperatura, la luminosidad, la precipitación y la humedad relativa modulan directamente el desarrollo de los microorganismos en el suelo y el crecimiento de las plantas, por ende, la interacción entre estos organismos también se ve afectada. De igual forma, la intervención antrópica en los sistemas de producción agrícola puede alterar, la dinámica natural de las interacciones planta-microorganismo. Factores abióticos, como las características físicas y químicas del suelo, que se registran en la parte inferior de la figura, intervienen directamente en el desarrollo de cualquier tipo de interacción, entre las plantas y los microorganismos.
La interacción del consorcio AMF, Trichoderma, Pseudomonas con patógenos edáficos y las plantas, se plantea como tema central en la figura; las especies de los microorganismos mencionados compiten por ocupación de espacio y de nutrientes en la rizósfera de la planta; a su vez, la planta regula las comunidades microbianas, mediante la producción de exudados radicales y el reconocimiento genético y fisiológico con los microorganismos. Se muestra el efecto antagónico de cada una de las especies de BCA, sobre los patógenos edáficos. También se muestran los posibles efectos antagónicos entre las especies de BCA. Por último, en la parte superior de la figura, de forma concluyente, se menciona que, a pesar de presentarse una compleja interacción entre los BCA, se pueden utilizar en conjunto, aportando múltiples beneficios para el desarrollo de las especies vegetales.
]]> Tipo, modo y mecanismos de acción comunes entre AMF, Trichoderma y PseudomonasEn el cuadro 2, se condensan las estrategias funcionales, como tipo de antagonismo, modo y mecanismos de acción de algunos BCA, como: hongos formadores de micorrizas (Brimner & Boland, 2003; Selosse et al. 2004; Pozo & Azcón- Aguilar, 2007; Avis et al. 2008; Wehner et al. 2010), hongos antagonistas, como Trichoderma spp. (Melo et al. 1997; Brimner & Boland, 2003; Harman et al. 2004; Harman, 2006; García et al. 2006; Karthikeyan et al. 2006b; Olson & Benson, 2007; Verma et al. 2007; Bailey et al. 2008; Vinale et al. 2008b; Hoyos et al. 2008; Hoyos et al. 2009; Ruano & López, 2009; López-Mondéjar et al. 2011) y bacterias, como Pseudomonas spp. (Fakhouri et al. 2001; Lugtenberg et al. 2001; Spencer et al. 2003; Costa et al. 2006; Ji et al. 2006; Kaur et al. 2006; Bardas et al. 2009; Berry et al. 2010; Brown, 2010; Fgaier & Eberl, 2010; Okubara et al. 2010).
Conclusiones: Los microorganismos analizados AMF, Trichoderma spp. y Pseudomonas spp. de forma individual y en mezclas, aportan beneficios importantes para las plantas, como la estimulación del crecimiento y la supresión de enfermedades, notando que la utilización de estos microorganismos es de amplio espectro, en cuanto a las especies vegetales, que abarca y los patógenos que regula.
La estimulación del crecimiento vegetal es posible con el uso de PGPM, bien sea por el aporte de agua y de nutrimentos, como en el caso de los AMF (aumento en la exploración del suelo, más allá de la zona de agotamiento de nutrientes y agua) o en la solubilización de compuestos orgánicos y la producción de metabolitos secundarios, que actúan de forma análoga a las fitohormonas, lo cual, influyen directamente en la disponibilidad de nutrientes y en la estimulación del crecimiento vegetal, como en el caso de Pseudomonas spp. y Trichoderma spp.
En cuanto a la utilización de estos microorganismos, como BCA, se puede indicar que manejan diversos tipos, modos y mecanismos de acción, relacionados con la competencia por espacio y por nutrientes; el parasitismo y la producción de compuestos antimicrobianos, que regulan y modifican la composición de la comunidad microbiana del suelo, aportando así protección contra patógenos edáficos. De igual forma, la estimulación de los mecanismos de defensa natural de las plantas, mediante la inducción de resistencia por el uso de estos inoculantes, confieren tolerancia a patógenos aéreos.
Por otra parte, estos inoculantes, las enzimas, las hormonas y los metabolitos secundarios sintetizados por ellos, pueden ser utilizados como elicitores o efectores biológicos, contribuyendo, de esta manera, a una producción más limpia y sostenible en los sistemas agrícolas.
Queda en evidencia que se pueden presentar interacciones sinérgicas o antagónicas entre las diversas combinaciones de microorganismos benéficos, que pueden repercutir directamente en la funcionalidad de éstos, como BCA o PGPM y en la expresión del benéfico, en el crecimiento de las especies vegetales; sin embargo, este tipo de análisis es complejo y requiere de investigaciones más específicas.
Se observó que las interacciones de los microorganismos que conformaban este consorcio, de acuerdo al análisis, registraban interacciones antagónicas en cuanto a la eficiencia de las especies, entendida como la adaptación y proliferación de Pseudomonas spp. y Trichoderma spp. en la rizósfera de las plantas o de la colonización de las raíces de las plantas, por parte de los AMF, las cuales, en muchos casos, se vio reducida; no obstante, en cuanto a la efectividad, entendida como la expresión de los efectos benéficos en las plantas, en todos los casos, las mezclas de estos inoculantes contribuyen al control biológico de patógenos y a la estimulación del crecimiento vegetal.
Por último, es necesario realizar pruebas bioquímicas, fisiológicas, metabólicas, moleculares, celulares e, incluso, genéticas para poder dilucidar las posibles interacciones sinérgicas y antagónicas entre especies de microorganismos y su efecto en la funcionalidad expresada en los diferentes beneficios para las plantas.
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Recibido: Junio 16 de 2011; Aceptado: Octubre 22 de 2011
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