SOME FACTORS RELATED TO FOLLICULAR DYNAMICS IN BOS INDICUS

Guillermo Henao Restrepo¹

¹ Profesor Titular. Universidad Nacional de Colombia, Sede Medellín. Facultad de Ciencias Agropecuarias. A.A. 1779. Medellín, Colombia. <ghenao@unal.edu.co>

Recibido: Enero 22 de 2010; Aceptado: Octubre 13 de 2010

Resumen. El desarrollo folicular bovino durante un ciclo estral normal, se caracteriza por un crecimiento en forma de ondas con presencia de dos a cinco cohortes foliculares por ciclo, de las cuales solo un folículo se torna ovulatorio. El crecimiento folicular en forma de ondas también se produce durante el período prepuberal, puberal, primer tercio de la gestación y período de anestro posparto. Aunque existe mucha similitud en el patrón fundamental del desarrollo de ondas foliculares entre Bos taurus y Bos indicus, se han encontrado diferencias en la dinámica folicular que pueden afectar el comportamiento reproductivo y la aplicación de biotecnologías reproductivas. La dinámica folicular puede variar por efectos ambientales y estados fisiológicos de hembras Bos indicus que impiden establecer un patrón específico de dinámica folicular para cada raza y etapa fisiológica. El propósito de esta revisión es analizar la función reproductiva teniendo en cuenta las diferencias de la dinámica folicular entre estados fisiológicos y condiciones ambientales de hembras bovinas con énfasis en B. indicus.

Palabras clave: Cebú, ultrasonografía, reproducción animal, biotecnología reproductiva.

Key words: Zebu, ultrasounography, animal reproduction, biotechnology reproduction.

Con el apoyo de técnicas de biología molecular, ultrasonografía, radioinmunoanálisis, inmunohistoquímica y otras, ha sido posible realizar estudios importantes sobre las variaciones que puede presentar la dinámica folicular en ganado Bos taurus y Bos indicus, encontrándose diferencias representativas entre y dentro de especies, ocasionadas entre otros, por efectos genéticos y ambientales. El propósito de esta revisión es analizar la función reproductiva teniendo en cuenta las diferencias de la dinámica folicular entre estados fisiológicos y condiciones ambientales de hembras B. indicus, con el fin de favorecer la aplicación de biotecnologías reproductivas a los animales de valor genético y comercial importante para obtener la mayor cantidad de descendientes en el menor tiempo posible.

Dinámica folicular. La dinámica folicular ovárica bovina ha sido muy estudiada a través de diferentes técnicas, siendo las más aplicadas la ultrasonografía y la medición de niveles hormonales, mostrando variaciones que dependen de la genética, el estado fisiológico, el clima, la nutrición o el sistema de producción. El estudio de la dinámica folicular tiene como finalidad mejorar el conocimiento de los principios fisiológicos que rigen la producción de óvulos y de hormonas ováricas y su relación con el comportamiento reproductivo.

La teoría de crecimiento folicular en forma de ondas fue propuesta originalmente por Rajakoski (1960), quien basado en observaciones visuales e histológicas, propuso que el crecimiento de los folículos ováricos se desarrollaba en forma de ondas y que durante un ciclo estral se propagaban dos ondas foliculares (OFs). Esta teoría fue puesta en duda por más de 20 años durante los cuales se realizaron múltiples estudios con resultados contradictorios sobre la naturaleza del crecimiento folicular, variando entre ausencia de OFs y la presencia de tres o cuatro por ciclo estral (Adams et al., 2008), hasta cuando Pearson y Ginther (1984) realizaron el primer estudio ultrasonográfico de ovarios bovinos, determinando la presencia de OFs durante el ciclo estral. Una serie variada de investigaciones realizadas en las dos décadas siguientes (Spicer et al., 1986; Short, 1990; Savio et al., 1990; Murphy, Boland y Roche, 1990; Taylor y Rajamahendran, 1991; Lucy et al., 1992; Adams et al., 1992; Adams, 1994; Fortune, 1994; Ginther et al., 1996; Ginther et al., 1997; Monniaux et al., 1997; Webb et al., 1999) estudiaron el crecimiento y desarrollo de los folículos (por ultrasonografía) y midieron receptores (por inmunohistoquímica) y niveles hormonales (por radioinmunoanálisis) con el propósito de mejorar la comprensión de la función ovárica. Aunque se ha logrado un gran avance en el conocimiento de la fisiología ovárica aun se desconocen muchos eventos relacionados con el crecimiento y desarrollo de los folículos.

El desarrollo de OFs se produce durante los períodos prepuberal (Adams, Evans y Rawling, 1994; Calderón et al., 2000; Reis et al., 2005), puberal (Sunderland et al., 1996; Figueiredo et al., 1997; Calderón et al., 2000), anestro posparto (Murphy, Boland y Roche, 1990; Henao, 1998; Henao, Trujillo y Vásquez, 2002), primeros meses de gestación (Sunderland et al., 1996; Monniaux et al., 1997; Henao y Trujillo, 2003) y ciclo estral (Murphy, Boland y Roche, 1990; Savio et al., 1990; Henao, 1998).

Dinámica folicular durante el ciclo estral. Durante un ciclo estral las vacas Brahman pueden desarrollar una (6,7%), dos (90,0%) o tres (3,3%) OFs (Roa et al., 2006), mientras que las vacas del mismo grupo racial estudiadas por Zeitoun, Rodriguez y Randel (1996) presentaron dos (38%), tres (56%) o cuatro (9%) OFs por ciclo; sin embargo, en las vacas Cebú alojadas bajo condiciones de trópico colombiano se encontraron entre dos y seis OFs por ciclo (Ruiz y Olivera, 1999). La variación en el número de OFs también fue observada en hembras Gyr multíparas que desarrollaron dos (6,6%), tres (60,0%), cuatro (26,6%) o cinco (6,6%) OFs por ciclo (Moreira et al., 2000); en vacas Cebú mestizas durante el primer ciclo estral posparto que formaron una (16,5%), dos (67%) o tres (16,5%) OFs por ciclo (Perea et al., 1998); en vacas Guzerá multíparas con dos (37,5%), tres (50%) o cuatro (12,5%) OFs por ciclo (Coutinho et al., 2007) y en las vacas Nelore que presentaron dos (83,3%) o tres (16,7%) OFs por ciclo, con un índice de constancia de 0,7 (Figueiredo et al., 1997).

La primera OF de vacas Gyr emergió el día 1,2±0,5 del ciclo, la segunda el día 7,2±0.9, la tercera el día 11,2±0,9 y la cuarta el día 15±1,4 (Moreira et al., 2000). En vacas Nelore que presentaron tres OFs, la emergencia de la primera, segunda y tercera ondas ocurrió los días 1,5±0,2, 9,1±0,4 y 15,1±0,4 del ciclo (Figueiredo et al., 1997). En la raza Gyr la divergencia entre el FD y el FS de la primera, segunda, tercera y cuarta ondas, fue observada los días 5,7±1,7; 10,2±0,9; 14,7±0,9 y 18,7±1,2 del ciclo, respectivamente (Moreira et al., 2000); sin embargo, Sartorelli et al. (2005) mediante ultrasonografías ovárica de vacas Nelore no lactantes, realizada cada 12 horas, determinaron que la desviación folicular ocurrió el día 2,4±0,8 de la onda.

De acuerdo con el número de OFs observadas durante el ciclo estral en zona tropical, una (6,7%), dos (90,0%) y tres (3,3%), la duración del ciclo estral fue de 20,6±0,5; 22,3±2,2 y 27,0±1,5 días, respectivamente (Roa et al., 2006) y en zona templada la duración fue de 20,3±0,4 y 20,8±0,3 días para vacas Brahman con dos o tres ondas por ciclo, respectivamente (Zeitoun, Rodriguez y Randel, 1996). En vacas Nelore que desarrollaron dos y tres ondas por ciclo estral, su duración fue de 20,6±0,4 y 22,0±0,4 días, respectivamente (Figueiredo et al., 1997) y en Guzerá con tres OFs, de 19,8±2,4 días. El seguimiento ultrasonográfico ovárico durante el primer ciclo estral posparto de vacas Cebú mestizas determinó la duración del ciclo estral en 14, 20 y 23 días para hembras que desarrollaron una, dos o tres OFs por ciclo, respectivamente (Perea et al., 1998). Algunas vacas con dos o tres ondas de crecimiento folicular por ciclo presentan similar duración del ciclo estral (Zeitoun, Rodriguez y Randel, 1996), lo que indica que otros factores diferentes a la vida media del cuerpo lúteo pueden determinar la duración del ciclo estral en ganado B. indicus.

Dinámica folicular durante el período puberal. Durante la pubertad de novillas Brahman se presentan dos (26,5%), tres (66,7%) o cuatro (6,8%) OFs por ciclo (Rhodes, D´Ath y Entwistle, 1995). La emergencia del FD de la segunda onda ocurrió los días 11,8±0,4; 10,1±0,2 y 9,1±0,8 y la del folículo ovulatorio, los días 11,8±0,4; 15,8±0,3 y 18,9±0,9 en novillas de dos, tres y cuatro OFs, respectivamente. Un comportamiento similar presentaron las novillas Nelore estudiadas por Figueiredo et al., (1997) y Cebú estudiadas por Calderón et al., (2000), en las cuales se observaron dos (29,4% y 32%), tres (64,7% y 64%) o cuatro (5,8% y 4%) OFs por ciclo; el índice de constancia del número de OFs entre el primero y el segundo ciclo estral puberal fue de 0,2±0,05, indicando un cambio fisiológico entre el primero y el segundo ciclo (Calderón et al., 2000), lo que impide predecir el número de OFs de los ciclos siguientes.

En novillas Holstein-Cebú se encontró una predominancia de tres (58,3%) frente a dos (33,3%), una (6%) y cuatro (3%) OFs por ciclo. El inicio de las OFs fue detectado los días 0,4 y 9,7 para los ciclos con dos ondas y en los días 0,4; 8,2 y 15,9 para los ciclos con tres ondas (Borges et al., 2001). El índice de constancia del número de OFs por ciclo en este cruce fue de 0,72.

En novillas Brahman los FDs alcanzaron un Ø máximo de 10,2±0,1 mm (Rhodes, D´Ath y Entwistle, 1995) y en novillas Nelore, 11,4 mm (Sartorelli et al., 2005), menores (13,3±1,4 mm) que los de novillas Holstein-Cebú (Borges et al., 2001). Cuando se sincronizó la ovulación de novillas Nelore, el folículo ovulatorio alcanzó un Ø de 8,1±0,2 mm (Trevizoli, 2007), talla menor que la de novillas del mismo grupo racial (11 mm) sincronizadas por Figueiredo et al., (1997).

En novillas Brahman el ciclo estral tuvo una duración de 20,9±0,1 días, presentándose diferencia entre novillas con desigual número de OFs por ciclo. En las novillas que presentaron dos, tres y cuatro OFs, el ciclo tuvo una duración de 20,2±0,3; 21±0,2 y 22±0,67 días, respectivamente (Rhodes, D´Ath y Entwistle, 1995). La duración del ciclo estral en novillas Holstein-Cebú también dependió de la presencia de dos (20,6±1,2 días) o tres (23,0±1,3 días) ondas por ciclo (Borges et al., 2001). La duración del cuerpo lúteo se incrementa conforme aumenta el número de ondas por ciclo: 18,1±0,4; 18,9±0,2 y 20,0±0,7 días en novillas de dos, tres y cuatro OFs, respectivamente (Rhodes, D´Ath y Entwistle, 1995). La presencia de una cuarta onda folicular en B. indicus constituye una diferencia con respecto a B. taurus, especie en la que es escaso su reporte. Esta diferencia fisiológica puede tener implicaciones para el éxito de tratamientos de sincronización de estros, superestimulación ovárica y aspiración transvaginal de oocitos en ganado B. indicus.

Tasa de crecimiento folicular. La tasa de crecimiento de los FDs en vacas Brahman en clima tropical seco fue de 0,9±0,2 mm/día (Henao, Olivera y Maldonado, 2000), mientras que en vacas Guzerá la tasa de crecimiento para los FDs de la primera, segunda y tercera OFs fue de 1,3±0,09; 0,8±0,08 y 1,0±0,1 mm/día, respectivamente (Coutinho et al., 2007), similar a la de vacas Nelore, 0,8±0,1; 0,7±0,08 y 1,0±0,07 mm/día (Figueiredo et al., 1997) y Gyr 1,0±0,2; 1,0±0,2 y 1,0±0,2 (Moreira et al., 2000).

Diámetro máximo de folículos. El Ø máximo de los FDs en el ganado B. indicus es menor que el que se presenta en B. taurus y esto parece obedecer a una respuesta genética. Las vacas Brahman estudiadas por Rhodes, D´Ath y Entwistle (1995) desarrollaron FDs con Ø máximo de 10,2±0,1 mm, mientras que las estudiadas por Henao(1998); Henao, Olivera y Maldonado (2000); Henao, Trujillo y Vásquez (2000); Henao y Trujillo (2003); Henao y González (2008), desarrollaron un Ø preovulatorio de 10 a 14 mm. En vacas Nelore que desarrollan tres OFs el Ø del folículo ovulatorio (11,6±0,2 mm) fue mayor que el de la primera y segunda ondas (10,4±0,2 y 9,3±0,3 mm, respectivamente); en las que desarrollan dos ondas el FD de la segunda alcanzó mayor Ø (12,0±0,2 mm) que el de la primera (11,3±0,3 mm, Figueiredo et al., 1997); una talla similar alcanzaron los FDs de vacas Gyr (Moreira et al., 2000; Moreira et al., 2004; Sartorelli et al., 2005) y Nelore (Coutinho et al,. 2007; Carvalho et al., 2008; Machado et al., 2008). En vacas Cebú anéstricas el FD obtuvo un Ø de 11,7±2,4 mm (De Ondiz et al., 2002), diferente al de vacas Cebú (16,1±1,3 mm) alojadas bajo condiciones tropicales (Gyraldo et al., 2005) y al de vacas Gyr (13,3±0,8 mm) sometidas a estrés térmico prolongado (Torres et al., 2008). El Ø máximo alcanzado en vacas Gyr por los FSs fue de 7,2±0,7 mm (Moreira et al., 2000), similar a los de vacas Nelore (Figueiredo et al., 1997; Coutinho et al., 2007) y Brahman (Henao, Olivera, Maldonado, 2000; Henao, Trujillo y Vásquez, 2002).

Número de folículos por cohorte. El número de folículos >2 mm reclutados por cohorte en novillas Nelore y Gyr fue de 33,4±3,2 (Carvalho et al., 2008), similar a 39±4 reportado por Álvarez et. al., (2000) y mayor que el de las cohortes de ganado B. taurus X B. indicus (29,6±2,5) y de B. taurus (25,4±2,5) (Carvalho et al., 2008). En las OFs presentadas durante los primeros 60 días posparto de vacas Brahman primerizas, Henao y González (2008) encontraron 15±7,8 folículos >3mm por cohorte.

Dinámica folicular durante la gestación y el período posparto en vacas multíparas. Durante los primeros tres meses de la gestación bovina, los ovarios continúan desarrollando OFs sucesivas con atresia del FD (Figura 1). En la primera onda folicular formada después de la concepción se desarrolla un FD de Ø similar a un folículo ovulatorio, pero los FDs de ondas sucesivas disminuyen su Ø (Ginther, Kastelic y Knopf, 1989; Henao y Trujillo, 2003). Durante el último tercio de la gestación continúa el crecimiento de folículos antrales, pero éstos no alcanzan el estado de madurez (Rexroad y Casida, 1975).

]]> Figura 1. Dinámica folicular y lútea durante los primeros 74 días de gestación de una vaca Brahman (Henao y Trujillo, 2003).

A partir de la primera semana posparto la secreción temprana de la hormona folículo estimulante (FSH) promueve el reclutamiento de la primera cohorte folicular. Una alta proporción de ganado B. taurus presenta ovulación a partir del FD de la primera onda posparto (Savio et al., 1990), pero no ocurre lo mismo en ganado B. indicus debido a los patrones diferentes de secreción de hormona luteinizante (LH) con respecto a B. taurus. Las pulsaciones de LH a los 30 días posparto fueron inferiores en B. indicus que en B. taurus (D’occhio, Neish y Broadhurst, 1990).

Las deficiencias nutricionales y los efectos negativos del clima son frecuentes en el trópico colombiano, en el que algunas vacas Cebú estudiadas por Ruiz y Olivera (1999) no presentaron OFs durante los primeros días del período posparto y tardaron entre 26 y 78 días para iniciar la formación de la primera OF posparto. Durante los primeros seis meses estas vacas presentaron períodos prolongados en los que se observó desarrollo de folículos que alcanzaron un Ø máximo de 6 mm. Entre siete y doce meses posparto se observaron cambios en la dinámica folicular que condujeron a la primera ovulación, ocurrida entre 217 y 278 días posparto (249±12). La dinámica folicular del anterior grupo de vacas Cebú en amamantamiento presentó un comportamiento diferente al de las vacas Cebú a las que se retiró el ternero desde el día del parto, en las cuales la primera OF se inició ente seis y 10 días posparto (Toribio et al., 1995).

La dinámica folicular durante los primeros 60 días postparto de cinco vacas Brahman amamantando (Henao, Trujillo y Vásquez, 2002) se caracterizó por un desarrollo precoz de OFs conformadas por cohortes de 6,±0,4 folículos ≥ 4mm de Ø. La primera OF se empezó a observar desde el día seis posparto y estuvo conformada por 4,6±0,5 folículos ≥4 mm, de los cuales se formó un FD que alcanzó un Ø máximo de 10,4±0,5 mm a los 12,8±2,0 días posparto. De las cinco vacas evaluadas, tres presentaron la primera ovulación posparto a los 34,4±12,3 días sin signos de estro (estro silencioso), una vaca ovuló con el FD de la segunda OF y dos con el de la cuarta. El primer folículo ovulatorio midió 12,0±0,8 mm de Ø y fue semejante (P>0,05) al promedio de los Øs de los demás FDs. De las tres vacas que ovularon, dos presentaron una segunda ovulación, acompañada de signos de estro antes de los 60 días posparto y tuvieron un intervalo interovulatorio de 19±5 días y un intervalo parto primer estro de 49±8 días. Después de la primera ovulación se formó un cuerpo lúteo con un Ø máximo de 16,7±1,3 mm, una vida media de 11,3±3,8 días y un nivel máximo de 1,0±0,3 ng/ml de progesterona.

En zona tropical se evaluaron 11 vacas Brahman amamantando (Figura 2) y cinco sin amamantar (Figura 3) a partir del día 30±8 posparto hasta el día 140, tiempo durante el cual todas las vacas sin amamantamiento y siete amamantando presentaron al menos dos estros (Henao, Olivera y Maldonado, 2000). Se encontraron OFs con presencia de folículos dominantes que alcanzaron Øs máximos de 11,2±0,4 y de 10,9±0,5 mm (P>0,05), respectivamente, y subordinados de 7,3±0,4 y de 6,8±0,2 mm (P>0,05), respectivamente.

Figura 2. Dinámica folicular posparto de una vaca Brahman amamantando. DF: Folículo dominante. SF: Folículo subordinado. Cl: Cuerpo lúteo. P4: progesterona (Henao, Olivera y Maldonado, 2000).

Figura 3. Dinámica folicular posparto de una vaca Brahman sin amamantamiento. DF: Folículo dominante. SF: Folículo subordinado. CL: Cuerpo lúteo. P4: progesterona (Henao, Olivera y Maldonado, 2000).

El amamantamiento afectó el tiempo a la primera ovulación y al primer estro posparto, siendo menor en las vacas sin amamantamiento. El 85,7% y el 40% de las vacas con y sin amamantamiento, respectivamente, presentó la primera ovulación posparto sin estar precedida de signos de estro. Durante el primer ciclo estral posparto las vacas Brahman sin amamantamiento presentaron una (40%) o dos (60%) OFs y las que amamantaban, dos (71,4%) o tres (28,5%).

Figura 4. Dinámica folicular posparto de una vaca Brahman amamantando que presentó anestro posparto prolongado (Henao, Trujillo y Vásquez, 2000).

Período posparto de vacas primerizas. De 20 vacas Brahman primerizas en amamantamiento estudiadas por Henao y González, (2008) durante los primeros 60 días del período posparto, 18 desarrollaron OFs a partir de la primera semana posparto, una a partir de la segunda y otra a partir de la tercera. Durante los primeros 60 días posparto, en cada vaca se presentaron 7,6±1,9 OFs. En cada OF el número promedio de folículos ≥3mm fue 15±7,8. Los FDs crecieron a una tasa de 1,3±0,4 mm/día, alcanzaron un Ø de 10,7±1,7 mm y presentaron un intervalo interdominancia de 7,2±3,5 días. Los FSs alcanzaron un Ø máximo de 7,03±1,4 mm. En una vaca el FD de la segunda onda se tornó persistente, con una fase de meseta que duró 11 días; el FD de la tercera onda se tornó quístico, con una duración de 27 días y un Ø máximo de 19 mm. Durante el tiempo de la existencia del quiste folicular se desarrollaron dos OFs con FDs que alcanzaron Øs e intervalos interdominancia superiores a los de las compañeras. Las medidas de este quiste fueron inferiores a las que alcanzan las vacas B. taurus, en las cuales se considera como quística una estructura folicular que crece más de 20 mm y persiste por más de 10 días (Peter, 2004). Esta es la primera vez que se describe el estudio ultrasonográfico de un caso de quistosis folicular en vacas Brahman en Colombia (Figura 5. Datos no publicados).

Figura 5. Representación de la dinámica folicular posparto de una vaca Brahman que desarrolló folículo persistente a partir de la segunda onda folicular y quiste folicular a partir del folículo dominante de la tercera onda (Información no publicada).

Las vacas Cebú primerizas presentan un anestro posparto más prolongado que las multíparas, debido a que el consumo de nutrientes, además de tener que suplir los requerimientos para mantenimiento de funciones fisiológicas y de lactación, debe suplir las necesidades que exige su etapa final de crecimiento antes de reiniciar su actividad cíclica reproductiva (Soto et al., 2001; Plasse, 1994). Esta condición fisiológica, unida a las alteraciones de salud que causan los parásitos internos y externos, al estrés ocasionado por las inclemencias climáticas tropicales y a la deficiente administración del ganado en sistemas extensivos de producción, justifican la realización de más investigaciones que favorezcan el esclarecimiento de la función ovárica durante el posparto de vacas Cebú primerizas.

CONCLUSIONES

Las vacas B. indicus presentan un número variable de OFs por ciclo estral y es más frecuente encontrar ciclos de tres OFs que en B. taurus. Las causas de variabilidad no han sido estudiadas y no se conoce con precisión el efecto que puedan tener sobre la eficiencia de la fertilidad.

El ganado B. indicus presenta un menor diámetro de los folículos dominantes y del cuerpo lúteo que el B. taurus, lo cual parece ser una característica genética. Se presenta variación en los diámetros de los folículos entre vacas del mismo grupo racial o entre diferentes razas y en varios estados fisiológicos. Las causas de estas variaciones no han sido estudiadas y podrían tener consecuencias sobre la fertilidad y la eficiencia de los protocolos de superovulación, maduración y fertilización in vitro.

Existe una alta variación en el comportamiento del crecimiento y desarrollo de los folículos, influenciada por efectos genéticos y ambientales de diversa índole, que impiden establecer un patrón específico de dinámica folicular para B. indicus en cada etapa fisiológica. Esta situación motiva la realización de más estudios que involucren diferentes condiciones fisiológicas y aspectos ambientales en los que la función ovárica puede alterarse.

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