ESTRUCTURA Y COMPOSICIÓN DEL ENSAMBLAJE DE MURCIÉLAGOS (CHIROPTERA) ASOCIADO A UN CAFETAL CON SOMBRÍO EN LA MESA DE LOS SANTOS (SANTANDER), COLOMBIA

STRUCTURE AND COMPOSITION OF THE BAT ASSEMBLAGE ASSOCIATED TO A SHADE COFFEE PLANTATION IN MESA DE LOS SANTOS (SANTANDER), COLOMBIA

David A. Ortegón–Martínez¹; Jairo Pérez–Torres²

¹Pontificia Universidad Javeriana. Carrera 65, # 94A–64. Bogotá, Colombia. Direción electrónica: <david.ortegon@javeriana.edu.co>
²Laboratorio de Ecología Funcional, Unidad de Ecología y Sistemática (UNESIS). Pontificia Universidad Javeriana. Carrera. 7, # 43–82. Bogotá, Colombia. Dirección electrónica: <jaiperez@javeriana.edu.co>

Se describe la estructura y composición del ensamblaje de murciélagos presente en el cafetal con sombrío de la hacienda 'El Roble' (Santander), Colombia, a 1.650 m de altitud, entre septiembre y noviembre de 2003. Debido a la heterogeneidad espacial de la zona de estudio se escogió un muestreo por conglomerados. Se muestrearon 5 zonas correspondientes a 3 tipos de hábitats utilizando redes de niebla colocadas a dos diferentes alturas. Se capturó un total de 147 individuos pertenecientes a 11 especies de las familias Phyllostomidae (10 especies) y Vespertilionidae (1 especie). Las especies más abundantes fueron Sturnira lilium, Artibeus lituratus y Carollia brevicauda. Se utilizaron valores tróficos y valores de importancia para describir la estructura trófica del ensamblaje, que mostró un predominio de los frugívoros sedentarios con respecto a los frugívoros nómadas, insectívoros de follaje e insectívoros aéreos. Al comparar las proporciones de los gremios tróficos en los diferentes hábitats mediante los radios de probabilidad (Odds ratio), cada gremio presentó una mayor probabilidad de ser encontrado en un tipo de hábitat diferente al ocupado por los otros gremios tróficos. En el caso de los frugívoros sedentarios y nómadas esto se explicó en términos de sus estrategias de alimentación. La estructura del ensamblaje encontrada, junto con la presencia de Phyllostomus discolor (Phyllostominae) nos permiten sugerir que el cafetal con sombrío de la hacienda 'El Roble' constituye una importante fuente de alimento y refugio para las especies asociadas a este monocultivo.

Palabras clave: Cafetales con sombrío, composición, Chiroptera, Colombia, estructura

The structure and composition of the bat assemblage on the shade coffee plantation at 'El Roble' farm (Santander), Colombia, located at 1.650 m of altitude was described between September and November 2003. Due to the spatial heterogeneity of the area a cluster sampling design was chosen. Five sampling zones or clusters corresponding to 3 habitat types were sampled using mist nets at 2 different heights. All captured bats were measured, aged and its reproductive condition was determined. Fecal samples were collected. A total of 147 individuals from 11 species belonging to Phyllostomidae (10 species) and Vespertilionidae (1 species) families were captured. The most abundant species were Sturnira lilium, Artibeus lituratus, and Carollia brevicauda, this dominance pattern along with the presence of Phyllostomus discolor (Phyllostominae) suggested, that the shade coffee plantation at 'El Roble' farm, is in similar conservation conditions to primary and secondary forests with a low intervention degree. Trophic values and importance values were used to describe the trophic structure of the assemblage wich was dominated by sedentary frugivores, followed by foliage gleaner insectivores, nomadic frugivores and aerial insectivores, respectively. When proportions of the trophic groups among habitats were compared by using the Odds ratios technique, each trophic group presented a higher probability to be captured in a different habitat type than the other trophic groups. In the particular case of the sedentary and nomadic frugivores this was explained in terms of its feeding strategies.

Key words: Chiroptera, Colombia, composition, shade coffee plantations, structure

INTRODUCCIÓN

En Latinoamérica, el café es el agro–ecosistema más representativo en elevaciones medias y cubre un área total de 5,5 millones de hectáreas cultivadas (FAO, 2006). En Colombia, aunque en los últimos 10 años el área cultivada de café ha disminuido a una tasa del 5,5% anual, aún constituye aproximadamente el 36% (560.000 ha) de los cultivos permanentes (FAO, 2006). Adicionalmente el café se cultiva en elevaciones medias (500–2.000 m) de relieves montañosos y laderas volcánicas de las cordilleras oriental y central que se caracterizan por presentar altos niveles de biodiversidad y endemismo (Perfecto y Armbretch, 2003). En estos lugares, las prácticas de cultivo tecnificado de café implican la deforestación y es únicamente en las áreas de cultivo de café tradicional donde se ha mantenido la cobertura arbórea original (Perfecto y Armbretch, 2003). El café es producido mediante una amplia variedad de técnicas, que se clasifican de acuerdo con el grado de conservación del estrato arbóreo de la siguiente manera: a) rusticano, b) policultivo tradicional, c) policultivo comercial, d) monocultivo con sombrío y e) monocultivo sin sombrío (Fuentes–Flores, 1979). Las cuatro primeras mantienen la heterogeneidad espacial al conservar diferentes estratos de vegetación en el cultivo. En el rusticano las plantas arbustivas originales son substituidas por plantas de café. En el policultivo tradicional, además de sustituir el estrato arbustivo del bosque por plantas de café, se siembran otro tipo de árboles de explotación económica (Greenberg y Rice, 2000). En el policultivo comercial, los árboles que formaban la cobertura original son reemplazados por leguminosas y cítricos. En el monocultivo bajo sombra la cobertura arbórea es reemplazada por una o dos especies de árboles de sombrío (Greenberg y Rice, 2000). En el monocultivo sin sombrío, la cobertura arbórea es eliminada y solamente se mantienen las plantas de café tolerantes al sol; transformándose de un sistema agro–forestal a un sistema totalmente agrícola (Greenberg y Rice, 2000). Para el año 2000, Colombia contaba con 260.000 ha de café cultivado bajo sombrío (López, 2002). Varios autores han propuesto que el café con sombrío además de ser viable económicamente, causa efectos de menor impacto sobre la biodiversidad que los cultivos más tecnificados (Fuentes–Flores, 1979; Numa et al., 2005; Perfecto et al., 1996; Perfecto y Armbretch, 2003; Pineda et al., 2005) en la medida que mantiene una alta complejidad estructural en su interior (Perfecto et al., 1996). En muchas regiones del país, los bosques de montaña han sufrido un fuerte proceso de deterioro y pérdida. En algunos casos la cobertura arbórea de la cual dependen muchas especies animales es mantenida principalmente por los cafetales con sombrío, e incluso pueden constituir la única cobertura disponible para especies sensibles a la pérdida de hábitat. Sin embargo, se desconoce la diversidad de fauna y flora asociada a estos sistemas, por lo que es importante describir los componentes faunísticos que persisten en ellos.

MATERIALES Y MÉTODOS

Área de estudio. Este trabajo se llevó a cabo en la hacienda 'El Roble' ubicada en la vereda Los Cacaos, municipio de Piedecuesta y vereda La Granja, municipio de Los Santos, departamento de Santander, Colombia, a 1.650 m de altitud, en una zona de vida definida como Bosque Húmedo Pre–montano (CORPES, 1991) (figura 1). La hacienda tiene un área total de 334 ha de las cuáles 220 ha son cultivos de café con sombrío. Se encuentra rodeada por un paisaje altamente intervenido y degradado debido a la constante extracción de madera y al creciente número de fincas de recreación y clubes.

Figura 1. Localización geográfica del área de estudio en la hacienda 'El Roble' en la Mesa de los Santos (Santander, Colombia) [tomado de Peraza (2003)]

En la hacienda se encuentran tres diferentes tipos de cultivo: rusticano, policultivo tradicional y policultivo comercial, en diferentes estados de desarrollo formando cinco hábitats estructuralmente distintos, distribuidos de forma irregular y conformando una matriz heterogénea (figura 2).

Figura 2. Distribución de los hábitats estructurales en la hacienda 'El Roble' en la Mesa de los Santos (Santander), Colombia, cada tono de color representa un tipo de hábitat, el área rayada corresponde a lotes donde no hay cultivos de café

En la región se presentan dos estaciones lluviosas al año (abril–mayo y septiembre–octubre). El muestreo se realizó entre septiembre y noviembre del 2003 cubriendo así la temporada de lluvias y la transición a la temporada seca del segundo semestre del año.

Debido a la heterogeneidad en cuanto a formas, tamaños y tipos de cultivo de los lotes de la hacienda (figura 2) se realizó un muestreo por conglomerados (Martínez, 2002). Se dividió la hacienda en cinco zonas de muestreo (conglomerados) de 64 ha, cada uno de las cuáles incluía diferentes tipos de hábitats en su interior.

En cada conglomerado se ubicó un transecto lineal de 240 m de longitud, cuyo centro coincidía con el del conglomerado y su dirección fue determinada al azar. Se establecieron cinco puntos de muestreo por transecto con una separación aproximada de 60 m. En cada uno de ellos se colocaron dos redes de niebla (2,6 x 6 m con ojo de 2 cm2) a dos diferentes alturas (0–4 m y > 4 m), con el fin de aumentar el éxito de captura de los murciélagos (Kunz y Kurta, 1988).

Se hizo un muestreo de manera consecutiva en los cinco conglomerados alternándolos cada cuatro noches. El orden de muestreo se estableció aleatoriamente al inicio del mes de septiembre y se mantuvo igual durante los siguientes meses de muestreo. Las redes permanecieron abiertas toda la noche (18:00–06:00) y se revisaron cada media hora. Teniendo en cuenta que la probabilidad de captura se puede ver afectada por la intensidad lumínica, ya que podría incrementar la probabilidad de detectar las redes (Hecker y Brigham, 1999; Kunz y Kurta, 1988; Negraeff y Brigham, 1995), los muestreos se programaron para ser realizados evitando la fase de luna llena.

Los individuos capturados fueron identificados hasta nivel de especie, para lo cual se elaboró una clave de campo a partir de las claves de Emmons y Feer (1996), Fernández et al. (1988), Medellín et al. (1997), Muñoz (2001) y, Timm y LaVal (1998). Se colectó un macho y una hembra de cada especie para hacer una colección de referencia la cual fue depositada en la colección de mamíferos del Museo Javeriano de Historia Natural (PUJ–MUJ). La corroboración de la identidad taxonómica de los ejemplares colectados y de los criterios de identificación en campo se hizo con la ayuda del Dr. Michael Alberico (q.e.p.d.). Los individuos capturados se colocaron en bolsas de tela por aproximadamente una hora para obtener muestras de materia fecal; las cuáles fueron preservadas en alcohol al 70% para su posterior análisis. Los individuos que no eran colectados fueron marcados con un anillo metálico numerado en el antebrazo y posteriormente liberados.

Se realizó una caracterización estructural de la vegetación en cada uno de los cinco tipos de hábitats de la hacienda, mediante un levantamiento de 0,1 ha (50 x 20 m) siguiendo la metodología de muestreo de plantas leñosas propuesta por Gentry (1982). Se registró la especie, altura total (AA), diámetro mayor de copa (DM), diámetro menor de copa (Dm), DAP y cobertura del estrato arbóreo (C). Para el estrato arbustivo se registró sólo la especie y la altura de cada individuo (Aa). Para obtener un estimativo relativo del tamaño de los árboles se utilizó la ecuación:

TA = [(DM x Dm)/DAP] x AA

CE = (TA x C x Aa)/100

Entre más alto es el valor del índice mayor es la complejidad bien sea por el incremento del tamaño de los árboles, la cobertura de la vegetación o la altura del estrato arbustivo.

Análisis de información. Como indicador de la abundancia relativa de las especies se cálculo del éxito de captura (Pérez–Torres 2004) en cada conglomerado usando la fórmula:

E = (N/m x h) x 100.

Donde: N = número de individuos capturados; m = metros cuadrados (m²) de red; h = número de horas de muestreo.

La composición fue cuantificada mediante el índice de riqueza específica alfa (á) de Fisher (Moreno, 2000). Se generaron funciones de acumulación de especies considerando las semanas como unidades de respuesta. Para eliminar la influencia del orden en el que se adicionaron las semanas, la muestra fue aleatorizada 1.000 veces utilizando el programa EstimateS Software (Colwell, 2000). Con el objeto de calcular el número esperado de especies, estas curvas se ajustaron a los modelos de dependencia lineal y ecuación de Clench a través del procedimiento de regresión no lineal del programa Statistica (Statsoft, 2000) utilizando las ecuaciones:

E(s) = (a/b) • (1 – e ^–bx) Modelo de Dependencia Lineal (Dep. lineal)

E(s) = (ax)/(1+bx) Ecuación de Clench

Donde: a = constante que representa la tasa de incremento de la lista al inicio de la colección; b = constante que representa la pendiente de la curva; x = número acumulado de muestras; E(s) = número de especies esperadas en x muestras.

Se describió la estructura del ensamblaje considerando la dominancia y la equidad, para lo cual se utilizó el índice de Simpson y el índice de Shannon respectivamente (Magurran, 2003). Con el propósito de conocer si los murciélagos capturados en toda el área de muestreo pertenecían al mismo ensamblaje, se comparó el éxito de captura de los cinco conglomerados mediante un análisis de varianza para medidas repetidas (Roldán, 1995). Se comprobó la normalidad de los datos aplicando la prueba de Shapiro–Wilks y la homogeneidad de varianzas mediante la prueba de Hartley (Martínez y Martínez, 1997). Para los análisis estadísticos se utilizó el programa Statistix versión 8.0 (Analytical Software, 2003). Se calculó la riqueza, la dominancia y la equidad para cada uno de los conglomerados y se compararon estableciendo los intervalos de confianza del 95% utilizando el programa PAST versión 1.21 (Hammer et al., 2004).

La estructura trófica se describió a partir del análisis de las muestras fecales siguiendo a Rivas–Pava et al. (1996). Se registró la presencia de semillas, insectos, material vegetal y material indeterminado en cada muestra. Se calculó la frecuencia relativa de cada uno de estos componentes alimenticios en la muestra total de cada especie y se determinó su contribución a cada categoría trófica calculando los valores tróficos (VT) con la fórmula (Soriano 1983, Willig 1986, Rivas–Pava et al. 1996):

VT = X_i/N.

Donde: X_i = número total de muestras fecales de la especie i con determinado componente alimenticio; N = número total de muestras fecales analizadas de la especie i.

Para describir la estructura trófica del ensamblaje de murciélagos, se calculó el valor de importancia (VI) (Smith y Genoways, 1974):

VI = [(Σ VT_i )/S] x 100.

Donde: VT_i = valor trófico de la especie i en cada categoría; S = número de especies en la muestra.

Se estableció si la probabilidad de encontrar cada una de las categorías tróficas variaba según el tipo de hábitat, mediante los Odds ratios o radios de probabilidad (Montgomery y Runger, 1996) calculados de la siguiente forma:

Odd = p/1–p.

Donde Za_/2 es el punto crítico superior que corresponde al porcentaje a/2 de la distribución normal estándar (Montgomery y Runger, 1996)

Dada la ubicación aleatoria de los transectos, en los hábitats 1 y 4 no quedaron instaladas redes de niebla. Por esta razón las comparaciones solo incluyen los hábitats 2, 3 y 5.

RESULTADOS

Vegetación. El hábitat 1 presentó la menor complejidad estructural. Carecía de estrato arbóreo y el estrato arbustivo estaba exclusivamente representado por platas de café con un promedio de altura de 2,38 m.

El hábitat 2 presentó un estrato arbóreo cuya altura promedio fue de 27 m. Presentaban copas amplias superpuestas proporcionando una cobertura entre 81–86% al estrato arbustivo. El estrato arbustivo estaba conformado por plantas de café de más de 12 años de edad, con un promedio de altura de 2 m. Las ramas de las plantas de café se encontraban superpuestas dificultando el paso entre los surcos.

El hábitat 4 presentaba un estrato arbóreo cuya altura promedio era de 8,69 m y una sobreposición de las copas baja, proporcionando una cobertura al estrato arbustivo entre el 48–59%. Las plantas de café del estrato arbustivo tenían en promedio 1,4 m de altura, intercalada con plátano con altura promedio de 3,45 m y sembradas cada 6 m.

El hábitat 5 presentaba árboles que tenían en promedio 13,6 m de altura y proporcionando una cobertura entre el 58–70%. El estrato arbustivo presentaba plantas de café que tenían 1,65 m de altura en promedio, sembradas cada 1,5 m y plátano con altura promedio de 4,1 m sembrados cada 6 m.

El hábitat 3 presentó la mayor complejidad estructural (CE), seguido de los hábitats 2, 5 y 4; respectivamente. En la tabla 1 se presenta la información de la caracterización de la vegetación en cada uno de los cinco tipos de hábitats encontrados en la hacienda 'El Roble'.

Tabla 1. Promedios de las variables estructurales de los hábitats de la hacienda 'El Roble' en la Mesa de los Santos (Santander), Colombia (entre paréntesis aparecen los valores los máximos y mínimos; NA = no aplica, AA = altura del árbol; DM = diámetro mayor de la copa; Dm = diámetro menor de la copa; DAP = diámetro a la altura del pecho; C = cobertura; Aa = altura del arbusto; CE = complejidad estructural)

Ensamblaje de murciélagos. Dado que al comparar el éxito de captura, índice de riqueza específica alfa de Fisher, índice de Simpson e índice de Shannon entre los cinco conglomerados no se encontraron diferencias significativas; los individuos capturados fueron considerados como elementos del mismo ensamblaje de murciélagos en el área de estudio. Por esta razón los análisis posteriores se hicieron considerando la hacienda 'El Roble' como una única unidad de muestreo.

El éxito de captura de la hacienda 'El Roble' presentó valores muy variables (figura 3). En el mes de septiembre correspondiente a la temporada de lluvias alcanzó su máximo valor. En octubre, mes en el que finalizó la temporada de lluvias, descendió hasta su valor más bajo y en noviembre (correspondiente a la transición hacia la temporada seca) presentó un valor intermedio entre los dos anteriores. Este patrón es similar al encontrado en algunos ecosistemas neotropicales y se debe a que en la temporada de lluvias hay una mayor disponibilidad de frutos y algunos grupos de insectos que en la temporada seca. Esto se refleja en una reducción de la abundancia y la diversidad de murciélagos al final de la temporada de lluvias y en menor medida durante la transición a la temporada seca (Bonaccorso, 1979; Heithaus et al., 1975).

Figura 3. Éxito de captura de murciélagos en la hacienda 'El Roble' en la Mesa de los Santos (Santander), Colombia en el periodo de septiembre a noviembre de 2003 (ind = individuos; h = hora)

Se capturaron 147 murciélagos pertenecientes a once especies, diez de ellas de la familia Phyllostomidae y una de la familia Vespertilionidae (tabla 2) después de 501 horas de muestreo y un éxito total de captura de 1,81 individuos–noche/hora–m². Las capturas, horas, noches de muestreo, esfuerzo de muestreo y éxito de captura por conglomerado se muestran en la tabla 3.

Tabla 2. Número de individuos capturados por especie en la hacienda 'El Roble' en la Mesa de los Santos (Santander), Colombia

La especie dominante fue Sturnira lilium, seguida por Carollia brevicauda y Artibeus lituratus (tabla 2). Las especies menos abundantes (menos del 5% de la muestra) fueron Glossophaga soricina, Sturnira ludovici, Carollia perspicillata y Glossophaga longirostris y aquellas con abundancias especialmente bajas o inferiores al 1% fueron Anoura geoffroyi y Eptesicus fuscus.

La curva de acumulación de especies (figura 4) se ajustó muy bien al modelo de dependencia lineal (R² = 0,98) y al modelo de la ecuación de Clench (R² = 0,98). Según las predicciones del modelo de dependencia lineal, en el muestreo se logró la captura del 100% de las especies esperadas (11 spp.) y según las predicciones de la ecuación de Clench, se logró la captura del 85% de las especies esperadas (14 spp.).

Figura 4. Ajuste de la curva de acumulación de especies (especies observadas) de murciélagos a los modelos de dependencia lineal (Dep. lineal) y ecuación de Clench (especies esperadas), las barras verticales representan intervalos de confianza del 95% de los datos observados en la hacienda 'El Roble' en la Mesa de los Santos (Santander), Colombia

La distribución de abundancias se ajustó al modelo Log–normal (P > 0,05). El valor de riqueza fue a = 2,115 < 2,752 < 2,753, la dominancia fue D = 0,20 < 0,24 < 0,30 y la equidad fue H' = 1,57 < 1,78 < 1,89.

Debido a la baja abundancia dentro de la muestra, los nectarívoros/polinívoros no fueron considerados. La estructura trófica se caracterizó por la dominancia de los frugívoros sedentarios (42%) seguidos por los insectívoros de follaje (27%), los frugívoros nómadas (20%) y los insectívoros aéreos (11%), respectivamente.

Figura 5. Odds ratio por hábitat: A. Hábitat 2; B. Hábitat 3; C. Hábitat 5 [FS = frugívoro sedentario; FN = frugívoro nómada; IN = insectívoro; las líneas verticales representan intervalos de confianza del 95%; el eje Y representa el valor de probabilidad de ocurrencia (por debajo del punto de corte en 1) o de no ocurrencia (por encima del punto de corte en 1) de una categoría trófica en un hábitat determinado, si el valor es igual a uno, significa que la probabilidad de encontrar o no encontrarlo es la misma; la altura de cada barra se debe interpretar como el número de veces que es probable o no encontrar un individuo en un hábitat (donde una unidad equivale al 100%)]

DISCUSIÓN

El ajuste de la curva de acumulación de especies a los modelos de dependencia lineal y ecuación de Clench (R² = 0,98), permite considerar las muestras obtenidas como una representación plausible del ensamblaje de murciélagos presente en el cafetal con sombrío de la hacienda 'El Roble' bajo las condiciones temporales y espaciales en las que se desarrolló este trabajo.

La riqueza específica medida a través del índice alfa de Fisher (a = 2,75) fue menor a la encontrada en la mayoría de los estudios realizados anteriormente en diferentes ecosistemas colombianos de menor altitud (anexo 1). Resultado consistente con la existencia de un patrón de reducción de la riqueza de especies de murciélagos conforme se asciende sobre el nivel del mar planteado por Tamsitt y Valdivieso (1963) y Muñoz (1990), acompañado con el hecho que la mayoría de estos estudios (Medellín et al., 2000; Muñoz, 1986, 1990; Rojas et al., 2004; Sánchez–Palomino et al., 1993) se realizaron incluyendo las dos temporadas climáticas del año y en algunos casos como en el estudio de Fenton et al. (2001) se utilizaron técnicas de captura y registro de la presencia de especies de murciélagos diferentes a las redes de niebla.

La equidad del ensamblaje de murciélagos de la hacienda 'El Roble' (H' = 1,78) fue mayor a la encontrada en ecosistemas agrícolas tecnificados y áreas abiertas, siendo a su vez, un valor similar al encontrado por varios autores en ecosistemas naturales o modificados que a pesar de presentar diferentes grados de intervención se caracterizaron por conservar alta complejidad estructural en su interior (tabla 4).

Tabla 4. Valores del índice de Shannon en estudios realizados por otros autores [entre paréntesis se muestran los intervalos de confianza del 95% del presente estudio en la hacienda 'El Roble' en la Mesa de los Santos (Santander), Colombia]

La distribución log–normal y el valor encontrado para el índice de Simpson (D = 0.241) son el reflejo de un ensamblaje con una dominancia no muy marcada. Hay una especie dominante (9%), varias abundantes (36%) y una gran proporción de especies poco abundantes (54%), patrón similar al observado por otros autores en ensamblajes de murciélagos estudiados con métodos similares (Estrada y Coates–Estrada, 2002; Fleming et al., 1972; LaVal y Fitch, 1977; Pérez–Torres, 2001; Soriano, 1983).

Las especies dominantes en la muestra: Sturnira lilium, Carollia brevicauda y Artibeus lituratus coinciden con las encontradas en otros estudios realizados en ecosistemas de bosque primario, secundario o cafetales con sombrío con bajo grado de intervención antrópica y altamente conservados (Brosset et al., 1996; Medellín et al., 2000; Numa et al., 2005). Esto, acompañado por la presencia de Phyllostomus discolor considerada una especie indicadora del buen estado de conservación de los ecosistemas (Fenton et al., 1992; Galindo–González, 2004; Medellín et al., 2000) permite pensar en el cafetal con sombrío de la hacienda 'El Roble' como un ecosistema que se encuentra en condiciones de conservación comparables con las de ecosistemas de bosque natural.

La alta proporción de especies con abundancias bajas dentro del muestreo: Glossophaga soricina (4,1%), Sturnira ludovici (3,4%), Carollia perspicillata (2%) y Glossophaga longirostris (2%), Anoura geoffroyi (0,7%)y Eptesicus fuscus (0,7%) puede deberse a una combinación entre su baja abundancia en la zona de estudio, falta de esfuerzo de muestreo y a la utilización de redes de niebla como única técnica de captura ya que muchas de ellas han sido señaladas como especies comunes y abundantes en otras localidades cercanas. En el caso de Carollia perspicillata, la hacienda el Roble se encuentra cercana al límite superior de su distribución altitudinal, lo que puede explicar su baja ocurrencia.

La dominancia de especies frugívoras sobre insectívoras en el muestreo, se encuentra acorde con los patrones observados en diferentes localidades neotropicales (Bolaños, 2000; Rivas–Pava et al., 1996; Schultze et al., 2000; Soriano, 1983, 2000). Esto se explica por la constante oferta alimenticia proporcionada por las plantas de los ecosistemas tropicales (Rivas–Pava et al., 1996; Soriano, 1983), en este caso particular, hay una alta variedad de árboles de sombrío que ofrecen frutos, néctar y polen a los murciélagos frugívoros promoviendo su dominancia en este ecosistema. Es posible que la baja proporción de especies insectívoras dentro de la muestra se deba a la técnica de muestreo utilizada. Las redes de niebla permiten capturar especies que vuelan por debajo del dosel de los árboles y en el caso de los murciélagos insectívoros, la mayoría de las especies vuelan sobre el estrato arbóreo o a alturas superiores a las que se colocaron las redes de niebla en este trabajo (Bernard, 2001; Fleming et al., 1972; Kalko et al., 1996; Sánchez–Palomino et al., 1993).

Dentro del grupo de los frugívoros, la dominancia de los sedentarios frente a los nómadas, puede deberse a que los frugívoros sedentarios se alimentan de árboles con frutos pequeños y de producción continua durante todo el año, siendo característicos de los bosques secundarios o ecosistemas con algún grado de intervención (Galindo–González, 1998; Schultze et al., 2000). En el caso de la hacienda 'El Roble' estos árboles son muy abundantes ya que constituyen el sombrío plantado en los lotes de policultivo comercial y policultivo tradicional. Las especies Piper bogotense (Piperaceae), Erytrina eludis (Fabaceae) y Cecropia sp. (Cecropiaceae), son las principales especies cultivadas en estos lotes. Por otro lado, los frugívoros nómadas se alimentan de frutos de producción masiva y corta disponibilidad temporal, producidos por árboles de mayor tamaño y característicos de bosques primarios (Rivas–Pava et al., 1996; Schultze et al., 2000; Soriano, 2000) los cuáles se encuentran en menor cantidad dentro del área de estudio y están distribuidos principalmente en los lotes de cultivo rusticano, siendo Psidium guajava (Myrtaceae), Cordia alliadora (Boraginaceae) y Solanum sp. (Solanaceae) las especies más comunes dentro de estos lotes.

Los frugívoros sedentarios presentaron mayor probabilidad de ser encontrados en un hábitat con alta complejidad estructural. Lo cual obedece a su tipo de alimentación, caracterizado por presentar itinerarios más o menos fijos de búsqueda

de frutos (Rivas–Pava et al., 1996), junto con la conservación de sitios de percha permanentes y cercanos a la fuente de alimento que les puede evitar la necesidad de desplazamiento por áreas de menor complejidad estructural y mayor riesgo de depredación.

En el caso de los insectívoros, por tratarse en su mayoría de especies generalistas que consumen además de insectos, frutos, néctar y material vegetal con excepción de Eptesicus fuscus que es considerada una especie enteramente insectívora (Kurta y Baker, 1990; Muñoz, 2001) no fue posible plantear una explicación con respecto a su distribución diferencial en los hábitats 2, 3 y 5 de la hacienda 'El Roble'. En este caso es necesario hacer un análisis detallado de su dieta para encontrar posibles relaciones con la oferta alimenticia en cada hábitat.

Al analizar el número de individuos totales capturados por hora (figura 6) se observó la existencia de 3 picos de captura bien definidos a lo largo de la noche, el mayor de ellos entre las 22:00–02:00 horas con un total de 70 capturas, seguido por otros dos picos mucho menores, el primero entre las 18:30–20:30 horas con un total de 33 capturas y el segundo entre las 04:00–05:30 horas con 29 capturas en total. Este patrón de captura sugiere que los murciélagos presentes en el cafetal con sombrío de la hacienda 'El Roble' forrajean en su interior y por eso presentan la mayor tasa de captura entre las 22:00–02:00 horas, consideradas por otros autores como de alta actividad de forrajeo en especial para especies frugívoras (Charles–Dominique, 1991; Galindo–González, 1998; Nowak, 1994).

Figura 6. Total de individuos capturados por hora en el cafetal con sombrío de la hacienda 'El Roble' en la Mesa de los Santos (Santander), Colombia entre septiembre y noviembre del 2003.

En conclusión el patrón de dominancia de especies frugívoras encontrado en este trabajo coincide con el de otros estudios realizados en ecosistemas de bosque primario y secundario con bajo grado de intervención antrópica y altamente conservados.

La diversidad del ensamblaje de murciélagos presente en el cafetal con sombrío de la hacienda 'El Roble', descrita en términos de dominancia y equidad, adquirió valores similares a los encontrados por otros autores en hábitats con complejidad estructural alta y bajos niveles de intervención antrópica. Lo anterior resalta la contribución potencial que los cafetales con sombrío ofrecen para mantener la diversidad a nivel regional cuando los hábitats naturales han sido alterados o han desaparecido.

El patrón de captura durante la noche sugiere que el cafetal con sombrío de la hacienda 'El Roble' es un agro–ecosistema de alta importancia para las especies de murciélagos que allí encuentran refugio y alimento. Adquiere mayor importancia si se tiene en cuenta que esta rodeado por un paisaje altamente intervenido y degradado donde la cobertura arbórea ha sido prácticamente eliminada constituyendo uno de los pocos lugares donde especies sensibles a la degradación de su hábitat pueden sobrevivir.

AGRADECIMIENTOS

La empresa Café Mesa de Los Santos apoyó económica y logísticamente la fase de campo de este proyecto. El Laboratorio de Ecología Funcional de la Pontificia Universidad Javeriana facilitó los equipos y materiales. Germán Jiménez colaboró en la revisión de los documentos del proyecto. Marco Vinicio Martínez colaboró en la fase de campo. Camilo Peraza fue quién hizo los contactos para acceder a la hacienda. Este trabajo hizo parte del proyecto 'Diversidad de aves y murciélagos en cafetales con sombrío en la hacienda el Roble (Mesa de los Santos, Santander), (ID:000573)' financiado por la Pontificia Universidad Javeriana.

REFERENCIAS

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Recibido: febrero 2007
Aceptado: noviembre 2007