Beta Diversity in Neotropical Mountain Forests
WILSON LÓPEZ GONZÁLEZ
ÁLVARO J. DUQUE M.
Investigador independiente. Carrera 10 No 65-11 apto 402, Bogotá D.C., Colombia. ewlopez@unal.edu.co
Departamento de Ciencias Forestales, Facultad de Ciencias Agropecuarias, Universidad Nacional de Colombia, sede Medellín, Colombia. ajduque@unal.edu.co
Se evaluó la tasa de recambio florístico en bosques de alta montaña (por encima de los 1500 m.s.n.m.) al nivel taxonómico de géneros en dos áreas geográficas y su relación con factores espaciales, climáticos y históricos. Las áreas definidas fueron: 1) Colombia, la cual se define para los sitios en este país localizados alrededor del Ecuador geográfico; y 2) Neotrópico: sitios externos a Colombia más distantes del Ecuador geográfico. Las preguntas a responder fueron: ¿Qué tan comparables son las tasas de recambio florístico de géneros en las diferentes áreas geográficas? y ¿Qué tan similares son los factores que controlan la distribución de géneros? La diversidad beta fue diferente según el área geográfica. La variación climática, representada por la precipitación, fue más relevante a escala del neotrópico, mientras que la variación altitudinal lo fue a escala de Colombia. Los patrones de distribución al nivel de género, fueron poco congruentes con los reportados a nivel de especies en bosques montanos del neotrópico, especialmente cuando se consideraron datos cercanos alrededor del Ecuador geográfico en Colombia.
Palabras clave. Bosques montanos, Andes, Neotrópico, composición florística, diversidad beta.
ABSTRACT
We assessed the rates of genera turnover in two geographic areas in montane forests (over 1500 m.a.s.l), and their relationship with climatic, historical and spatial factors. The chosen areas were: 1) Colombia, which contained all places located within this country, around the geographical Equator; and 2) Neotropics: all areas other than Colombia, further from the geographical Equator. The research questions were: How similar are the genera turnover rates between Colombia and the Neotropics? 2) Which factors are controlling the patterns of distribution of genera? Beta diversity varied between Colombia and the Neotropics. Beta diversity increased with the distance from the geographical Equator. Rainfall was the most important factor in the Neotropics while altitude was the most important in Colombia. The distribution patterns of genera did not follow those reported at the species level in in neotropical mountain forests, especially for those sites near to the geographical Equator.
Key words. Beta-diversity, Mountain Forests, Andes, Neotropics, Colombia, Floristic Turnover.
Recibido: 16/07/2009
Aceptado: 15/04/2010
INTRODUCCIÓN
Los bosques montanos han sido reconocidos por su alto nivel de endemismo y por su alto potencial de especiación, debido al aislamiento geográfico producto de la incidencia de barreras físicas asociadas con la variación topográfica (van der Hammen 1996, Latimer et al. 2005). No obstante, existen claras limitaciones técnicas para develar de forma consistente los patrones de distribución y tasas de recambio florístico a nivel de especies, cuando se realizan estudios que emplean información secundaria o proveniente de diferentes grupos de trabajo. En primer lugar, no se sabe simplemente que se está comparando cuando se usan nombres y no ejemplares botánicos para definir la similitud florística entre dos áreas; es muy bien sabido que entre herbarios existen discrepancias en el nivel de curaduría de grupos, lo cual anudado a los posibles sesgos y experticia de la(s) persona(s) a cargo de la identificación, hacen extremadamente subjetiva la definición de especie dentro de este tipo de estudios. En segundo lugar, la necesidad de eliminar todos aquellos individuos que no obtuvieron una clasificación botánica completa (morfoespecies), promueve que especies con posibles rangos de distribución más restringidos sean excluidas de los análisis (Ruokolainen et al. 2002). Tercero, las diferencias en el esfuerzo de muestreo (Chao et al. 2000, 2005 y 2006), el tipo de organismos incluidos (Duque 2004, Duque et al. en preparación) y las dimensiones mínimas de los individuos medidos (López & Duque 2010), dificultan las comparaciones y los análisis. Cuarto, la ausencia de información cuantitativa también influencia el tipo de índice o métrica que puede ser utilizado para evaluar el grado de recambio florístico (Koleff et al. 2003). Todas estas limitaciones, cuestionan incluso algunas de las conclusiones hasta ahora obtenidas en estudios previos que tratan sobre diversidad beta y patrones biogeográficos en ecosistemas tropicales (Luna-Vega et al. 2001, Condit et al. 2002, Duque et al. 2009).
]]> Comparaciones de los patrones de diversidad con base en niveles taxonómicos superiores como género y familia en bosques tropicales de tierras bajas, han mostrado concordancia con los patrones de diversidad alfa (Francis & Currie 2003) y beta (Terborgh & Andersen 1998, Higgins & Ruokolainen 2004, Ter Steege et al. 2006) reportados a nivel de especies. En ecosistemas de montaña en cambio, el debate parece centrarse más bien en la pregunta de que tanto los patrones de distribución responden a cambios continuos o abruptos en relación con la elevación (Hemp 2005). El uso de categorías taxonómicas superiores permite reducir altamente la incertidumbre taxonómica, presentando menos sesgos debidos a las causas mencionadas anteriormente, aunque afectando sin embargo la resolución y los alcances del estudio. Aún así, una menor incertidumbre taxonómica actúa positivamente como un ponderador adecuado cuando lo que se pretende es evaluar la importancia relativa de la historia climática y los factores ambientales que determinan la composición de la flora local de regiones tan distantes, que poseen un muy bajo o nulo traslape florístico a nivel de especies (Kappelle et al. 1992, Boyle 1996, Ter Steege et al. 2006).La diversidad beta en ecosistemas naturales ha sido asociada con la variación climática (Condit et al. 2005, Engelbrecht et al. 2007), topográfica o edáfica (Tuomisto et al. 1995, 2003) y la limitación en dispersión (Hubbell 2001). Aún así, no existe consenso acerca de cuál de ellos es el proceso de regulación más importante, ni tampoco de la escala espacial a la cual cada uno se hace más relevante (Duivenvoorden et al. 2002, Soininen et al. 2007, Duque et al. 2009). Bajo el modelo de deriva ecológica (Hubbell 2001), se asume que la limitación en dispersión y procesos estocásticos de especiación y extinción determinan patrones de distribución de especies en parches que se yuxtaponen continuamente en el espacio geográfico. Sin embargo, en condiciones de alta variabilidad climática y topográfica, el efecto de la limitación en dispersión es bastante difícil de evaluar (Bush et al. 2004, Davidar et al. 2007). A su vez, factores climáticos como la estacionalidad y el promedio anual de la precipitación han sido identificados como determinantes de la diversidad y la distribución de especies y géneros de plantas en los trópicos (Gentry 1988; Clinebell et al. 1995; Leigh et al. 2004, Ter Steege et al. 2006). De igual manera, se ha propuesto que existe una relación directa entre la variabilidad edáfica y topográfica y la composición florística (Gentry 1988, Tuomisto et al. 1995). En este sentido, lo que se esperaría es que, dentro de una misma región biogeográfica, zonas ambientalmente similares sean también mucho más parecidas en términos de su composición de especies sin importar la distancia entre sí. Lo que la evidencia actual parece demostrar, es que es mucho más determinante la variación climática que la topográfica cuando se consideran escalas geográficas grandes (Clinebell et al. 1995, Condit et al. 2005, Davidar et al. 2007).
El presente estudio busca analizar los patrones de diversidad beta a nivel de géneros en bosques montanos (por encima de los 1.500 msnm), a dos escalas geográficas: 1) sólo sitios ubicados en Colombia; 2) sitios ubicados en un área geográfica mayor desde los Andes del norte (norte del Perú) hasta Centro América (sur de México) sin incluir los sitios en Colombia. El objetivo central es modelar las tasas de recambio florístico de géneros en las dos áreas geográficas antes descritas, y cuantificar su posible relación con factores espaciales, ambientales y biogeográficos. Con respecto al primer factor, se asume que procesos biológicos espacialmente estructurados como la limitación en dispersión pueden ser modelados por medio de las distancias geográficas (véase Tuomisto et al. 2003). En segundo lugar, los factores ambientales en este caso considerados fueron la precipitación y la altitud, siendo el segundo un factor indirecto relacionado principalmente con la temperatura (Davidar et al. 2007). Por último, el componente biogeográfico, aquel donde convergen procesos históricos comunes dentro de regiones geográficas, que se asume ha tenido un efecto directo sobre los procesos de especiación y por tanto en su composición, fueron considerados según Morrone (2001). Se espera por tanto contribuir al conocimiento de la ecología de los bosques montanos con el fin de promover su manejo y conservación.
ÁREA DE ESTUDIO
Se empleó información florística de 19 sitios de bosques de montaña, considerados todos a partir de 1500 msnm y hasta la línea del límite arbóreo. Los sitios incluidos fueron: cuatro sitios en los bosques húmedos del norte del Perú (P1, P2, P3, P4), tres sitios en la cordillera de Mérida en Venezuela (V1, V2, V4), ocho sitios en la cordillera de los Andes en Colombia (C1 a C8), uno en Ecuador (E) y uno en México (M) y dos en Costa Rica (CR1, CR2). Estos sitios comprenden un gradiente latitudinal entre los 7º24' S (norte del Perú) y 17º31'N (Sierra Juárez, México) (Figura 1, Tabla 1).
Debido a las diferencias de objetivos entre los estudios considerados, la información florística fue depurada para incluir de los listados los géneros con por lo menos una especie de hábito arbóreo o arbustivo, así como las palmas y helechos arborescentes, excluyendo los demás hábitos de crecimiento.
MÉTODOS
Para estudiar la tasa de recambio florístico de géneros se ajustó un modelo de regresión que relaciona la similitud florística (S) con la distancia geográfica (d) logarítmicamente transformada (S= a + b*LN(d)). Se utilizó el índice de Jaccard como medida de similitud entre todos los pares de sitios. Con este modelo, se cuantificó la dependencia espacial en las tasas de recambio florístico en un gradiente latitudinal en dos áreas geográficas: 1. Sólo considerando los inventarios florísticos dentro de Colombia (C1 a C8) los cuales comprenden un gradiente latitudinal desde los 1º09'N hasta 6º59'N y 2. A escala regional de bosques montanos en el neotrópico para los restantes sitios (México, Costa Rica, Venezuela, Ecuador y Perú) excluyendo los de Colombia. Aunque los dos conjuntos de datos hacen parte de la región neotropical, en adelante nos referiremos a ellos como Colombia y el neotrópico respectivamente, para denotar las diferencias en los rangos geográficos que abarca cada conjunto de datos en los análisis. El modelo espacial, cuando fue significante, fue adicionalmente probado mediante una Prueba de Mantel (Legendre & Legendre 1998).
El efecto sobre la composición florística de factores externos diferentes del espacio geográfico, tales como la precipitación, la posición altitudinal y la posición biogeográfica, fue evaluado de forma independiente mediante una Prueba de Mantel usando 999 permutaciones (Legendre & Legendre 1998). La provincia biogeográfica para cada sitio fue definida de acuerdo con Morrone (2001). El espacio geográfico, la precipitación, la posición altitudinal y la posición biogeográfica, fueron convertidos a matrices de distancia. La primera de ellas se convirtió a distancias en kilómetros, la precipitación y la altitud fueron transformadas mediante una simple distancia Euclidiana, mientras que para la posición biogeográfica las distancias fueron definidas por medio de variables dummy asumiendo un uno (1) cuando distintos sitios pertenecían a la misma provincia biogeográfica y cero (0) cuando pertenecían a diferentes provincias biogeográficas. Los análisis se realizaron con el programa R-Package (Casgrain & Legendre 2000).
Por último, se realizó un análisis de regresión complementario, cuya significancia se evaluó con base en permutaciones de matrices de distancias (Legendre et al. 1994). Para hacer esto se calculó una matriz de distancia de Jaccard mediante la transformación Dij=1-Sij, donde Dij es la distancia florística entre los sitios i y j y Sij es la similitud florística medida con el índice de Jaccard. La regresión múltiple fue computada para expresar una matriz dependiente de distancia florística como una función de matrices de distancia independientes relacionadas con la distancia geográfica, la altitud, la precipitación y la posición biogeográfica. La regresión se realizó usando 999 permutaciones, bajo la opción de eliminación hacia atrás (backward elimination), generando coeficientes de regresión parcial y probabilidades de las variables que fueron significativas en la explicación del modelo. La probabilidad asumida para retener las variables fue de 0.05. Estos análisis se ejecutaron utilizando el programa Permute! 3.4 (disponible en http://www.bio.umontreal.ca/casgrain/en/labo/permute/index.html). Adicionalmente, se realizó un análisis de partición de varianza (Borcard et al. 1992, Duivenvoorden et al. 2002, Legendre 2008) con las variables independientes que fueron significativas, seleccionadas en el paso anterior: para esto se utilizaron los valores de R2 ajustados por los grados de libertad totales y residuales (Legendre 2008), para determinar la contribución de cada una de las variables individuales y en forma combinada.
RESULTADOS
Similitud y distribución de géneros
Se registraron en total 427 géneros en los 19 sitios entre Perú y México. Sólo el 1% de los géneros tuvo una distribución en todos los sitios considerados, mientras el 35% de ellos presento una distribución restringida a un sólo sitio (Figura 2). Los géneros de más amplia distribución fueron Clusia, Ilex, Miconia, Piper (19 sitios),Weinmannia (18 sitios), Palicourea, Ocotea y Clethra (17 sitios). La similitud de géneros varió en un orden de magnitud entre 4.9% y 49.7% (media 25.5 ± 9.4).
Variación florística en relación con la distancia geográfica, la altitud, la precipitación y la posición biogeográfica
El porcentaje de explicación de la variación en la composición de géneros con al aumento de la distancia fue relativamente bajo, sólo fue significativo cuando se consideraron los sitios a nivel del neotrópico (R2ajustado 11.6%, p < 0.05), pero no cuando se concentró el análisis únicamente en Colombia (R2ajustado 0%, p > 0.05) (Figura 3).
Los resultados anteriores se confirman con los análisis de correlación de Mantel. Cuando se consideraron los sitios en Colombia, sólo la altitud mostró una correlación significativa con la variación florística de géneros (Tabla 2).
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Tabla 2. Porcentaje de similitud florística -índice de Jaccard- a nivel géneros entre 19 sitios de bosques montanos.
Al considerar el neotropico, el cual comprende un área geográfica mayor, la precipitación, la provincia biogeográfica y la distancia geográfica estuvieron correlacionadas significativamente con la variación de géneros (Tabla 3).
En el análisis de regresión de matrices con base en la eliminación de variables, cuando se consideraron los sitios del neotrópico, dejó como variables definitivas la precipitación y la altitud (Tabla 4).
En realidad otras variables también fueron importantes, pero dado que se presenta una alta correlación entre ellas (por ejemplo entre la distancia geográfica con la precipitación y la provincia biogeográfica) durante el proceso de eliminación algunas variables son excluidas del modelo. La correlación significativa entre la distancia y la precipitación confirma que la variación asociada con este factor climático es de hecho un factor importante definiendo los patrones de composición. Como era de esperarse, cuando se analizaron los sitios en Colombia, sólo la variable altitud fue significativa en el modelo (0.685, p = 0.001) (Tabla 4), lo cual significa que los sitios tienden a ser más similares florísticamente en cuanto a géneros por su ubicación altitudinal, independiente de las otras variables incluidas en los análisis.
A nivel de Colombia, gran proporción de la variación florística queda sin explicar por las variables consideradas (Figura 4), mientras que los factores ambientales relacionados con la altitud explican el 48.7% de la variación en la composición de géneros. Para el neotrópico, el cual comprende un área geográfica mayor, la precipitación (28.9%) y la altitud (1.1%) y el efecto combinado de éstas (1.4%) explicaron aproximadamente el 31% de la variación florística de géneros, mientras el 68.5% de la variación no es explicada por las variables aquí consideradas (Figura 4).
DISCUSIÓN
Tasa de cambio de géneros en el espacio geográfico
A nivel del neotrópico y por fuera de la franja alrededor del Ecuador geográfico, la tasa de disminución de la similitud florística de géneros a medida que incrementó la distancia fue decreciente. En contraste, a la escala de Colombia, localizada alrededor del Ecuador geográfico, la variación en la similitud florística de géneros fue independiente de la distancia. Sin embargo, y opuesto a lo que se esperaría para los ecosistemas de alta montaña donde la limitación en dispersión por presencia de barreras geográficas debería jugar un papel muy importante en la distribución de los taxones (Nekola & White 1999, Chown & Gaston 2000), la franja tropical de bosques de alta montaña alrededor del Ecuador geográfico parece comportarse de forma similar a su contraparte de tierras bajas y estar dominada (sensu Pitman et al. 1999) por muy pocos géneros de amplia distribución geográfica.
Importancia de factores históricos y climáticos a diferentes escalas geográficas
]]> A la escala del neotrópico por fuera de Colombia y alrededor de la franja tropical, la variación climática e histórica fueron factores importantes definiendo los patrones de cambio de la composición de los géneros. En el modelo, el elemento dominante fue la precipitación, corroborando lo expuesto por otros autores en cuanto a que en gradientes ambientales amplios la variación climática (Clinebell et al. 1995, Davidar et al. 2007) se vuelve más relevante que la variación topográfica o edáfica (Tuomisto et al. 2003). Lo anterior concuerda con lo expuesto por la teoría de los refugios (Haffer 1969, Hooghiemstra & Cleef 1995), donde se propone la cantidad de lluvia, y no la temperatura (Colinvaux et al. 2000), como el elemento más importante definiendo a gran escala (entre provincias biogeográficas) la distribución de familias y géneros en el neotrópico. Sin embargo, desde el punto de vista evolutivo, nuestros resultados a nivel de género no concuerdan con lo expuesto a nivel de especies donde se asume que la mayoría de taxones arbóreos de zonas templadas, los cuales tienen una mayor influencia en las regiones subtropicales que en las tropicales, han tenido menos tiempo para diversificarse (Ricklefs 2004). De esta manera, uno esperaría mayores rangos de distribución para los géneros por fuera de la banda tropical, contrario a lo reportado en este estudio.A la escala de Colombia, donde la altitud fue el factor preponderante determinando los patrones de distribución de géneros, se sustenta la hipótesis de la heterogeneidad climática propuesta por Boyle (1996). Esta hipótesis establece que las montañas tropicales deben poseer una mayor diversidad beta que su contraparte de tierras bajas, debido a que los cambios en elevación hacen que la estacionalidad de la temperatura (al contrario de la temperatura promedio) disminuya monotónicamente (Kattan & Franco 2004). Sin embargo, es la temperatura promedio, según los resultados de este estudio, el factor primordial dentro de las provincias geográficas la que parece mantener el relativo amplio rango de distribución de los géneros alrededor de la línea ecuatorial, lo cual concuerda a este nivel taxonómico con la hipótesis que considera a los trópicos como un museo que alberga en gran proporción clados ancestrales con orígenes comunes (Bush et al. 2004). Dado que es bien sabida la alta diversidad beta de los bosques de alta montaña a nivel de especies (véase por ejemplo López & Duque, 2010), similar al anterior, nuestros resultados a nivel de género no concuerdan con los obtenidos a nivel de especies. De esta manera, a nivel evolutivo, se confirma que en los bosques de alta montaña de los Andes tropicales las tasas de especiación deben haber sido bastante altas (Hugues & Eastwood 2006) para poder producir estos ecosistemas compuestos por un mosaico de muchos tipos de bosque, a nivel de especies.
Lecciones para la conservación y la adaptación al cambio climático
A lo largo del gradiente altitudinal, similar a como ocurre en las áreas templadas (Wiens & Donoghue 2004), los gradientes de distribución de muchos taxones corresponden con isoclinas climáticas, haciendo que algunas características específicas de las especies tales como la tolerancia al congelamiento se conviertan en una barrera para que desde las tierras bajas éstos puedan llegar a las altas montañas. De ser así, muchas de las familias y géneros de plantas con flores de tierra bajas en los bosques tropicales, deben carecer de representantes en los ecosistemas de alta montaña; por esta razón, los ecosistemas de alta montaña deberían estar dominados por clados más recientes. Esta hipótesis, la cual podría ser probada con base en filogenias y las nuevas técnicas moleculares, aparece como una importante área de investigación para entender mejor los mecanismos que mantienen la diversidad y la distribución de especies en los bosques de montaña.
Dentro de provincias biogeográficas, una línea de diferenciación sustentada en las adaptaciones ecofisiológicas requeridas para sobrevivir a medida que disminuye la temperatura (Mooney & Ehleringer 2003, Hemp 2005), obliga a los taxones a migrar verticalmente, lo cual tendría implicaciones directas ante la posibilidad de persistir de cara al calentamiento global. Sin embargo, la corta distancia geográfica entre elevaciones facilita la dispersión de propágulos dentro de los ecosistemas andinos, lo cual garantizaría que aquellos taxones con un amplio gradiente de distribución en altura se mantuvieran en equilibrio ante un eventual cambio climático (Bush et al. 2004). Por el contrario, para aquellos taxones con gradientes de distribución geográfica restringidos, la sequía o ausencia de lluvias se espera que tenga un mayor impacto (Hooghiestra & van der Hammen 2001), ya que en conjunto con el aumento de temperatura se podría desplazar el límite inferior de formación de nubes afectando sensiblemente la capacidad de sobrevivencia de muchas especies (Bush et al. 2007).
El presente estudio reporta una baja capacidad de explicación de los patrones de distribución de especies cuando se usan géneros en bosques montanos del neotrópico, especialmente cuando se consideran escalas espaciales relativamente pequeñas. Lo que este resultado propone, es que la estructura archipelágica de los ecosistemas de montaña, lo cual se espera se refleje en altas tasas de especiación (Hugues & Eastwood 2006), no permite interpretar de forma apropiada los patrones florísticos de las especies con base en una resolución taxonómica superior, lo cual difiere significativamente de lo reportado para tierras bajas (Terborgh & Andersen 1998, Higgins & Ruokolainen 2004). En los bosques andinos de alta montaña, se debe por tanto, tener una alta precaución a la hora de interpretar y extrapolar los estudios con base en familias o géneros de plantas leñosas, a la hora de definir dónde y cómo priorizar las estrategias de conservación.
AGRADECIMIENTOS
A CORANTIOQUIA y a la Dirección de Investigación de la Universidad Nacional de Colombia, Sede Medellín (DIME) por la financiación que hizo posible la realización de este estudio. El presente estudio ha recibido apoyo logístico de parte del Mountain Research Initiative (MRI) y hace parte de los productos asociados con la red de parcelas Cordillera Forest Dynamics Network (CORFOR -http//www.corfor.com-). Igualmente agradecemos a Juan Lázaro Toro quien contribuyó enormemente al desarrollo logístico. A Jorge Pérez, Álvaro Idárraga, Ricardo Callejas, Heriberto Higuita, Adriana Rivas, Dino Tuberquia y otros, quienes colaboraron con la determinación del material vegetal. A los estudiantes de pregrado de Ingeniería Forestal de la Universidad Nacional de Colombia, Sede Medellín que participaron en la toma de datos de campo. Al personal de los herbarios MEDEL de la Universidad Nacional de Colombia, Sede Medellín y HUA de la Universidad de Antioquia y a sus directores Jorge Pérez y Felipe Cardona respectivamente, por toda su colaboración. Por último queremos agradecer a los tres evaluadores anónimos quienes aportaron importantes elementos de discusión para la consolidación de este manuscrito.
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