RAFAEL MORENO-ARIAS

SIMÓN QUINTERO-CORZO

Fundación Natura, Bogotá-Colombia. rafamorearias@gmail.com. Autor para correspondencia.

Laboratorio de Biología Evolutiva de Vertebrados. Departamento de Ciencias Biológicas. Universidad de los Andes. Bogotá-Colombia. simonquinteroc@gmail.com

RESUMEN

Palabras clave. Reptiles, ensamble de especies, abundancia, curvas de acumulación de especies.

ABSTRACT

We describe the assemblages of reptiles from the dry valley of the Magdalena River in Huila department, and a comparison of assemblages between the predominant vegetation coverages and climatic seasons. We recorded 31 species belonging to 30 genera from seventeen families. Within lizards, Teiidae was the most diverse family with three species, and within snakes, Colubridae with nine species. The Order Testudines was represented by one species. Based on the species accumulation curves and the non-parametric Jackknife 2 and Bootstrap estimators, we obtained high representativity for the lizard survey (83% and 92%, respectively) and lower for snakes (75% and 82%, respectively). Reptile assemblages of each vegetation coverage did not differ significantly in structure and composition, and in general are characterized by few abundant and many rare species. Scrubland was the species-richest vegetation coverage, followed by riverine forests and cacao plantations. In general, the abundance of reptiles was higher during the wet season than during the dry season, nevertheless the way in which species respond to climatic seasons is given by their ecological, physiological and behavioral characteristics.

Key words. Tropical dry forest, species assemblages, abundance, species accumulation curves.

Recibido:  04/04/2014

Aceptado: 21/05/2015

INTRODUCCIÓN

El Bosque Seco Tropical es una de las formaciones más amenazadas en el mundo (Hoekstra et al. 2005) y representa el 22% de las áreas boscosas de Sudamérica (Murphy & Lugo 1986). En Colombia el bosque seco se encuentra en los departamentos del Valle del Cauca, Cauca, Tolima, Huila, Cundinamarca, Antioquia, Sucre, Bolívar, Cesar, Córdoba, Magdalena, Santander, Norte de Santander, Norte de Atlántico y sur de La Guajira (Espinal & Montenegro 1963, Hernández-Camacho & Sánchez-Páez 1992, Rodríguez et al. 2004). Actualmente la región seca del valle del río Magdalena (departamentos de Tolima, Cundinamarca y Huila) alberga la segunda mayor extensión de este ecosistema después de La Guajira (IAVH 1998). La fauna de reptiles de ecosistemas secos en Colombia ha sido estudiada principalmente en los departamentos de Cesar, Córdoba, La Guajira y Norte de Santander (Carvajal-Cogollo & Urbina-Cardona 2008, Rueda-Almonacid et al. 2008, Armesto et al. 2011, Galvis-Peñuela et al 2011, Medina-Rangel 2011) y se ha encontrado una riqueza de reptiles de 32 a 65 especies. En este trabajo se presenta una caracterización de la fauna de reptiles en varias localidades del departamento del Huila y una comparación faunística entre coberturas vegetales predominantes y épocas climáticas.

MATERIALES Y MÉTODOS

El trabajo de campo se realizó en el departamento del Huila en los municipios de Gigante, Garzón, El Agrado y Paicol. Se visitaron 14 sitios (Tabla 1) que abarcaron las diferentes coberturas vegetales predominantes más representativas del área de estudio (Fundación Natura 2010):

Arbustales dominados por Myrsine coriacea y Capparis frondosa (AR). Áreas en proceso de regeneración natural donde predomina el estrato arbustivo con una altura promedio de 3 m y emergentes de hasta 4 m. La cobertura del estrato arbustivo es de 60 a 90%, del estrato de arbolitos de 10% y del estrato herbáceo entre 5 y 30%. Las especies dominantes son Myrsine coriacea, Capparis frondosa, Myrcia sp, Euphorbia tithymaloides, Citharexylum karstenii, Guazuma ulmifolia, Trema micrantha, Acacia farnesiana y Zanthoxylum cf. rigidum.

Sistemas agroforestales de cacao (Theobroma cacao), Erytrina fusca y Anacardium excelsum nombrados de aquí en adelante como cultivos de cacao (CC). Son bosques de ribera transformados en sistemas agroforestales de cacao. Tienen un estrato arbóreo inferior con una altura promedio de 14 m y una cobertura relativa de 30% con dominancia de Erytrina fusca, Anacardium excelsum, Ochroma lagupus, Attalea butyracea, Cecropia sp., Gliricidia sepium y Cordia alliodora. El estrato arbustivo tiene una cobertura de 60% en el cual domina T. cacao y un estrato herbáceo con una cobertura del 5% con presencia de Tridax procumbes, Euphorbia hirta, Mucuna cf. mollis.

Bosque de ribera dominados por Anacardium excelsum, Ficus insipida y Erytrina fusca (BR). Con un dosel de 13 m de altura y árboles emergentes de 25 m. El estrato de arbolitos tiene una cobertura de 70% y las especies dominantes son Attalea butyracea, Randia armata, Triplaris cumingiana y Sapindus saponaria. El estrato arbustivo tiene una cobertura promedio de 10% y dominan Randia armata y Attalea butyracea. El estrato herbáceo tiene una cobertura del 5% con Triplaris cumingiana, Capparis frondosa y Macherium capote como especies dominantes.

La región hace parte de la formación Bosque Seco Tropical (950 y 1047 mm de precipitación anual) y corresponde a un régimen de distribución bimodal tetraestacional con bajas precipitaciones durante diciembre-febrero y junio-agosto y altas precipitaciones durante marzo-mayo y septiembre-noviembre (Pinzón 2014). La temperatura media anual es de 24ºC (Fundación Natura 2010).

Muestreo de reptiles

Se realizaron seis salidas para el trabajo de campo: la primera entre el 27 y 30 de octubre de 2010, la segunda entre el 6 y 12 de diciembre de 2010, la tercera del 25 de enero de 2011 al 1 de febrero de 2011, la cuarta entre el 20 y 27 de mayo de 2011, la quinta entre el 3 y 7 de agosto de 2011 y la sexta entre el 1 y 8 de octubre de 2011.

El trabajo de campo tuvo una duración de 33 días (16 horas-hombre por día) y un esfuerzo de muestreo de 528 horas-hombre y 2304 horas-trampa. El esfuerzo en época de lluvias fue de 19 días y de 14 días para la época seca. Por tipo de vegetación el esfuerzo se distribuyó de la siguiente forma: CC y AR nueve días para cada uno y 15 días para BR. Se implementaron dos métodos para la búsqueda de reptiles: 1) Encuentros visuales por búsqueda libre cronometrados (Crump & Scott 1994) que consistieron en caminatas de ocho horas diarias (8:00-12:00 y 18:00-22:00 horas) en cada uno de los sitios y 2) trampas de caída con cercos (Corn 1994), tres juegos cada uno con cuatro baldes de 25 litros conectados entre sí por cercos de cinco metros de largo y 0.5 m de alto. Dos juegos de trampas se instalaron en cultivos de cacao y el otro en un bosque de ribera, el esfuerzo total fue de 768 horas-trampa para cada juego. Todos los individuos fueron identificados en campo, si esto no fue posible se procedió a identificarlos posterior al muestreo diario para luego ser liberados. Para este último procedimiento se utilizaron las claves de identificación de Castro-Herrera & Ayala (inédito) y Peters et al. (1970ab).

Análisis de datos

Para comparar la riqueza específica de reptiles entre tipos de vegetación y épocas climáticas se construyeron curvas de acumulación de especies usando el método de rarefacción por muestras acumuladas (Gotelli & Colwell 2001) con el programa PAST 2.14 (Hammer et al. 2001).

La diversidad de los ensambles de reptiles entre tipos de vegetación y épocas climáticas se comparó gráficamente con curvas rango-abundancia (Feinsinger 2001) y se evaluó la distribución de la abundancia de las especies entre épocas climáticas y tipos de vegetación por medio de pruebas de Kolmogorov Smirnov efectuadas con el programa PAST 2.14 (Hammer et al. 2001).

Con el objeto de encontrar diferencias en la composición de reptiles entre tipos de vegetación y épocas climáticas se realizó un análisis de similitud no paramétrico ANOSIM con 9999 permutaciones y el índice de disimilitud de Bray-Curtis. Se detectaron las especies responsables de la semejanza entre épocas climáticas y tipos de vegetación por medio del método SIMPER. Ambos análisis fueron realizados con el programa PAST 2.14.

RESULTADOS

Riqueza-abundancia general

Se registraron 695 individuos que corresponden a 31 especies, distribuidas en 30 géneros y 17 familias de los órdenes Squamata (lagartijas y serpientes) y Testudines (Tabla 2 y Tabla 3). La familia de lagartijas con más especies fue Teiidae con tres. La especie de lagartija más abundante fue Cnemidophorus sp. (Teiidae) con 411 individuos. La familia de serpientes con mayor número de especies fue Colubridae con nueve especies, el género con mayor riqueza fue Dendrophidion (Colubridae) con dos y la especie más abundante fue Leptodeira septentrionalis (Colubridae) con cuatro individuos. Para el orden Testudines se registraron tres individuos de Kinosternon leucostomum (Tabla 2).

En lagartijas la representatividad en el muestreo fue alta, se registró entre el 83% y el 92% de las especies estimadas por los índices Jackknife 2 y Bootstrap, respectivamente. En serpientes, la representatividad fue menor y los índices Jackknife 2 y Bootstrap indicaron que se registró entre el 75% y el 82% de las especies, respectivamente. La curva de acumulación de especies de lagartijas se acercó a un comportamiento asintótico mientras que la de serpientes no (Fig. 1).

Riqueza-diversidad por tipo de vegetación

En el arbustal se registraron entre el 60% (Bootstrap) y el 81% (Chao 2) de las especies que se detectarían con el esfuerzo implementado, en cultivo de cacao se registraron entre el 73% (Bootstrap) y el 87% (Chao 2) de las especies y en el bosque de ribera la representatividad varió entre 88% (Bootstrap) y 91% (Chao 2) de las especies. Comparando la riqueza entre los tipos de vegetación bajo un mismo número de individuos se encontró que el arbustal fue el de mayor riqueza de reptiles seguido por el bosque de ribera y el cultivo de cacao. Solamente para éste último, la curva presentó un comportamiento asintótico (Fig. 1).

En el arbustal se registraron 21 especies, pertenecientes a 21 géneros y a 12 familias. La familia más rica fue Colubridae con seis especies, todos los géneros registrados en este tipo de vegetación estuvieron representados por una sola especie y la especie más abundante fue Cnemidophorus sp. con 100 individuos (Tabla 2).

En el cultivo de cacao se registraron 13 especies, pertenecientes a 13 géneros y a 10 familias. La familia más rica fue Teiidae con tres especies y la especie más abundante fue Cnemidophorus sp. con 74 individuos (Tabla 2).

En el bosque de ribera se registraron 21 especies, pertenecientes a 21 géneros y a 12 familias. La familia Colubridae fue la más diversa con cinco especies y C. lemniscatus fue la especie más abundante con 237 individuos.

El patrón de distribución de la abundancia de las especies de los ensambles de reptiles por tipo de vegetación no fue significativamente diferente (AR-CC: D= 0.30, p = 0.11; AR-BR: D=0.17, p=0.76: CC-BR: D=0.30, p= 0.11), en todos los tipos de vegetación los ensambles de reptiles presentaron pocas especies muy abundantes y muchas especies raras (Fig. 2). Igualmente no se encontraron diferencias significativas en la composición de los ensambles de reptiles por tipo de vegetación (AR-CC: R= -0.02, p = 0.57; AR-BR: R=-0.06, p=0.75: CC-BR: -0.03, p= 0.60). Las especies que más contribuyeron a la semejanza entre los ensambles fueron Cnemidophorus sp. (24.2%), Gonatodes albogularis (9.9%), Thecadactylus rapicauda (3.1%) y Anolis auratus (2.3%).

Riqueza-diversidad por época climática

La representatividad de reptiles en la época de lluvias estuvo entre el 82% (Bootstrap) y el 83% (Chao 2), mientras que en la época seca se registraron entre el 70% (Bootstrap) y el 82% (Chao 2) de las especies. Comparando la riqueza entre épocas climáticas bajo un mismo número de individuos se encontró el mismo número de especies y ambas curvas mostraron una tendencia asintótica (Fig. 1).

En general los reptiles en la época lluviosa representaron el 88% de las familias, 86% de los géneros y 84% de las especies del área de estudio y en la época seca se registró el 80% de las familias, 76% de los géneros y 74% de las especies (Tabla 4). En la época lluviosa se contaron 429 individuos y en la época seca 266. En las dos épocas la familia más rica fue Colubridae con seis especies y la especie más abundante fue Cnemidophorus sp. con 244 individuos en la época de lluvias y 167 en la época seca.

El patrón de distribución de la abundancia de las especies de los ensambles de reptiles por época climática no fue significativamente diferente (D= 0.20, p = 0.54), en ambas épocas los ensambles de reptiles presentaron pocas especies muy abundantes y numerosas especies raras (Fig. 2). Igualmente, no se encontraron diferencias significativas en la composición de los ensambles de reptiles por tipo de vegetación (R= 0.01, p = 0.31). Las especies que más contribuyeron a la semejanza entre los ensambles fueron Cnemidophorus sp. (25.7%), Gonatodes albogularis (9.9%), Thecadactylus rapicauda (3.0%) y Anolis auratus (2.3%).

DISCUSIÓN

En términos de representatividad nacional, la fauna de reptiles encontrada es muy baja y apenas representa el 5.3% de las 584 especies conocidas para Colombia (según Uetz & Hosek 2014). La fauna de reptiles registrada en esta región del Huila es comparable a la registrada en otros sitios con bosques secos o semihúmedos de Colombia: 32 especies en bosques subhúmedos de Córdoba (Carvajal-Cogollo & Urbina-Cardona 2008), 34 especies en bosques secos de Cúcuta - Norte de Santander (Armesto et al. 2011), 44 especies registradas en Los Besotes en el Cesar (Rueda-Almonacid et al. 2008) y 48 especies en bosques de los complejos cenagosos de Chimichagua en el Cesar (Medina-Rangel 2011). En cuanto a la representatividad de este estudio con relación a la fauna de reptiles conocidos para ecosistemas secos, la fauna registrada representa el 36%. La semejanza en composición con otras localidades, compartió 17 especies con Besotes, 16 con Chimichagua y Cúcuta mientras que con bosques subhúmedos de Córdoba solo compartieron 11 especies.

Las diferencias en el orden nacional resultan por el tamaño del área y la baja representatividad de los ecosistemas que abarcó el estudio, no obstante el área de estudio alberga una riqueza de reptiles de ecosistemas secos comparable a otros sitios estudiados en Colombia. Las diferencias en riqueza y composición encontrada con relación a los otros sitios son principalmente por la presencia de especies de otras regiones y por una mayor representatividad de hábitats. Para el caso de reptiles de Chimichagua, aunque el esfuerzo muestreal es comparable, en este sitio se muestrearon cinco hábitats diferentes y adicionalmente registraron especies como Caiman crocodilus, Crocodylus acutus, Helicops angulatus, Mesoclemmys dahli, Rhinoclemmys melanosterna y Trachemys callirostris con un hábito principalmente acuático lo que refleja la influencia de las ciénagas en la composición de reptiles (12.5% de las especies) de los bosques circundantes a ellas. Para el caso de los bosques de Córdoba, se implementó un esfuerzo de muestreo que representó la mitad del que se implementó aquí. Lo mencionado anteriormente indica que comparando nuestros resultados bajo un mismo esfuerzo de muestreo, la fauna de reptiles encontrada en Córdoba es mucho más diversa debido a la presencia de especies de bosques chocoanos y del valle medio del río Magdalena (Moreno-Arias et al. 2009) como lagartijas de los géneros Anolis y Corytophanes. En cuanto a sitios como Besotes y bosques secos de Norte de Santander la comparación es más difícil porque no existe un punto de referencia en cuanto al esfuerzo de muestreo, no obstante en términos de riqueza se podría argumentar que la fauna de reptiles de Huila es más parecida a la encontrada en Norte de Santander porque son comparables en términos de hábitats y porque ambos sitios poseen condiciones fisiográficas de valles interandinos. Es posible que la diferencia en cuanto a riqueza con Besotes, por lo menos en la región Tropical, se deba a que en este sitio se encontró, además de especies de las planicies del Caribe, una mayor diversidad de especies de hábitos minadores de los géneros Amphisbaena y de la familia Leptotyphlopidae.

Por tipo de vegetación tanto AR (Arbustales, matorrales) como BR (Bosques de Ribera) albergaron mayor riqueza comparado con CC (Cultivo de cacao), sin embargo todos los tipos de vegetación presentaron una estructura y composición parecidas. En términos generales la fauna de reptiles en el área de estudio se puede caracterizar como una comunidad dominada por pocas especies con muchos individuos (Cnemidophorus sp., G. albogularis, T. rapicauda y A. auratus) y muchas especies raras (serpientes de la familia Colubridae). Este patrón de estructura es el típico que se encuentra en ensambles de reptiles de sitios de ecosistemas secos o subhúmedos transformados por el hombre (Carvajal-Cogollo et al 2007, Carvajal-Cogollo & Urbina-Cardona 2008, Medina-Rangel 2011) y generalmente refleja la plasticidad térmica y de uso de hábitat de algunos reptiles (Pianka 1967, Inger et al. 1987), así como la estructura taxonómica típica de los ensambles de reptiles de tierras bajas (Doan & Arizábal-Arriaga 2002, Moreno-Arias et al. 2008). De tal forma que las especies dominantes son heliotérmicas y generalistas en el uso de hábitat, mientras que las especies raras normalmente hacen parte de grupos que por sus hábitos de depredadores de vertebrados son menos abundantes, así como más diversos en géneros monotípicos, como las serpientes de la familia Colubridae.

En general durante la época de lluvias se detectaron más especies y mayor número de individuos por cada taxón. El resultado es concordante con estudios que demuestran que existen cambios en la composición y abundancia de los ensambles de reptiles tropicales como respuesta a las variaciones climáticas (Huey et al. 2009, Sinervo et al. 2010). En general en la época de lluvias, aumenta la disponibilidad de recursos y presas (Brown et al. 2002) y como consecuencia aumenta la población de varias especies de reptiles (Gregory 1984, Villavicencio et al. 2002, Duellman 2005). Por el contrario, la disminución de la precipitación durante la época de sequía favorece el incremento en la temperatura e incide directamente en la actividad de varias especies de reptiles. Dado que muchas especies de reptiles tropicales son intolerantes a altas temperaturas (Huey et al. 2009, Sinervo et al. 2010), durante días muy cálidos permanecen mayor tiempo en refugios o sitios sombreados disminuyendo el tiempo de actividad y forrajeo (Huey et al. 2010), lo cual las hace menos conspicuas. Esto es cierto para especies de lagartijas que están asociadas a lugares boscosos o con cobertura vegetal en el área de estudio, tales como las especies de las familias Iguanidae, Gymnophtalmidae, Sphaerodactylidae, Phyllodactylidae y Scincidae. Aun cuando las especies tropicales asociadas al bosque responden contrayendo sus poblaciones durante las épocas secas (Huey et al. 2009), las especies de la familia Teiidae, que por su condición heliotérmica requieren de la incidencia directa de radiación solar para llevar a cabo sus procesos metabólicos, son más tolerantes a los incrementos en la temperatura por lo que son muy exitosas en lugares abiertos (Huey et al. 2009). Holcosus niceforoi es una especie asociada a los claros al interior de áreas boscosas (Castro & Ayala inéd.), por sus condiciones fisiológicas, tolera un aumento en la temperatura. Asimismo Anolis auratus es una especie que se encuentra principalmente en zonas abiertas y al borde de los bosques (Castro & Ayala inéd.) que durante la época seca puede migrar localmente a lugares con mayor sombra, lo cual coincide con nuestros resultados donde el mayor número de encuentros durante ésta época fue en el BR. Para el caso de Crotalus durissus la actividad reproductiva se da durante la época de sequía, momento en el cual los machos están activamente buscando hembras (Pérez-Santos & Moreno 1988), que aumenta la probabilidad de encuentro. Aun cuando la estructura del ensamble de reptiles no varió, según los índices, entre épocas climáticas, existen diferencias notorias en relación con la abundancia en las especies que están dadas por sus características ecológicas, fisiológicas y comportamentales.

AGRADECIMIENTOS

Este trabajo fue realizado dentro del proyecto Fauna del Proyecto Hidroeléctrico El Quimbo EMGESA ejecutado por la subdirección de investigación de Fundación Natura Colombia y coordinado por Marco Pardo Pardo. Agradecemos a Gladys Cárdenas por su ayuda en la búsqueda de reptiles y los valiosos comentarios al manuscrito. A Andrés Avella por su asesoría en la descripción de la vegetación en el área de estudio. A los tres revisores anónimos por las sugerencias y correcciones que permitieron mejorar el manuscrito. A los habitantes de las veredas San José de Belén del municipio de El Agrado; Barzal, El Balseadero y Jagualito del municipio de Garzón; El Quimbo, El Viso, Finlandia, Matambo, Quebrada Honda y Veracruz del municipio de Gigante y de la vereda Domingo Arias del municipio de Paicol.

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