JOHN J. RAMÍREZ-RESTREPO
VERÓNICA MENESES-S.
ALEJANDRA VERGARA-C.

Grupo de Limnología Básica y Experimental y Biología y Taxonomía Marina (LimnoBasE y BioTamar). Universidad de Antioquia. Instituto de Biología. Facultad de Ciencias Exactas y Naturales. Autor correspondencia: johnra77@gmail.com

Bióloga Universidad de Antioquia. roni123321@yahoo.com.ar

RESUMEN

El propósito de esta investigación es conocer la dinámica de Schroederia setigera en las escalas espacial y temporal, determinar cuáles son las causas próximas de su dinámica poblacional, y localizar el organismo en el sistema de Asociaciones de Reynolds y en el de Grupos Morfo-Funcionales. La investigación fue efectuada en el embalse Riogrande II (6°35'57'' - 6°28'79'' Norte, 75^o32'17'' - 75° 25'85'' Oeste) cuyo tiempo medio de retención es de 72.8 días. En él se muestrearon cinco estaciones a intervalos quincenales durante un año (julio 2002 a julio 2003) en las que se obtuvieron datos de tres variables climáticas, cinco físicas y 15 químicas. Para la especie se calcularon sus tasas media de crecimiento y renovación, el tiempo de generación medio, el tipo de crecimiento, y la disposición espacial y temporal. Para la relación entre las variables biológicas y las ambientales se utilizó un Análisis de Redundancia (RDA). En el tiempo el alga se ajustó a un patrón de tres 'picos' ocurridos en los periodos de menor pluviosidad en los que efectivamente los nutrientes se concentraron, el clima de luz se afectó. En las cinco estaciones la especie estuvo agrupada, y en el espacio su disposición fue aleatoria. Los primeros cuatro ejes del RDA incluyeron NO₃^-, SiO₂, pH, SS, y %SO₂, coeficiente de atenuación vertical para irradiancia descendente, Clorofila y diferentes competidores. S. setigera es un estratega tipo C que, al igual que otras clorococales, es un taxón característico de sistema eutróficos, poseedor de altas tasas de crecimiento y de cambio, tiempo de generación relativamente corto, y patrón de distribución temporal de contagio, por ende, regida por una ecología de no-equilibrio, más concentrada en los periodos de menor pluviosidad en los que efectivamente los nutrientes se concentraron y el clima de luz se afectó. En el espacio la especie mostró una distribución aleatoria debida al régimen de corrientes en el embalse. Es además una especie no limitada por recursos, que responde adaptándose al clima óptico del cuerpo de agua con su con su sección circular elíptica, su forma acicular y atenuada hacia ambos extremos, que la sitúan como una buena antena captadora de luz.; por ello, puede incluirse en la asociación J o en la X₁ y en el Grupo morfo-funcional IV.

Palabras clave. Algas clorococales, Schroederia setigera, autecología, embalse tropical, Colombia.

ABSTRACT

The aim of this study is to understand the dynamics of Schroederia setigera in the spatial and temporal scales, to determine what the causes of its population dynamics, and to locate this organism in the system Reynolds' associations system and in the Morph-Functional-Groups. The investigation was conducted in Riogrande II reservoir (6° 35' 57''- 6° 28' 79'' N, 75° 32' 17'' W) whose retention time was 72, 8 days. In it were sampled five stations at fortnightly intervals during one year (July 2002 to July 2003) in which data from three climate variables, five physical and 15 chemicals ones were obtained. For this species, its mean growth rate and renovation, mean time of generation, growing type and spatial and temporal arrangement, were calculated. A redundancy analysis (RDA) was used to establish the relation between the biological and environmental variables. Along the time, the algae adjusted to a pattern of three 'peaks' occurred in the season of the lowest rainfall when the nutrients were indeed concentrated, and the light climate was affected. In the five stations the species was grouped and in the space its disposition was at random. The first four axis of the RDA included NO₃^-, SiO₂, pH, SS y %SO₂, attenuation vertical light coefficient, chlorophyll a, and different competitors. This species is a C-strategist and, as other Chlorococcales, it is a typical taxon of eutrophic systems, with high growth and change rates, short regeneration time, and contagious distribution pattern in temporal scale, therefore, under a non-equilibrium ecology, more density in the seasons of low rainfall when nutrients were concentrated and light climate was affected. In the space, the species showed a random distribution because of the current regimen of this basin. Besides, it is not limited by resources, it responses with an adaptation to the optimal climate of water system with its circular section, and acicular shape attenuated to both ends that places it as a good light-harvester; thus, it can be included in the J or X1 associations and in the Morph- Functional-Group IV.

Key words. Chlorococcal algae, Schroederia setigera, autecology, tropical reservoir, Colombia.

Recibido:  19/02/2014

Aceptado: 10/09/2015

INTRODUCCIÓN

Una alta proporción de las especies fitoplanctónicas de ambientes continentales pertenece a las algas verdes coccales, caracterizadas por presentar una vasta diversidad morfológica al igual que una considerable variabilidad intra-específica; la heterogeneidad morfológica producida por esta variabilidad ha causado que la identificación y clasificación de sus especies resulte extremadamente compleja (Fanés-Treviño et al. 2009). De la misma manera que las demás algas, las clorococales (actualmente incluidas en las Viridiplantae dentro de la división Chlorophyta, clase Chlorohyceae y orden Sphaeropleales) responden a las fluctuaciones de los factores físicos y químicos y presentan cambios significativos en sus características poblacionales; por tanto, su supervivencia debe estar mediada por diferentes estrategias que les permitan mantenerse en las profundidades adecuadas, tanto para la consecución de nutrientes como para alcanzar las intensidades de luz apropiadas (Reynolds 1984, Horne & Goldman 1994).

Schroederia setigera (Schröder) Lemmermann 1898 (Fig. 1) pertenece a la división Chlorophyta, orden Chlorococcales, familia Neochloridaceae Ettl et Komárek, 1982. Sus células son fusiformes, rectas, cilíndricas en su parte media, con los extremos muy alargados en forma de setas. Debido a que solo se cuenta con algunos estudios para el continente americano (Sala & Intartaglia 1985, Intartaglia & Sala 1989, Vegas-Vilarrúbia& Riehl 2001), el conocimiento inicial sobre esta especie fue extraído de trabajos de fitoplancton en los que se mencionan aspectos acerca de su distribución, morfología y taxonomía (Guarrera et al. 1968, Hindák 1977, 1984, 1988, 1990, Komárek& Fott 1983, Mattox & Stewart 1984, Guarrera & Echenique 1992, Echenique & Arenas 1994, Comas 1996, Cambra-Sánchez et al. 1998, Echenique & Estevez 2002, John & Tsarenko 2002, Caraus 2002, González et al. 2003, Khondker 2007, Fanés-Treviño et al. 2009, Echenique et al. 2013).

Se pretende resolver inicialmente cómo es la dinámica de S. setigera en las escalas espacial y temporal. La hipótesis formulada para esta cuestión considera que si como muchas clorococales, S. setigera es un estratega de tipo C, característico de sistema eutróficos, entonces, en él, S. setigera tiene altas tasas de crecimiento y de cambio, tiempo de generación relativamente corto, y patrón de distribución temporal y espacial agregado, presentándose más apiñada en las estaciones más eutrofizadas del embalse, a saber, río Chico arriba y río Chico abajo. En segunda instancia, nos interrogamos acerca de cuáles son las causas próximas (físicas, químicas y biológicas) responsables de la cinética de esta especie. Si la ecología del fitoplancton está regida por los cambios en el clima óptico y la disponibilidad de nutrientes, cuya conducta está relacionada con los patrones de pluviosidad en zona tropical, entonces los picos o parches de densidad se asocian a la época seca, cuando los nutrientes se concentran, el clima óptico se afecta, y el aumento de temperatura afecta el metabolismo de S. setigera e incrementa su tasa de crecimiento y favorece su adaptabilidad a estos factores. Se pretende también localizar el organismo en el sistema de Asociaciones de Reynolds (1997, 1999) y en el de Grupos Morfo-Funcionales de Kruk et al. (2002, 2010).

MATERIALES Y MÉTODOS

Área de estudio. La presente investigación se realizó en el embalse Riogrande II (Fig. 2a) localizado a 2200 msnm en la cordillera central de los Andes, al nordeste de Colombia (y 6°33'50'' - 6°28'07'' Norte y 75°32'30''- 75°26'10'' Oeste). Dicho embalse tiene forma de T con su eje mayor en dirección occidente-oriente, posee una capacidad de 253 Mm³, una profundidad máxima de 47.2 m y una superficie aproximada de 1100 Ha. Surte de agua potable a 1.4 millones de habitantes de la ciudad de Medellín y su área metropolitana, y es usado además para generación hidroeléctrica (hasta 321 MW). En la zona se presentan típicamente dos periodos de lluvias (marzo a mayo, sept a nov) y dos épocas secas (dic. a feb, jun a ago), asociados al movimiento de la Zona de Convergencia Intertropical (Franco-Velásquez, datos no publ.). La temperatura del aire oscila entre 14 y 18° C, correspondiente a un clima frío (Loaiza et al. 2006, Bustamante et al. 2011).

Diseño experimental. El presente estudio se realizó con los datos de densidad del alga verde S. setigera, y de las variables climatológicas, físicas, químicas y biológicas obtenidos en muestreos efectuados durante un año (julio de 2002 - julio de 2003) en cinco estaciones de colectas, para un total de 36 muestreos. La estación Presa está ubicada a 1 km de la estructura en tierra y presenta las mayores profundidades del embalse (35 a 40 m) (1, Fig. 2b). La estación río Grande (30-35 m), se localiza aguas abajo del río Grande, en el límite de entrada hacia su represamiento (2, Fig. 2b); representa una zona transicional del embalse. Este río recibe aportes de los municipios de Santa Rosa de Osos y Entrerríos. Situadas en el límite de entrada del río hacia su represamiento y en la parte alta del mismo, con una profundidad entre 25 y 30 m, se hallan las estaciones río Chico abajo y río Chico arriba (3 y 4, Fig. 2b). El río Chico recibe aportes de los municipios de Belmira y San Pedro. Finalmente, la estación quebrada Las Ánimas (5, Fig. 2b) se dispone a 1 km de la torre de captación y en la entrada de la quebrada Las Ánimas. Es la estación con menor profundidad (12 a 15 m) y la que aporta el menor caudal al embalse. Esta quebrada, recibe aportes de los municipios de Donmatías.

Variables climatológicas, físicas, químicas y biológicas muestreadas. En la Tabla 1 se presentan estas variables y sus respectivas unidades, materiales y métodos de medición. Los perfiles de temperatura y oxígeno disuelto en cada estación de muestreo, se llevaron a cabo a cada 0.50 m en los primeros cuatro metros, y a partir de allí a cada metro hasta el fondo. Las muestras de agua para estimar los valores de turbidez, conductividad eléctrica, pH, CO₂ total, CO₂ libre, HCO₃^-, CO₃^-2, alcalinidad total, nutrientes y Demanda Bioquímica de oxígeno se extrajeron de con una botella Schindler de 5 litros de cinco profundidades (sub-superficie, 10% I₀; 1% I₀; mitad de la columna de agua y a un metro del fondo de la zona afótica) en cada una de las cinco estaciones. La estabilidad relativa de la columna de agua se calculó según lo establecido por Padisák (2003).

Para las variables biológicas se integraron muestras de agua recogidas tres profundidades dentro de la zona fótica (subsuperficie, 10% I₀ y 1% I₀) en cada una de las estaciones y se fijaron in situ con solución de Lugol.

El conteo de los organismos se realizó siguiendo las recomendaciones de Lund et al. (1958). Utermöhl (1958) y Wetzel & Likens (2000) y su abundancia se expresó como densidad en células.ml^-1 (Ros 1979).

La tasa de crecimiento (r) del alga se obtuvo mediante un gráfico acumulativo de densidad-tiempo que se ajustó a una ecuación exponencial cuya pendiente es la tasa mencionada. Una vez obtenida, se calculó el tiempo de generación (t_g) a partir de la expresión t_g = Ln2/r (d^-1). La tasa de renovación se estimó como el inverso del t_g.

En la escala espacial, la tasa de crecimiento se calculó con la formula N_t2 – N_t1/(∆t). La tasa general de pérdida (que incluye mortalidad, pérdidas por sedimentación, lavado hidráulico y herbivoría) se obtuvo con la fórmula (N_t0 – N_t1)/N_to (adimensional). A su vez, la tasa de cambio poblacional se calculó según Reynolds (1984, 1997, 2006).

El patrón de disposición espacial y temporal de S. setigera fue descrito a partir del estadístico b de la ley de Taylor (1961). La significancia del desvío de b de la hipótesis de aleatoriedad (b = 1) se examinó usando la prueba t de Student: t_c = (b - 1) (n – 1)/2, con n siendo el tamaño del muestra.

Para establecer la significancia de la relación entre las variables biológicas y las ambientales, se utilizó un Análisis de Correspondencia sin Tendencia (DCA) (Hill and Gauch 1980). Los datos de densidad de las especies, entre los que se encuentra S. setigera, fueron transformados con la opción logarítmica propuesta por el programa; las variables ambientales fueron estandarizadas por el rango. La significancia de cada variable fue probada mediante las permutaciones de Monte Carlo (199 permutaciones, α < 0.05). Las variables ambientales fueron incluidas en el modelo sólo si su adición no causaba ningún factor de inflación (VIF) mayor a 20.

RESULTADOS

La pluviosidad diaria en el embalse durante el tiempo de muestreo presentó en términos generales un patrón bimodal, con menos lluvias entre agosto y diciembre de 2002 (463.5 mm, 35%) que entre febrero y julio de 2003 (860.7 mm, 65%), para un total anual de 1324.2 mm; la variación temporal encontrada fue muy alta (CV = 184.3%) (Fig. 3).

Las mayores tasas de cambio de S. setigera se hallaron en los meses de octubre, noviembre, enero, febrero, abril y mayo en las estaciones Presa, río Grande, río Chico abajo y Ánimas. La estación río Chico arriba presentó las mayores tasas de cambio en los meses de septiembre, octubre, febrero, marzo, abril, mayo y julio del 2003 (Fig. 3I). Estos resultados se relacionaron con las tasas de crecimiento (r) y pérdidas (Mb) (Figs. 3II, 3III), en las cuales se evidencia que las variaciones más altas para r y M_b sucedieron en estos meses. La relación entre r y M_b fue inversa en la mayoría de los casos.

El ANDEVA presentó diferencias altísimamente significativas de densidad entre los meses de muestro (F = 15.91, α = 0.00000); la comparación de medias mostró un patrón general de tres 'picos' en las cinco estaciones; dichos 'picos' correspondieron a los meses de septiembre-noviembre de 2002, enero-febrero de 2003 y abril-mayo de 2003 en cuatro de las estaciones (Fig. 4a). La estación río Chico arriba presentó dos 'picos' en diferentes momentos: a finales de marzo de 2003 y en las postrimerías de julio del mismo año, los cuales están resaltados en la figura 3IIId. En consecuencia, S. setigera presentó una disposición contagiosa en el tiempo (b = 1.88, t_c = 15.4, α = 0.0000).

En los meses donde la densidad se incrementó (especialmente octubre de 2002 y mayo de 2003) se presentaron las mayores tasas de cambio, crecimiento y mortalidad (Figs. 3I, 3II, 3III). Los mayores valores de la desviación estándar en la figura 4a indican altos desvíos respecto del valor medio de densidad, debidos al incremento de la especie en la época lluviosa (Fig. 3).

Dado que 1) las diferencias de densidad en la escala espacial no fueron significativas (F = 1.45, α = 0.218499), y 2) exhiberon un bajo coeficiente de variación (CV = 15.0%), la disposición de la especie fue aleatoria. LO anterior fue confirmado por el índice de Taylor (b = - 0.05, t_c = - 18.4, α > 0.05) por los bajos valores del CV para las tasas de crecimiento y renovación (9.7% y 8.9% respectivamente) y para el tiempo de generación (CV = 9.7%). Las estaciones río Grande y río Chico arriba exhibieron las mayores variaciones de densidad con respecto a las demás estaciones (Fig. 4b). La mayor densidad de S. setigera se presentó en los meses de octubre de 2002 (Fig. 3IIIb-d), finales de febrero de 2003 (Fig. 3IIIa-b-e) y mayo de 2003 (Fig. 3IIIa-b-c-e).

La tasa promedio de crecimiento del alga fue de 9.8 células.d^-1, correspondiente a un tiempo de generación medio de 0.07 días y a una tasa de renovación media de 14.1 células por día. La Presa fue la estación con la mayor tasa de crecimiento (11.4 células.d^-1); esta tasa fue equivalente a un tiempo de generación de 0.06 días y a una tasa de renovación de 16.7 células por día. A su vez, la menor tasa de crecimiento (8.9 células.d^-1) se dio en río Grande y a ella le incumbió un tiempo de generación de 0.07 días y una tasa de renovación de 14.3. El valor obtenido para las tasas de crecimiento y renovación, y para el tiempo de generación no difirió mucho entre las estaciones.

Los primeros cuatro ejes del RDA (Fig. 6) explicaron 39.6% de la variación total de los 15 organismos (nueve taxones fitoplanctónicos y seis zooplanctónicos) en los cinco sitios. Las cinco variables ambientales incluidas en el modelo fueron: NO₃^- (40.0% de la varianza total), SiO₂ (14.43%), pH (7.6%), SS (7.6%), y %SO₂ (5.7%). Aunque no presentaron VIF mayores a 20 (Tabla 2) se decidió incluir en el análisis el coeficiente de atenuación vertical para irradiancia descendente (K_d) (1.9%) y la clorofila a (Cl. a) (1.9%) ya que fueron consideradas relevantes para la biología del organismo investigado. La inclusión de más variables en el modelo auxilió poco en la explicación (Tabla 3).

En el primer eje, las siete variables ambientales incluidas explicaron el 28.3% de la variabilidad total en los datos de las especies, y en el segundo tan sólo el 7.2%. En el primer cuadrante, el primer eje estuvo más influenciado por la clorofila a, y el segundo por los sólidos suspendidos. Esto significa que en este cuadrante se localizaron los atributos responsables del clima óptico del sistema. En el segundo cuadrante, el dióxido de Sílice influenció en forma similar a ambos ejes. Los nitratos y el pH (atributos asociados a procesos de oxidación) fueron las variables que más pesaron en el primer eje en el tercer cuadrante, mientras que el coeficiente de atenuación vertical para irradiancia descendente (K_d) lo hizo en el segundo eje del mismo cuadrante. S. setigera se presentó muy cerca al origen de coordenadas en el segundo cuadrante, con mayor influencia en el segundo eje que en el primero, y muy cerca de potenciales depredadores ―como Polyarthra, Bosmina, Asplachna y Campanella― y de competidores por SiO₂ (como Nephrocytium), y por nitratos y luz, principalmente, como Ceratium furcoies, Cryptomonas, Monoraphidium, Dolichospermum, Staurastrum Chlamydomonas y otras clorococales. Synedra, en el cuadrante IV, fue el único taxón que se localizó opuesto a S. setigera en esta área del plano (Fig. 5).

DISCUSION

El ambiente. A partir de muestreos efectuados en el mismo periodo estacional de esta investigación, Mazo (datos no publ.) estableció que el embalse es un sistema de aguas blandas con poca capacidad buffer y poco turbias. No obstante, Porras-Zapata et al. (datos no publ.) consideran que posee una turbidez alta (media = 18.8±13.8 NTU; n = 35), y Arcila y Salazar (datos no publ.) puntualizaron que este factor, más que el fitoplancton, constituye el principal impedimento para la penetración de luz al embalse. Según Mazo en el eje horizontal, el embalse es relativamente heterogéneo con respecto a sus variables físicoquímicas. Plantea además que, sin importar la profundidad o el punto de ubicación (zona lotica o zona limnética), todo el embalse tiende a mezclarse parcialmente en el epilimnio por los efectos de convección provocados principalmente por la temporada lluviosa y, en segunda instancia, por las fuerzas de fricción del viento, haciendo que el hipolimnio permanezca todo el tiempo sin perturbaciones y anóxico. Clasifica el sistema como atelomíctico. Finalmente, Mazo considera que, independientemente de que los vientos o la precipitación afecten la profundidad de la capa de mezcla, ésta fue baja en comparación con la profundidad total de cada estación de muestreo. Además, su altura en el embalse y en todas las estaciones fue inferior a la de la zona fótica. La atenuación de la luz fue relativamente alta en todo el embalse. Los sólidos suspendidos fueron bajos. Las concentraciones de nutrientes fueron relativamente altas, siendo mayores las de nitratos y amonio que las de fósforo soluble; sin embargo, las de amonio fueron inferiores a las de nitratos; lo silicatos fueron altos. La DQO fue relativamente alta indicando con ello el aporte de material no oxidable biológicamente al embalse (Tabla 4). Por presentar cargas de nutrientes y contaminantes diferenciales, las aguas que abastecen el embalse son turbias y eutróficas. Por ello, se presentan abundancias relativamente altas de clorofitas, cianobacterias y dinoflagelados, muchas de las cuales son frecuentes en aguas eutróficas (Márquez & Guillot 2001).

El organismo. Las diferencias de densidad que presentó S. setigera en la escala temporal en las cinco estaciones muestreadas son características de organismos adaptados a ambientes fluctuantes que aprovechan los cambios en las condiciones ambientales para incrementar su tasa de crecimiento en los períodos favorables (Ramírez 1999). Para nuestro estudio, estas condiciones se presentaron durante la época seca, seguramente porque S. setigera, por ser un organismo carente de movilidad (Happey-Wood 1976), presenta setas e inclusiones citoplasmáticas que aumentan su flotabilidad, 'manteniéndola' en la superficie y permitiéndole aprovechar al máximo ―gracias al patrón atelomíctico del sistema que 'colabora' para retardar el hundimiento del alga― los nutrientes disponibles en un periodo temporal y en un espacio dados. Además, en esta época, el factor de dilución disminuye, incrementándose la concentración de nutrientes. Durante el periodo lluvioso, por el contrario, ocurrirá aporte de gran cantidad de sustancias alogénicas pero el factor de dilución aumentará disminuyendo así la concentración de elementos nutritivos y la penetración lumínica en el embalse, lo que conllevará a disminuciones en la densidad de la especie estudiada, como se observa en las figuras 3 y 4a. González et al. (2002) reportaron que para el embalse de Taguaza las fluctuaciones de fitoplancton (S. setigera estuvo presente en un gran porcentaje) parecieron obedecer a las variaciones en las concentraciones de nutrientes y en la disponibilidad de luz.

La curva de la densidad acumulada de S. setigera no alcanzó durante el periodo de muestreo un punto de estabilidad, lo que implica que, independientemente del sitio, el alga presentó la misma cinética de crecimiento, correspondiente a un organismo r-seleccionado que se distribuye aleatoriamente en el espacio y se agrupa en el tiempo y no se ajusta a una ecología de estabilidad, lo que permite dilucidar dos situaciones: 1) el ambiente, al menos durante el periodo muestral y bajo las condiciones de investigación, proveyó al organismo las condiciones necesarias para presentar una curva de crecimiento similar a la presentada en un ambiente óptimo; o 2) que los muestreos no fueron suficientes para que el alga estudiada alcanzara el punto de estabilidad característico de cinéticas de crecimiento dependientes de la densidad. Consideramos que ambas posibilidades son plausibles, pero nos inclinamos más por la primera, pues si el ambiente provee a la especie de los recursos necesarios, la utilización de los recursos será muy similar en todas las estaciones muestreadas.

Lo anterior demuestra claramente que los intervalos entre uno y otro periodo de poca lluvia y los tiempos de generación de S. setigera no fueron sincrónicos, pues aquellos ocurrieron a una tasa mucho más lenta, no pudiéndose considerar que afecten sustancialmente las oscilaciones de distribución o abundancia de la especie. Como consecuencia, entre los periodos de baja pluviosidad, la especie continúa aumentando su población, gracias a la provisión constante de los recursos adecuados. De esta forma, los periodos poco lluviosos en el año de muestreo no alcanzaron a causar pérdidas poblacionales de la magnitud suficiente para contrarrestar la tasa de crecimiento de la especie estudiada, por lo que siempre hubo un superávit de individuos y la frecuencia del disturbio no alcanzó a modificar el devenir exponencial de la población. Puede, pues, concluirse que la respuesta de la población ante el disturbio no fue de carácter fisiológico ni conductual, sino de tipo demográfico e independiente de la escala espacial utilizada en la investigación.

Como resultado de lo planteado en el parágrafo anterior, entre estaciones las diferencias de densidad no fueron significativas y la disposición de S. setigera fue aleatoria, quizás porque el patrón de corrientes y de viento reinantes en el embalse distribuyen el alga en diferentes puntos del mismo, impidiendo su concentración en unos sitios más que en otros. A pesar de ello, la estación río Chico arriba, se caracterizó por presentar cinco picos en la densidad del alga, lo cual puede reflejar que esta estación presenta, al menos en algunos periodos de tiempo, unas condiciones más favorables para el crecimiento del taxón bajo estudio, a pesar de que su densidad en ella fue la más baja. Esto se debe posiblemente a la incidencia ya mencionada del río Grande que, por poseer un caudal mucho mayor que el de río Chico, discurre muy adentro en el brazo del río Chico, incrementando el tiempo de residencia de sus aguas (Franco Velásquez, datos no publ.).

Disposición del alga en las escalas espacial y temporal. Aunque el fitoplancton tiene una capacidad de movimiento limitado, se ha observado que se distribuye heterogéneamente en los cuerpos de agua, tanto en la escala espacial (horizontal y vertical) como en la temporal. Esta heterogeneidad es el resultado de la desigual distribución de los factores ambientales relacionados con el crecimiento y, en menor grado, de la regulación de la flotabilidad y el movimiento activo de los integrantes de esta biocenosis. La variación vertical es la mejor documentada, pero no necesariamente la más importante; por ello, la comprensión completa de la dinámica del fitoplancton debe abarcar el conocimiento de la distribución vertical y horizontal de las especies, al igual que la variación en el tiempo (Lewis 1978).

En el espacio horizontal, el parcheamiento o contagiosidad de las especies fitolanctónicas está ligado a la variabilidad de las características ambientales en el tiempo y en el espacio, pero también a las organísmicas. La presencia de parches en una población, está determinada por: 1) el espacio ocupado, que depende en buena medida de la tasa neta de crecimiento de la especie (que implica pérdida de individuos por diferentes causas, y 2) la difusión desde los lugares más poblados (en un tiempo o en un área) hacia los menos poblados, ajustándose a la segunda ley de la termodinámica. Se colige que debe existir una estrecha relación entre el nivel de contagio o apiñamiento de una especie y el balance entre estos dos factores; el resultado será algo similar a una tendencia centrípeta que inhibe el escape de los individuos a locaciones próximas y crea el parche bien sea en la escala espacial o en la temporal. Cualquier factor que incremente las pérdidas y haga que la difusión pase de ser suave a fuerte, afectará la tendencia centrípeta agrupadora y conducirá, indefectiblemente, a disposiciones aleatorias o uniformes en la escala bajo investigación (Margalef 1974, 1983). Posiblemente, esto último fue lo que ocurrió en la escala espacial horizontal en el embalse, pues no se detectaron diferencias significativas de la densidad de S. setigera en esta escala; esto es, no se detectaron parches en la escala espacial investigada. Este resultado corrobora lo mencionado anteriormente: que la especie fue transportada por los diferentes tipos de corrientes presentes por todo el embalse sin concentrarse en ninguna de ellos. Estas corrientes fueron seguramente más acentuadas, por el flujo de agua entrante, durante el periodo lluvioso, pues se potenciaría el efecto de las fuerzas de dispersión centrífugas, disminuyendo el apiñamiento del organismo más allá de lo que podría presentarse bajo otras condiciones.

El patrón altamente contagioso de la especie en la escala temporal (α = 0.0000) se debe al incremento de su densidad hacia los meses de oct y feb 2002 y, especialmente, mayo 2003 en todas las estaciones, reflejado en que en estos meses se presentaron las mayores tasas de cambio, resultado del balance entre las tasas de crecimiento y mortalidad de la especie (Fig. 3). Los altos valores de la desviación estándar en la figura 4 son debidos al incremento de la especie en la época seca. La concentración de la especie en unos periodos de tiempo más que en otros (Figs. 3 y 4a) nos lleva a pensar en un marcado incremento de la competición intra e inter-específica en dichos periodos, sobre todo en las épocas de menor lluviosidad, pues como ya fue mencionado, en las lluviosas la especie disminuyó su densidad (Fig. 3). Por ello, creemos que la dinámica de S. setigera está más regida por una ecología de no-equilibrio (Harris 1986) dado que los individuos de la especie se concentraron en un parche temporal más que en otro porque el mosaico de condiciones ambientales en ese momento favorece las condiciones exigidas, menguando así los efectos de la competición inter-específica, pero sometiéndola a la competición con otras especies igualmente exitosas en los mismos parches temporales.

Ramírez (1986) consideró al género Schroederia como de alta tolerancia pues lo encontró tanto en la época seca como en la lluviosa del embalse El Peñol poseyendo, por tanto, un amplio rango de adaptación a este factor. Las Chlorococcales en muchos sistemas hipertróficos son el grupo más diverso (Alvarez–Cobelas & Jacobsen 1992). S. setigera es mencionada por Kalff & Watson (1986), y Ortega–Mayagoitia & Rojo (2000) como organismo característico de cuerpos de agua con niveles altos de eutrofización. Esto corresponde a lo mencionado por Arredondo (datos no publ.) quien indica que la proporción más alta de clorofitas en estanques con urea fue de 59%. De manera similar Buck, Baur & Rose (1978), refieren la presencia abundante de clorofitas en estanques con policultivo fertilizado con estiércol de cerdo.

González et al. (2002), reportaron para los embalses La Mariposa y Quebrada Seca la dominancia de las clorofitas, S. setigera entre ellas, durante el mes de enero que corresponde a la época seca para el primer embalse y en junio para el segundo.

Clasificación funcional. En la tipología de Reynolds (1997), S. setigera no es mencionada; sin embargo, Kruk et al. (2002), con base en investigaciones realizadas en el lago Rodó (Uruguay), la incluyeron entre los integrantes de la Asociación X₁, un grupo funcional correspondiente a organismos planctónicos asociados a condiciones eutróficas y conformado, casi en su mayoría, por clorofitas. Según Reynolds (1997), en las aguas ricas en nutrientes ocurren a menudo especies de las Asociaciones X₁ (Chlorella, Ankyra y Monoraphidium) y X₂ (nanoplancton eutrófico) conjuntamente con aquellas del ensamble J, constituido también por clorococales, generalmente sin mucílago, presentes en hábitats ricos en nutrientes y poco profundos y, ocasionalmente, en las aguas superficiales de lagos estratificados y algunas veces formando blooms.

Si se acepta: 1) que el embalse es turbio (Porras-Zapata et al., et al., datos no publ.) y eutrófico y que estos atributos, más que las algas por sí mismas, son los responsable de las limitaciones de energía electromagnética en el embalse; 2) que, a pesar de lo anterior, la profundidad fótica fue mayor que la profundidad de mezcla en todos los casos, excepto en la presa (Tabla 4) y, 3 que, en consecuencia, las algas fitoplanctónicas, entre ellas S. setigera, serán atrapadas y transportadas dentro de la zona de mezcla y llevadas hacia zonas donde no disminuirá la producción fotosíntética; y 4) que la atelomixis general del embalse (Loaiza-Restano et al. 2011, Bustamante et al. 2012) impedirá el hundimiento definitivo de la especie y de las demás algas, manteniéndolas frente a la dosis de luz necesaria para aprovechar la energía lumínica presente, entonces la respuesta evolutiva del S. setigera, y de los organismos de su tipo, es promovida por el clima óptico favorable, que suscita la disminución del tamaño o la presencia de formas atenuadas capaces de cosechar la energía lumínica disponible, es decir, fitopláncteres considerados, según Reynolds (1994), como buenas 'antenas de luz', esto es, células u organismos con una alta relación superfice:volumen bien sea por su tamaño pequeño (croococales de tipo sinecocoide) o por no ser esféricas (S. setigera y Ankistrodesmus por ejemplo). También cianobacterias filamentosas (Dolichospermum), algunas diatomeas (Ulnaria, por ejemplo), clorococales, dinoflagelados como Ceratium, y cianobacterias como Microcystis, muchas de ellas con posibilidad de migrar en la columna de agua y de formar pulsos (Reynolds 1997, 2006). En cuanto a la captación de luz en S. setigera, pensamos que es favorecida por la forma alargada y delgada del organismo que le garantiza una mayor superficie de exposición al espectro de energía electromagnética reinante Estas formas tienen las mejores capacidades adaptativas por tener las mejores respuestas a promedios de baja insolación. La mejor pre-adaptación morfológica para proveer una buena antena de luz es aquella que coloca el pigmento fotosintético en la máxima área de sección cruzada del campo de luz, lo que es logrado por las células pequeñas, las formas planas, las formas aciculares (como la de S. setigera) y los filamentos (Kirk 2011, Reynolds 1988, 1994, 1997, 2006).

Reynolds (1999) considera que el estado estable de dominancia por la asociación J conjuntamente con la X₁, (además de la D, no considerada aquí) depende del control simultáneo ejercido por los flujos hidráulico de corto plazo (tiempos de residencia ≤ 4 días) y las entradas continuas de nutrientes. La primera condición no se cumple plenamente en este embalse por el patrón de corrientes ya descrito, sin embargo, parece que prima el aporte de nutrientes y la cuota de luz, que aunque limitada, es suficiente para mantener las asociaciones fitoplanctónicas mencionadas. Los integrantes de estas asociaciones son generalmente algas pequeñas y unicelulares, más raramente cenobiales y con dimensiones que ofrecen razones S/V grandes alcanzan además tiempos de generación de 1.2 a 1.4 d^-1 (a temperaturas alrededor de 20˚C) equivalentes a dos duplicaciones de biomasa por día, que son las más rápidas cuando comparadas con las de cualquier otro grupo funcional. S. setigera mostró tiempos de generación medios (0.07 d^-1) muy por debajo de los citados, equivalentes aproximadamente a 0.1 duplicaciones de biomasa por día), es decir, a un tiempo de 20 días para duplicar su biomasa; no en tanto, es válido anotar que estos valores fueron obtenidos bajo condiciones de campo. Los componentes de estos ensambles poseen, además, tamaño pequeño, alta actividad metabólica sobre un rango amplio de temperaturas, pero especial sensibilidad a las dosis de luz, mayor capacidad de cosechar luz por su alta razón S/V, así como mayores potencialidades de incorporación de nutrientes y crecimiento, pero alta susceptibilidad a la herbivoría; son, pues, estrategas S, o C-R, regidos por la selección de tipo r (Reynolds 1984, 2006, Kruk et al. 2002).

En los Grupos Morfo-Funcionales propuestos por Kruk et al. (2010), aunque S. setigera no es incluido en ninguno de los siete grupos considerados por los autores, creemos que podría formar parte del Grupo IV en el que se reúnen organismos unicelulares grandes, coloniales y/o filamentosos sin ninguno de los rasgos morfológicos categóricos especializados (aerótopos, flagelos, heterocitos, mucílago y exoesqueleto silíceo). Este grupo contiene un espectro de organismos r-seleccionados (p.e. Monorraphidium griffithii) a K-seleccionados (p.e. Zygnema spp.), además de Closterium acutum, Coelastrum microporum, Chlorococcales en general y Pseudanabaena limnetica. Finalmente, sus integrantes tienen tolerancias moderadas a recursos limitantes y moderadas tasas de hundimiento y no presenta ninguna especie particularmente nociva.

En conclusión, S. setigera es un estratega tipo C que, al igual que otras clorococales es un taxón característico de sistemas eutróficos, con altas tasas de crecimiento y de cambio, tiempo de generación relativamente corto, y patrón de distribución temporal d e contagio. Sin embargo, en el espacio la especie no se presentó más apiñada en las estaciones más eutrofizadas del embalse (río Chico arriba y río Chico abajo) sino que mostró una distribución aleatoria cuya causa creemos reside en el régimen de corrientes en el embalse durante el año muestreado, que distribuyó el alga en diferentes puntos del mismo, impidiendo su concentración en unos sitios más que en otros. Por lo anterior, la primera hipótesis formulada fue corroborada parcialmente Consideramos entonces que la dinámica de S. setigera está más regida por una ecología de no-equilibrio, pues los individuos de la especie se concentraron en unos momentos del tiempo más que en otros, parches que correspondieron a los periodos de menor pluviosidad durante los que el ambiente proveyó al organismo las condiciones necesarias para presentar una curva de crecimiento similar a la presentada en un ambiente óptimo. Esta conducta disminuye los efectos de lo que podría convertirse en una competición inter-específica acentuada, pero somete la especie a competición intra-específica y con otras especies igualmente exitosas en los mismos parches temporales. Además, dado que no hubo sincronía entre los intervalos de ocurrencia de los periodos secos y el tiempo de generación del organismo, puede concluirse que la respuesta de la población ante el disturbio no fue de carácter fisiológico ni conductual, sino de tipo demográfico e independiente de la escala espacial utilizada en la investigación.

Acorde con la segunda predicción realizada, los picos de S. setigera se presentaron en los periodos de menor pluviosidad en los que efectivamente los nutrientes se concentraron y el clima de luz se afectó. Sin embargo, dada la concentración relativamente alta de recursos (definida como un factor de estrés de baja intensidad) y el que las zonas fótica y de mezcla no tengan profundidades similares, ajusta a S. setigera cuya respuesta adaptativa frente al clima óptico del cuerpo de agua se materializa en su forma atenuada, plana y acicular que la sitúan como una buena antena captadora de luz. Por todo lo anterior, consideramos que S. setigera puede incluirse bien sea en la asociación J o en la X₁ de Reynolds y que forma parte del Grupo Morfo-Funcional IV de Kruk et al. (2010).

AGRADECIMIENTOS

Este trabajo fue realizado con datos del proyecto "Caracterización limnológica del embalse Riogrande II, Antioquia, Colombia" (cód. 418) financiado por el Comité de Investigaciones (CODI) de la Universidad de Antioquia. Agradecemos a Empresa Públicas de Medellín por facilitar la infraestructura disponible en el embalse para realizar los muestreos.

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