¹ Laboratorio de Investigación en Bioquímica Clínica y Patología Molecular, Departamento de Ciencias Básicas de la Salud. Universidad de Caldas.
² Departamento de Salud Animal, Universidad de Caldas. ]]> Correspondencia: jose.osorio_o @ucaldas.edu.co

Manizales, 2011-06-07 (Rev. 2011-08-23)

Objetivo: analizar los factores que modifican los niveles de hormonas tiroideas en aves domésticas. Materiales y métodos: se analizó la literatura disponible de los últimos 50 años en las bases de datos BBCS-LILACS, Fuente Académica, IB-PsycINFO, IB-SSCI, IB-SciELO, Scopus y Scirus, al igual que artículos históricos, textos y referencias citadas en trabajos públicos. Resultados: se obtuvo información pertinente relacionada con los objetivos propuestos en la presente revisión, por lo cual puede clasificarse en 2 secciones a saber: síntesis, liberación y metabolismo de hormonas tiroideas; factores que modifican los niveles de hormonas tiroideas. Conclusión: la liberación de hormonas tiroideas puede ser afectada por factores tales como temperatura, incubación, dieta, ayuno, producción, fotoperiodos y estrés.

Aves, hormona tiroidea, metabolismo.

Objective: to analyze the factors which modify the thyroid hormone levels in domestic birds. Materials and methods: information from the last 50 years included in the BBCS-LILACS, Fuente Académica, IB-PsycINFO, IB-SSCI, IB-SciELO, Scopus and Scirus, data bases as well as historical articles, texts and references cited in work published to date were analyzed. Results: important information related to the objectives proposed in the present review was found and analyzed. The information was later divided into two sections as follows: synthesis, liberation and metabolism of thyroid hormones and factors which modify the thyroid hormones levels. Conclusion: thyroid hormones production can be influenced by factors such as temperature, incubation, diet, fasting, photoperiods and stress.

Poultry, thyroid hormone, metabolism.

Abreviaturas: T3, triyodotironina; T4, tetrayodotironina; TSH (hormona estimulante de tiróides); TGB (tiroglobulina).

En las aves comerciales, la glándula tiroidea inicia su desarrollo al segundo día de la etapa embrionaria que tiene un promedio de duración de 21 días. Se origina de la pared ventral de la faringe, asumiendo su posición definitiva aproximadamente al quinto día de la incubación. En las aves es un órgano par, de forma ovalada (Anne McNabb, 1999) que se ubica a cada lado de la tráquea en la entrada al tórax sin poseer istmo de conexión, se encuentra irrigada por la arteria tiroidea craneal y la caudal, que son ramas de la arteria carótida común. El retorno venoso se lleva a cabo por las venas tiroideas, que convergen en la vena yugular (Lumeij, 1994). Esta glándula comprende el 0,01-0,05% del peso corporal, la cual se relaciona con el crecimiento durante y después de la etapa embrionaria (Anne McNabb, 1999).

El epitelio de la glándula tiroidea posee dos tipos de células: las de revestimiento folicular (90%) y las para-foliculares (10%) (Banks, 1986) las cuales secretan calcitonina (Dickson et al., 2003). El epitelio glandular dispone sus células en círculos a los que se les conoce como folículos, estos contienen un material proteico homogéneo denominado coloide, que es la forma de almacenamiento de las hormonas tiroideas (Lumeij, 1994). Por exocitosis desde las células apicales se libera en el coloide la tiroglobulina, molécula producida en los ribosomas del retículo endoplásmico de las células foliculares (Anne McNabb, 1999). Para que desde la tiroides se dé la liberación hormonal se requiere que las células foliculares realicen endocitosis de las gotas de coloide, fusión con los lisosomas, digestión de tiroglobulinas por enzimas lisosomales y liberación de T4 y T3 a los capilares en la superficie externa de las células del folículo (Anne McNabb, 1999).

La glándula tiroidea aviar está bajo el control del eje hipotálamo-pituitario-tiroideo (HPT) el cual ejerce su control entre los días 10,5 y 11,5 de la etapa embrionaria. El hipotálamo produce dos hormonas: hormona liberadora de tirotropina y somatostatina que tienen efectos inhibitorios y estimulatorios, respectivamente sobre la pituitaria. Para que la síntesis de las hormonas se lleve a cabo, la glándula debe disponer de yodo (elemento halógeno) el cual se obtiene de la dieta, esta ingesta de yodo es proporcional al contenido de yoduro en la glándula tiroidea, pero los niveles de hormonas tiroideas circulantes y las que se encuentran en la glándula, no se ven alteradas por la misma (Anne McNabb, 1999). El yodo se convierte en yoduro en el intestino, desde el cual se transporta vía sanguínea a la glándula tiroidea, donde las células foliculares mediante un proceso de transporte activo lo atrapan (Dickson et al., 2003). La captación de yoduro por la tiroides aviar sucede en horas y su retención es prolongada, lo cual se encuentra influenciado por la cantidad de yoduro presente en la dieta (Anne McNabb, 1999). El yoduro atraviesa la pared apical de la célula donde se une a las estructuras anulares de la molécula de tirosina, estas estructuras pueden incorporar hasta dos moléculas de yoduro.

Se denomina monoyodotirosina cuando se une una molécula de yoduro, y diyodotirosina si se unen dos moléculas. La unión de dos moléculas de tirosina yodada forma las hormonas tiroideas de la siguiente manera: dos moléculas de diyodotirosina (DIT) forman tetrayodotironina (T4), y una molécula de monoyodotirosina (MIT) y una de diyodotirosina (DIT) forman triyodotironina (T3); en esta síntesis participa la enzima tiroperoxidasa en conjunto con el oxidante peróxido de hidrógeno, encargado de catalizar la yodación de los residuos de la globulina fijadora de tiroxina o tiroglobulina (TBG) y la formación de T3 y T4 (Dickson et al., 2003). El acoplamiento de estas moléculas se lleva a cabo bajo la influencia de la TSH o tirotropina (Banks, 1986). La acción de las hormonas tiroideas, tanto en las aves como en los mamíferos, requiere la presencia de receptores nucleares. Se les conoce como receptores T3 por su mayor afinidad con esta hormona (Anne McNabb, 1999). La deyodación y la conjugación son las principales vías metabólicas de las hormonas tiroideas (Reyns et al., 2002). La tiroxina secretada por la glándula tiroides es convertida a triyodotironina para que pueda ejercer su actividad biológica, esta activación se lleva a cabo en los tejidos periféricos por la enzima yodotironina deyodasa (D) que permite la deyodación del anillo externo (ORD) de la molécula.

Hasta el momento se conocen tres tipos de deyodasas (D1, D2, D3), estas enzimas tienen como función convertir tiroxina en 3,3'-diyodotironina (3,3'-T2) y triyodotironina en 3,3',5'-triyodotironina (rT3) al deyodar el anillo interno (IRD). La D1 está involucrada en la deyodación del anillo interno y el externo, la D2 por medio de la deyodación del anillo externo convierte T4 y rT3 y la D3 es capaz de inactivar la T4 y T3 por la deyodación del anillo interno (Reyns et al., 2002; Decuypere, 2005). La conjugación de las hormonas tiroideas comprende la sulfatación o glucuronidación del grupo hidroxifenólico. Este proceso permite la desintoxicación e incrementa la solubilidad de las hormonas tiroideas en el agua para facilitar su excreción urinaria y biliar. La sulfatación bloquea la función de la D2 y D3 mientras incrementa la inactivación por parte de D1; cuando esta última se encuentra disminuida los sulfatos conjugados no se degradan, lo cual protege a los tejidos del exceso de las hormonas tiroideas activas (Reyns et al., 2002; Decuypere, 2005).

Temperatura

En las aves comerciales se ve afectado el metabolismo por las bajas temperaturas, siendo la temperatura letal para un pollito de un día de15,5ºC y para las aves adultas de 22,2ºC (Julian, 2005). Durante los primeros días de vida, el metabolismo se enlentece debido a que la aves no son capaces de mantener la temperatura corporal; en las aves adultas dichas temperaturas ocasionan aumento en el metabolismo en un intento por conservar la temperatura normal, ocasionando hipertensión pulmonar y en ambos casos la muerte (Julian et al., 1989). Las aves que son sometidas a bajas temperaturas durante cortos periodos de tiempo presentan un aumento en la T3 plasmática, mientras que los periodos largos no ejercen ningún efecto sobre esta, lo que se debe a una mejora en la conversión de T4 a T3, proceso que es sensible a la temperatura ambiental. La T4 plasmática no se ve alterada por dichas temperaturas y periodos (Hangalapura et al., 2004). Por otro lado, las altas temperaturas afectan al embrión durante su desarrollo, causando anormalidades o la muerte; esto puede suceder en cualquier etapa del ciclo productivo. La producción de calor corporal está directamente afectada por la masa corporal y la ingesta de alimento, pero puede variar con la temperatura ambiental, siendo letal la temperatura corporal de 46,6ºC para pollitos y de 47,2ºC para aves adultas. En altas temperaturas la tasa metabólica de los pollos de engorde aumenta, debido a que el animal gasta energía en un intento por regular su temperatura corporal, además aumenta la pérdida de agua llevando a deshidratación y/o muerte (Julian, 2005).

Las aves regulan su secreción de hormonas tiroideas según la temperatura ambiental a la que se encuentran sometidas, de esta manera, si la temperatura aumenta la secreción disminuye y viceversa (Silva, 2003). Así por ejemplo, en pollos de engorde sometidos a estrés calórico el primer día el nivel de T3 disminuye y al siguiente día hay una disminución de T4 (Tao et al., 2006). Otros estudios han mostrado que los pollos de engorde, codornices y pavos que son sometidos a estrés calórico aumentan sus niveles de T3 y T4, demostrando así que las líneas de engorde responden de manera diferente a las condiciones ambientales; lo que parece explicar este hecho, es que las aves comerciales al tener un mayor tamaño corporal se les dificulta la adecuada disipación del calor comparado con aves sin selección genética. Una respuesta de las hormonas tiroideas constante a través del tiempo en aves sometidas a cambios en la temperatura ambiental, permite la obtención de una mejor calidad de carne, ya que estas están involucradas en la regulación del calcio en el musculo esquelético (Chiang et al., 2008).

La manipulación térmica durante la embriogénesis ocasiona una disminución de la concentración plasmática de T3, por una reducida deyodación periférica de T4, principalmente en el hígado, y el aumento en el catabolismo de T3, ocasionando un bajo rendimiento del pollo, aunque al ser expuestos al calor mejora su capacidad termorreguladora (Piestun et al, 2008). En el proceso de incubación del pollo de engorde, se demostró que entre los días 17 al 20 luego de ser sometidos a temperaturas entre 36 y 39°C se presenta una disminución en las concentraciones de las hormonas tiroideas, mientras que al ser sometidos a diferentes concentraciones de oxígeno (17, 19, 21 y 23%) dichas hormonas aumentan (Wineland et al., 2006). Ha sido demostrado que los huevos incubados a altas temperaturas presentan disminución en los niveles plasmáticos de T3 post-eclosión; también se observa que los pollos cuyos huevos son sometidos a altas temperaturas durante la incubación, tienen mayor tolerancia a altas temperaturas ambientales, lo que genera cambios en las hormonas tiroideas (T3) (Yalçin et al., 2009). Los huevos que son incubados a grandes altitudes (1800 msnm) durante los primeros 10 días, presentan un aumento en los niveles séricos de T3 y T4 en los días 10 y 19 de incubación. Se conoce que durante la incubación estas hormonas participan en el cambio de la respiración alantoidea a pulmonar y, además, en la duración de la incubación (Bahadoran et al., 2010).

Los niveles plasmáticos de T4 se elevan hasta por 300 minutos post-inyección, cuando se inyectan 5 µg de TRH en huevos de pavo con 24 días de incubación, además se ha demostrado que la TRH mejora la incubabilidad (Christensen & Phelps, 2001). Las bajas temperaturas durante la incubación, hacen que se alargue este proceso, mientras que las altas temperaturas lo aceleran. El día de la eclosión los huevos que presentan una perforación en la cámara de aire tienen una elevación sérica de T3 mas no de T4 comparados con los huevos que no poseen dicha perforación, esto evidencia el importante papel de la T3 en la ruptura y eclosión (Decuypere et al., 1979). Los huevos que son almacenados durante tres días tienen valores plasmáticos embrionarios de T3 más altos que los almacenados por 18 días, y cuando nacen son los niveles de rT3 los que se encuentran aumentados (Tona et al., 2003).

Las dietas deficientes en selenio producen alteraciones en el metabolismo de las hormonas tiroideas, debido a que las deyodasas tipo I, II y III son enzimas dependientes de selenio. Al existir una deficiencia de este elemento, se produce una disminución plasmática en los niveles de T3, mientras que los niveles de T4 se incrementan. Los niveles de estas hormonas no se ven afectados en dietas deficientes en vitamina E (Chang et al., 2005). Por otro lado, una dieta deficiente en fosforo (0,05 y 0,10%) ocasiona una disminución en los niveles séricos de T3 y T4, aunque en este último no son constantes. Esta deficiencia conlleva a un crecimiento más lento y una menor ingesta de alimento (Parmer et al., 1987). Con una deficiencia de 0,14% en machos de la línea Leghorn las concentraciones plasmáticas de T3 y T4 no tuvieron un cambio significativo, pero la T4 tendió a estar baja (Carew et al., 1985).

Con relación a los niveles de proteína en la dieta, se ha encontrado que las gallinas ponedoras alimentadas con una dieta a base de maíz y soya poseen una concentración plasmática de T4 y T3 más elevada que las aves que son alimentadas con harina de pescado (Akiba et al., 1982). Dietas con niveles de proteína menor al 24% generan un aumento de los niveles plasmáticos de T3 y una diminución en los de T4 (Keagy et al., 1987; Carew & Alster, 1997). El uso de una dieta baja en proteína y energía produce valores de T3 y GH aumentados y los de T4 disminuidos, cuando se comparan con dietas formuladas con alta proteína y energía (Moravej et al., 2006). Normalmente la T3 plasmática sufre un aclaramiento más rápido que la T4 debido a que no requiere unirse a proteínas plasmáticas; por tal motivo, al haber deficiente proteína en la dieta la T4 no puede unirse a estas, con lo cual se altera el proceso disminuyéndose así sus niveles plasmáticos (Hutchins & Newcomer, 1966). Otra explicación probable de este hecho, es que la T4 al no convertirse en T3 genera un aumento de la rT3 (metabolito inactivo de T4), ya que el efecto fundamentalmente es observado durante una restricción de energía (Keagy et al., 1987). Por otro lado, los altos niveles de proteína cruda en la dieta ocasionan un aumento en la T4 plasmática y una disminución en la T3 (Rosebrough, 2000).

Una dieta deficiente en triptófano disminuye los niveles plasmáticos de T4 y rT3 a las dos semanas, por el contrario los niveles de T3 aumentan; esto último probablemente se debe a la deficiencia del aminoácido en sí, mas no a una deficiencia proteica. También puede ser causado por una cantidad reducida de 5-hidroxitriptamina o 5-HT en los tejidos, pues se sabe que inhibe la síntesis de la hormona tiroidea (Carew et al., 1983). La deficiencia de lisina en la dieta no reduce los niveles séricos de T3 pero sí afecta los niveles de T4, disminuyéndolos. Una dieta deficiente en fenilalanina y tirosina ocasionan una disminución significativa en los niveles séricos de T3, comparado con dietas ricas en todos los aminoácidos y con deficiencias en lisina (Elkin et al., 1980; Carew et al., 1997). Por otro lado dietas con 0,88 y 0,66% de lisina, elevan la concentración plasmática de T3, mientras que en dietas con una mayor deficiencia (0,53%) los valores permanecen estables, la T4 no presenta cambios (Carew et al., 2005). Al existir una deficiencia de cualquier aminoácido esencial, se limita la síntesis de tiroglobulina (glicoproteína) la cual es esencial para la síntesis de las hormonas tiroideas, lo que explicaría la disminución de la T3 y T4 en la circulación (Elkin et al., 1980). Una deficiencia treonina no afecta los niveles circulantes de hormonas tiroideas (Carew et al., 1997). La deficiencia de metionina (0,25%), sin embargo, causa una elevación plasmática de los niveles de T3 (Carew et al., 1997). Esto ha sido comprobado usando diferentes niveles de este aminoácido (0,4, 0,3 y 0,2%) (Carew et al., 2003). Suministrados en exceso al pollo de engorde, 10 aminoácidos esenciales (histidina, isoleucina, fenilalanina, triptófano, valina, arginina, leucina, lisina, metionina, treonina), se obtuvo como resultado que dos de ellos (isoleucina y valina) generan un aumento en la T3 plasmática, mientras los niveles de T4 no se ven alterados (Carew et al., 1998).

Tanto en aves como en mamíferos el eje tiroideo sufre cambios si es sometido a restricción alimenticia o ayuno, provocando que las concentraciones plasmáticas de T3 disminuyan y las de T4 aumenten (Darras et al., 1995; Geris et al., 1999; Buyse et al., 2002; Reyns et al., 2002). En hembras de la línea Hybro se ha comprobado que los niveles T3 disminuyen con la edad, mientras que los de T4 aumentan en el mismo periodo (Bruggeman et al., 1997). Los cambios en la T3 plasmática son causados por la deyodación hepática del anillo interno, mientras que las fluctuaciones de T4 plasmática no se pueden correlacionar con las periféricas (Darras et al., 1995; Geris et al., 1999). Estos cambios son debidos a que durante el ayuno la actividad de las deyodasas varía; la D1 no presenta una fluctuación significativa en condiciones de restricción alimenticia, en contraste la actividad de la D2 disminuye y la D3 se incrementa significativamente (Gyorffy et al., 2009). La concentración hepática de T3 disminuye en animales sometidos a ayuno y se regulariza entre 120 y 200 minutos después de suministrarles el alimento nuevamente. En contraste, las concentraciones hepáticas de T4 aumentan durante el ayuno y se mantienen elevadas después de la realimentación (Reyns et al., 2002). En aves sometidas a ayuno, los niveles de TRH y T4 tienden a aumentar, mientras que las concentraciones de T3 y TSH disminuyen (Geris et al., 1999).

Durante el pico de producción a la semana 26 y la muda a la semana 64, los niveles plasmáticos de T3 disminuyen; mientras que los niveles de T4 en la semana 51 (pico de producción) disminuyen y en la 64 (muda) aumentan. Al aumentar la densidad de población los valores de las hormonas tiroideas no se ven afectados (Davis et al., 2000). Durante el proceso de muda a hembras de pavos se les suministró una dieta con hormonas tiroideas o tiuracilo (bloqueante tiroideo), las que fueron suplementadas con T4 redujeron el tiempo para retornar a la producción de huevos, mientras que aquellas suplementadas con T3 o tiuracilo presentaron un aumento en dicho tiempo. Los bajos niveles de T4 mas no los de T3 pueden alargar el periodo de muda (Queen et al., 1997).

Al llevarse a cabo el periodo de muda, las concentraciones plasmáticas de T3 y T4 por lo general son bajas, esto muestra que las hormonas tiroideas están involucradas en los procesos fisiológicos de la finalización de la postura y la muda en hembras de pavo (Lien & Siopes, 1993). En hembras de pavo de un año, sometidas a fotoperiodos cortos (8 horas de luz), no se observan cambios significativos en las concentraciones plasmáticas de T3, mientras que al exponerlas a fotoperiodos largos (16 horas de luz) la T3 aumenta, mientras que no se evidencian cambios en la T4 plasmática en ninguno de los fotoperiodos. Por otro lado, durante el replume las concentraciones plasmáticas de T3 aumentan, mas no cambian las de T4; esto demuestra la participación de la T3 al promover la fotosensibilización y disminuir la foto-refractariedad en la muda inducida por fotoperiodos cortos en pavos (Siopes, 2002). Se ha evidenciado que no es necesario un cambio en las hormonas tiroideas para que ocurra la fotosensibilización, debido a que los niveles hormonales son similares tanto en hembras sometidas a fotoperiodos largos como las que no son expuestas a fotoperiodos (Proudman & Siopes, 2006). Luego de la fotosensibilización los niveles de T3 disminuyen y los de T4 aumentan (Proudman & Siopes, 2002, 2005) y permanecen estables, la T3 a partir de la semana 12 de estimulación se incrementa lentamente en machos alimentados a voluntad. Las concentraciones plasmáticas de T3 y T4 en hembras y machos sometidos a fotosensibilización y con una restricción alimenticia se mantienen estables en hembras, mientras en machos varían semana a semana (Proudman & Siopes, 2005).

Durante el periodo de oscuridad la liberación hormonal desde la glándula tiroidea es mucho mayor, aunque la conversión extratiroidea de T4 a T3 se eleva en el periodo de luz. El pico en la concentración plasmática de T4 ocurre en el periodo de oscuridad, mientras que el de la T3 se da en el de luz (Anne McNabb, 1999). Asimismo durante el estrés, el cual puede ser causado por múltiples factores como el aislamiento, cambios climáticos, miedo, hambre y manejo, se observa aumento en los niveles de corticosterona la cual afecta el eje tiroideo, induciendo una disminución en las concentraciones plasmáticas de TSH (Geris et al., 1999; Hudelson & Hudelson, 2009).

Existe una gran variedad de factores que pueden alterar la secreción normal de las hormonas tiroideas en las aves comerciales (Gutiérrez, 1999). Dichos factores, obran ocasionando disminuciones en los parámetros productivos o incluso pueden llevar a la muerte del animal. El conocimiento de cómo actúan dichos factores en el organismo animal, nos puede ayudar a manipular positivamente el ambiente en el que permanece el ave y, con ello, lograr una mejora en la producción (carne o huevos), en la supervivencia del animal y/o en su desarrollo como tal.

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