Doi: http://dx.doi.org/10.17584/rcch.2015v9i1.3753

¹ Facultad de Ciencias Agropecuarias, Programa de Maestría en Fisiología Vegetal, Universidad Pedagógica y Tecnología de Colombia (UPTC), Tunja (Colombia).
² Facultad de Ciencias Agrarias, Programa de Maestría en Ciencias Agrarias, Universidad Nacional de Colombia, Bogotá (Colombia). ]]> ³ Facultad de Ciencias, Universidad El Bosque, Bogotá (Colombia).
⁴ Autor para correspondencia. hbalaguera@unbosque.edu.co

Fecha de recepción: 26-03-2015. Aprobado para publicación: 28-05-2015

RESUMEN

El girasol es una Asteraceae con alto potencial como planta de corte. Esta planta está expuesta a una amplia fluctuación de condiciones ambientales como luz, temperatura, suministro de agua y nutrientes. Estas condiciones pueden generar estrés sobre las plantas. El girasol presenta resistencia a la sequía, bajas y altas temperaturas. Los efectos del estrés dependen de la intensidad y de la etapa fenológica en que se presente. La fluorescencia puede ser empleada como herramienta para obtener información acerca de la influencia del estrés sobre el estado fisiológico del aparato fotosintético de las plantas y su respuesta será indicadora del daño o alteración en él. El objetivo de la presente revisión es exponer resultados de investigaciones científicas sobre los diferentes tipos de estrés evaluados en Helianthus annuus y la forma como ha sido empleada la fluorescencia como un indicador de dicho estrés. Contribuyendo así a ampliar la información disponible sobre esta importante especie.

Palabras clave adicionales: Asteraceae, girasol, fotosistema II, estrés hídrico.

ABSTRACT

The sunflower is an Asteraceae with high potential for plant cuttings. It is exposed to widely fluctuating environmental conditions, such as light, temperature, water and nutrients. These conditions can cause stress on the plants. Stress is defined as an external factor that exerts a negative influence on a plant. The sunflower is resistant to drought and low and high temperatures. The effects of stress depend on the intensity and the current phenological stage. Fluorescence can be used as a tool to obtain information about the influence of stress on the physiological state of the photosynthetic apparatus of plants and its response can be indicative of its damage or alteration. This review was done in order to bring together a selection of scientific research data on different types of stress evaluated in Helianthus annuus and on how fluorescence has been used as an indicator of stress, thereby contributing to the expansion of information available for this important species.

Additional key words: Asteraceae, sunflower, photosystem II, hydric stress.

INTRODUCCIÓN

Cada organismo tiene un rango estrecho de condiciones en las cuales se desarrolla mejor y dentro de ese rango, un punto óptimo, sujeto a la selección natural, que le permite funcionar adecuadamente bajo condiciones ambientales específicas (Ricklefs y Miller, 2000). De tal forma que la disponibilidad de agua y nutrientes en interacción con los factores ambientales regulan el patrón de crecimiento y desarrollo fenológico de esta oleaginosa (Andrade et al., 2002). Entre las características más importantes del girasol cultivado se encuentran: una extraordinaria resistencia a la sequía, porque tolera la deshidratación temporal de los tejidos, y su sistema radicular muy desarrollado que permite explorar a las raíces hasta los recursos de agua existentes en las capas más profundas; además presenta alta resistencia a las bajas y altas temperaturas, lo que lo hace rústico y con una gran facilidad de adaptación.

El cierre estomático se convierte en una de las primeras y más importantes respuestas de la planta cuando está sometida a condiciones de estrés. Sin embargo, el cierre estomático conlleva a la disminución de la fijación de CO₂, que bajo condiciones de luminosidad puede generar sobreexcitación de los centros de reacción del fotosistema II (PSII) (Ahmed et al., 2009) y la formación de especies reactivas de oxígeno (ROS) (Ghobadi et al., 2013). Para evitar la sobreexcitación del PSII y los daños del aparato fotosintético, la energía que no toma la vía fotoquímica puede ser disipada principalmente como calor y en menor grado re-emitida como energía luminosa de menor energía (fluorescencia). Esta distribución de la energía en los tres procesos ocurre simultáneamente, de tal forma que el incremento en la eficiencia de uno de ellos resultará en la disminución de los otros dos (Maxwell y Johnson, 2000; González et al., 2008). Por lo tanto, a través de la medición del rendimiento de la fluorescencia de la clorofila se puede obtener información de la eficiencia fotoquímica y la disipación térmica de la energía absorbida. La medida de la fluorescencia de la clorofila α, es una técnica no destructiva, ampliamente utilizada en los estudios que involucran respuesta de las plantas a diferentes tipos de estrés ambiental (Oukarroum et al., 2007, 2009).

Diferentes factores como temperaturas extremas, sequía, cambios en la intensidad lumínica, salinidad, deficiencias nutricionales, metales pesados, herbicidas, entre otros, afectan directa o indirectamente el funcionamiento del PSII, generando un cambio en la emisión de la fluorescencia (Santos, 2004; Correia et al., 2006; González et al., 2008; Neto et al., 2011). Por tanto, los cambios en la emisión de la fluorescencia, pueden utilizarse para encontrar mecanismos de respuesta y cuantificación de respuestas al estrés (Maxwell y Johnson, 2000; González et al., 2008). Esta revisión tiene como propósito reportar estudios sobre el conocimiento de la fluorescencia de la clorofila como indicador de diferentes tipos de estrés en Helianthus annuus L.

LA FLUORESCENCIA COMO INDICADOR DEL ESTRÉS

La fluorescencia puede emplearse como una herramienta para obtener información acerca del estado fisiológico del aparato fotosintético, y la respuesta será indicadora del daño o alteración en el mismo (Smillie y Hetherington, 1990). La fluorescencia corresponde al espectro de luz entre los 680 y 720 nm emitida por la clorofila α. Esta emisión de luz es una forma de disipar la energía lumínica y compite por la disipación en forma de calor o en la fotoquímica (Baker, 2008). Lo anterior significa que cuando se mide la fluorescencia en determinadas circunstancias se puede conocer la eficiencia de los otros dos procesos (fotoquímica y disipación en forma de calor).

Es posible medir los parámetros de la fluorescencia, que en el estudio de la fotosíntesis en particular, es un método que, además de ser no destructivo, permite analizar cualitativa y cuantitativamente la absorción y la utilización de la energía de la luz a través del PSII y la posible relación con la capacidad fotosintética (Mouget y Tremblin, 2002; Neto et al., 2005). Los cambios en la fluorescencia como una respuesta al estrés abiótico en las plantas han sido demostrados (Baker, 2008) y son útiles para identificar plantas tolerantes a salinidad (Percival y Fraser, 2001; Glynn et al., 2003) o plantas con deficiencia de nitrógeno (Ciompi et al., 1996).

La fluorescencia basal (F₀) es la emitida cuando Q_A (quinona, receptora primaria de electrones en el PSII) está completamente oxidada y el centro de reacción de PSII está abierto, situación inminente en la activación de las reacciones foto-químicas (Mouget y Tremblin, 2002). Neto et al. (2011) encontraron que entre plantas sin estrés las variables F₀ y la eficiencia cuántica potencial del PSII (F_v/F_m, relación entre fluorescencia variable y máxima) fueron similares. Mientras que en plantas bajo estrés hídrico la F₀ aumentó significativamente. La F₀ es independiente de los eventos fotoquímicos y su aumento puede tener dos causas: daños en el centro de reacción del PSII o una reducción de la capacidad para transferir la energía de excitación de la antena hacia el centro de reacción (Baker y Rosenqvst, 2004; Baker, 2008).

La relación F_v/F_m es una estimación de la eficiencia cuántica máxima de la actividad fotoquímica del PSII cuando todos los centros de reacción del PSII están abiertos (Baker y Rosenqvst, 2004).

Teniendo en cuenta que una disminución en la relación F_v/F_m indica una reducción en la eficiencia fotoquímica del PSII y una perturbación o daños en el aparato fotosintético, esta relación ha sido empleada para detectar perturbaciones en el sistema fotosintético causadas por el estrés salino (Glynn et al., 2003; Percival y Fraser, 2001). Varios autores reportan que, en girasol, la relación F_v/F_m está entre 0,7 y 0,85 y que bajo condiciones estresantes esta relación disminuye (Akram et al., 2012; Neto et al., 2011; Poormohammad Kiani et al., 2008), sin embargo, otros autores reportan que valores de 0,6 pueden ser normales en determinados genotipos (Ghobadi et al., 2013).

Por otra parte, la eficiencia cuántica efectiva (YII) indica la porción de energía absorbida por la clorofila, asociada al PSII, que es utilizada en la actividad fotoquímica y, por tanto, refleja la cantidad de electrones transportados, convirtiéndose en un indicador de la fotosíntesis (Lichtenthaler et al., 2005). El factor determinante de esta eficiencia es la habilidad con que los electrones son removidos de la quinona receptora del PSII, la que está directamente relacionada con la tasa de consumo de ATP y NADPH, productos del transporte fotosintético de electrones (Baker y Rosenqvst, 2004; Neto et al., 2005).

Cuando las plantas están expuestas a la luz, los centros de reacción del PSII se reducen o cierran progresivamente, ocurriendo con ello un aumento de la fluorescencia de la clorofila. Luego de ello, la fluorescencia decae en un fenómeno llamado disipación de la fluorescencia (quenching). Dos parámetros básicos describen la disipación de la fluorescencia variable de la clorofila durante el periodo de inducción de la radiación: una disipación fotoquímica y una disipación no fotoquímica de la fluorescencia variable de la clorofila (Lichtenthaler et al., 2005).

La disipación fotoquímica (q_P) se inicia debido al aumento de electrones exportados por el PSII, a la activación de las enzimas implicadas en el metabolismo del carbono y la apertura de los estomas (Baker y Rosenqvst, 2004; Flexas et al., 2002). Por tanto, q_P cuantifica la capacidad fotoquímica del PSII, y corresponde a la cantidad de centros de reacción del PSII abiertos. Por su parte, la disipación no fotoquímica (q_N) refleja la activación de los procesos no fotoquímicos que conducen principalmente a la disipación de energía no radiante, tales como cambios en el gradiente de pH transtilacoidal, fotoinhibición, desconexión de los complejos captadores de luz, formación de zeaxantina, etc. (Rohacek, 2002).

Al igual que los procesos mencionados anteriormente, también otros utilizados que con frecuencia conllevan a la descomposición de la fluorescencia máxima de la clorofila, tales como la disipación no fotoquímica completa de la fluorescencia de la clorofila (q_CN) y la disipación no fotoquímica de Stern-Volmer (NPQ). A diferencia de q_N, estos parámetros no requieren una determinación de la fluorescencia mínima bajo condiciones de iluminación (Lichtenthaler et al., 2005). La q_CN hace referencia a los procesos de disipación de energía relacionados con los dos, disipación no fotoquímica de la fluorescencia variable (q_N) y el cambio relativo de F₀. Por consiguiente, q_CN se puede utilizar como un indicador de la disipación de energía no radiante dentro de las membranas de los tilacoides, es decir, cuantifica los procesos de disipación de calor dentro del complejo PSII. NPQ también cuantifica los procesos que conducen a la disminución de la fluorescencia máxima. Sin embargo, NPQ indica la disipación del exceso de energía radiante en forma de calor en el complejo antena PSII, es decir, fotoprotección inducida por la luz a través de disipación térmica de energía, lo cual está estrechamente relacionado con la formación de zeaxantina (Rohacek y Bartak, 1999).

ESTRÉS HÍDRICO POR SEQUÍA

El agua es esencial para las plantas ya que participa en la mayoría de procesos fisiológicos que se ven implicados en el crecimiento y la productividad de las mismas. Por esta razón, la sequía es uno de los tipos de estrés más comunes al que se ven sometidas las plantas y el cual puede llegar a limitar la productividad agrícola a nivel mundial (Molina-Montenegro et al., 2011). Según Taiz y Zeiger (2010), cuando el estrés hídrico es grave, dependiendo de la especie, la deshidratación de las células del mesófilo inhibe la fotosíntesis, se desajusta el metabolismo del mesófilo y el uso eficiente del agua desciende. Los resultados de muchos estudios han demostrado que el efecto relativo del estrés sobre la conductancia estomática es significativamente mayor que sobre la fotosíntesis. Sin embargo, según Molina-Montenegro et al. (2011), pequeñas disminuciones en la disponibilidad hídrica, pueden permitir al cultivo mantener una elevada tasa fotosintética y una alta productividad, dependiendo de la especie.

Plantas de girasol sometidas a un estrés por sequía y a una radiación de 750 mmol m^-2 s^-1 presentaron un aumento en la disipación de energía en forma de calor (NPQ), se disminuyó la eficiencia máxima real del PSII (YII) y el transporte de electrones. Estos cambios están acompañados por un aumento de la peroxidación lipídica (Correia et al., 2006). La rehidratación de estas plantas hace que se recupere la capacidad del PSII, esto demuestra que no hubo un daño permanente en el PSII y es corroborado por valores de F_v/ F_m entre 0,8-0,83 (Correia et al., 2006). Aunque Correia et al. (2006) no observaron cambios en F_v/F_m, Ghobadi et al. (2013) reportan que bajo un estrés severo este índice disminuye bajo una alta radiación. Por lo que se deduce que la disminución de la eficiencia máxima potencial del PSII bajo una sequía solo se presenta cuando el estrés es severo.

En plantas de girasol bajo un estrés hídrico, la disipación fotoquímica de la fluorescencia (q_P) disminuye cuando se limita la fotorrespiración (concentración de oxígeno del 2,5%) (Scheuermann et al., 1991). Esto se debe a que la fotorrespiración también mantiene el flujo de electrones en los fotosistemas y al disminuir los requerimientos de ATP para fijar oxígeno (fotorrespiración), la tasa de flujo de electrones disminuye. Lo anterior a su vez provoca un aumento de la disipación de la energía lumínica en forma de calor.

ESTRÉS HÍDRICO POR INUNDACIÓN

Grassini et al. (2007) encontraron en girasol que el anegamiento en periodos cortos (1 a 6 días) durante el llenado del grano, puede disminuir el rendimiento, independientemente de los efectos que pueden causar una baja radiación o posibles enfermedades comunes en sitios con aumento en su nivel normal de precipitación durante la fase de desarrollo del cultivo. El girasol es más vulnerable a la inundación durante el llenado del grano comparado con las fases tempranas del desarrollo, aunque se aclara que la respuesta al estrés depende también de las características del suelo y el ambiente donde se encuentran las plantas (Grassini et al., 2007).

Estudios que evalúen la capacidad fotosintética del girasol bajo inundación son muy pocos, lo mismo sucede con la familia Asteraceae. En girasol se ha evaluado el efecto de la inundación sobre la concentración hormonal (Phillips, 1964) y sobre el crecimiento (Wample y Reid, 1975) pero muy poco sobre la capacidad fotosintética. En Boltonia decurrens (Asteraceae), la inundación reduce la asimilación de CO₂, pero no la eficiencia potencial del PSII (F_v/F_m) (Pienkowski et al., 1998).

En general, la inundación disminuye la eficiencia cuántica real del PSII y aumenta la disipación no fotoquímica, estos efectos incrementan al aumentar la duración del estrés (Else et al., 2009) o la intensidad lumínica (Waldhoff et al., 2002). Sin embargo, la intensidad del estrés y las demás condiciones ambientales (luz, concentración de CO₂) necesarias para disminuir la actividad fotosintética dependen del genotipo, por lo que es necesario hacer estudios específicos en girasol.

METALES PESADOS Y NUTRICIÓN

Elementos como el N, Mg, Mn afectan directamente la fotosíntesis al formar parte de moléculas fundamentales como la clorofila o los fotosistemas. Mientras otros son fundamentales en el metabolismo de las plantas; el P como componente de ácidos nucleicos y de moléculas ricas en energía, el K como osmorregulador celular, el Ca como componente estructural de las paredes celulares (Hawkesford et al., 2012). Estos y los demás elementos esenciales afectan de alguna forma la capacidad fotosintética de la planta y en algunos casos su déficit o exceso perjudica la misma. Otros elementos como Cd, Cr, Ni, Ar, Pb perjudican la fotosíntesis de las plantas (Gupta et al., 2013).

Fournier et al. (2005) realizaron un estudio evaluando plantas de girasol cultivadas en soluciones nutritivas con diferentes niveles de K⁺ (entre 0,5 y 2,5 mM) con el fin de estudiar su efecto sobre el flujo del agua, encontrando que estas concentraciones no provocan cambios significativos en el crecimiento de las plantas, pero sí evidenciaron diferencias entre el contenido interno de K⁺ y la capacidad de absorción de agua. Aunque los efectos de la aplicación o deficiencia de K⁺ son evidentes en variables relacionadas con intercambio gaseoso, en relación a la eficiencia del PSII se conoce poco y solo se reporta que la aplicación de este elemento no tiene un efecto significativo sobre la eficiencia máxima potencial de plantas de girasol bajo estrés salino ni bajo condiciones no estresantes (Saeed et al., 2009a).

Se reporta que el estrés por deficiencia de nitrógeno no genera cambio en el valor de F₀, mientras que el F_max incrementa de forma significativa en plantas estresadas de girasol (Ciompi et al., 1996). Hay que aclarar que estos valores deben ser evaluados teniendo en cuenta que los valores absolutos de F₀ y F_max son válidos solo cuando el contenido de clorofila α no cambia como consecuencia del estrés. Ciompi et al. (1996) reportan que en plantas bajo estrés por deficiencia de nitrógeno el q_P aumenta, indicando que el aceptor primario de electrones del PSII, Q_A está oxidado. Por otro lado, el rendimiento cuántico de la eficiencia fotoquímica del PSII no se ve afectado, al parecer porque la deficiencia de nitrógeno no interfiere con las reacciones luminosas de la fotosíntesis.

Por otra parte, el girasol es una planta hiperacumuladora de metales pesados por lo que en varios estudios se usa como fitorremediador. Para que una planta sea hiperacumuladora de metales pesados debe ser capaz de absorber y retener en la parte aérea 10 mg g^-1 de Zn o Mn, 1 mg g^-1 de Ni, Co, Cr, Cu o Pb ó 0,1 mg g^-1 de As o Cd (January et al., 2008). Sin embargo, los metales pesados también perjudican el crecimiento y rendimiento del girasol. El Ni (Ahmad et al., 2011), Cr (Fozia et al., 2008) y Cd (Di Cagno et al., 1999) afectan el crecimiento de la raíz, del tallo y reducen el rendimiento. Estos efectos están acompañados por una menor concentración foliar de elementos esenciales y una mayor acumulación del metal pesado. La absorción y daños causados por estos metales depende del tipo del suelo, de la presencia de compuestos quelatantes (Turgut et al., 2005) y de la interacción con otros elementos minerales (January et al., 2008).

El Cd afecta negativamente la capacidad fotosintética de plántulas de girasol, pero no de plantas adultas, esto ocurre por una disminución de la capacidad fotoquímica y un aumento de la disipación no fotoquímica (Di Cagno et al., 1999). El efecto negativo del cadmio puede ser aliviado o más severo si se combina con aplicaciones de nitrógeno. Pankovic et al. (2000) demostraron que una dosis baja (2 mM) o muy alta (10 mM) de nitrato, aplicado a plantas creciendo en una solución de 5 mM de Cd, aumenta el efecto negativo sobre la eficiencia real del PSII y sobre la disipación fotoquímica. El Pb provoca efectos similares; reduce la asimilación de CO₂ y la eficiencia real del PSII, pero aumenta la disipación en forma de calor. Estos efectos son más severos al aumentar la intensidad lumínica de 100 a 1.000 mmol m^-2 s^-1 (Kastori et al., 1998).

El agotamiento de la capa de ozono producto de los clorofluorocarbonos está estrechamente relacionado con el aumento de la radiación UV-B en la superficie de la Tierra (Kerr y McElroy, 1993). La radiación solar en el rango UV-B (280-320 nm) corresponde a un porcentaje menor de la energía solar total, sin embargo, es potencialmente dañina ya que estas longitudes de onda cortas son capaces de causar deterioros a nivel celular. Por esta razón, las plantas son vulnerables al aumento de la radiación UV-B debido a que muchos componentes celulares, tales como ácidos nucleicos, proteínas, lípidos y quinonas pueden absorber la radiación UV-B directamente (Jordan, 1996), independientemente de estar cultivadas bajo invernadero o a campo abierto. Los efectos de la radiación UV-B pueden ir desde una reducción en el crecimiento, causada por su influencia sobre la división y elongación celular (Hopkins et al., 2002), hasta una reducción de la tasa fotosintética, posiblemente como consecuencia de los daños a los diversos mecanismos moleculares de la maquinaria fotosintética (Jansen et al., 1998), más pronunciado bajo condiciones de invernadero (Kakani et al., 2003).

La radiación UV (315-400 nm) es la región del espectro de luz (300-750 nm) más dañino para el PSII (Takahashi et al., 2010). Esta radiación daña el cluster Mn₄Ca y las moléculas aceptores y donadoras de electrones y produce especies reactivas de oxígeno las cuales también dañan los fotosistemas y las membranas tilacoidales (Vass, 2012). Debido a esto, en varios estudios se ha demostrado que la fluorescencia de la clorofila α sirve para diagnosticar daños en el PSII producidos por la radiación UV (Guidi y Degl'Innocenti, 2012).

La radiación UV-B no afecta la biomasa, materia seca de brotes, peso específico de las hojas ni compuestos absorbentes de UV-B del girasol cultivado en invernadero y esto se debe a la temprana etapa de desarrollo en la que se impuso el estrés (Cechin et al., 2007), ya que la planta puede aumentar el espesor de la hoja como respuesta al estrés por radiación UV-B (Liu et al., 2005) disminuyendo de esta forma el daño UV-B, de lo contrario, al no darse un incremento en el espesor de la hoja la radiación UV-B alcanza el mesófilo y puede afectar el proceso de fotosíntesis. Por esta razón, la radiación UV-B inhibió significativamente la fotosíntesis acompañada por una reducción en la conductancia estomática y en la transpiración, aunque el contenido total de clorofila y la eficiencia máxima potencial del PS II no se vieron afectados. En general, el estudio de Cechin et al. (2007) sugiere que a pesar de que la biomasa seca no se afecte, el nivel actual de radiación UV-B solar afecta el rendimiento de las plantas de girasol.

ESTRÉS SALINO

La producción agrícola en grandes áreas del mundo se ha visto limitada por la salinidad ya que se evidencian significativas reducciones en zonas de riego con agua salina. La salinidad reduce el crecimiento, la fotosíntesis (Shahbaz et al., 2011) y el rendimiento del girasol. Aunque la resistencia o tolerancia a la salinidad depende del genotipo, en general una concentración superior a 100 mM de NaCl en el sustrato perjudica los procesos fisiológicos. La salinidad reduce la asimilación de CO₂, la conductancia estomática, el contenido de K, el crecimiento de la raíz y la parte aérea y a su vez aumenta la acumulación de prolina, la concentración de Na y Cl, y la permeabilidad membranal (Saeed et al., 2009b; Shahbaz et al., 2011). Lo anterior reduce la producción de aquenios (Shahbaz et al., 2011).

Días de Azevedo et al. (2011) realizaron un estudio donde examinaron en detalle los posibles cambios inducidos por el estrés salino en los diferentes parámetros de la fluorescencia de la clorofila en diez genotipos de girasol, encontrando que los genotipos AG-960 y AG-975 presentan resultados contrastantes, en todas las variables, siendo calificados así como sensible y tolerante al estrés salino, respectivamente. Estos resultados apoyan la hipótesis de que la fluorescencia de la clorofila puede ser usada como una herramienta para la selección de genotipos de girasol tolerantes a la salinidad.

El daño en el PSII (representado como la relación F_v/F_m) depende de la concentración de la sal, del genotipo y de la duración de estrés. Mientras Akram et al. (2012) encontraron que no había un daño significativo en el PSII de plantas de girasol bajo estrés salino (150 mM de NaCl durante 15 d), Santos (2004) determinó que sí existía daño en el fotosistema cuando la concentración de NaCl es superior a 50 mM, y que el efecto era más severo cuando el estrés salino permanecía por más de 7 días.

En concordancia, en plantas de girasol sometidas a estrés salino, la relación F_v/F_m se redujo en un 18% en comparación con el testigo, el YII disminuyó en un 64% en algunos genotipos y solo 34% en otros, mientras que el q_P se redujo del 41% en algunos genotipos de girasol, pero en otros el q_P no se ve afectado por la salinidad (Días de Azevedo et al., 2011). El aumento en los valores de q_P, en función de la salinidad, a la par con la disminución de la fotosíntesis neta indica un aumento de la participación de un sumidero de electrones alternativo, tal como la fotorrespiración (Heber, 2002; Schreiber y Bilger, 1987; Ribeiro et al., 2004). Teniendo en cuenta que el estrés salino reduce la tasa de fotosíntesis neta en la planta, Días de Azevedo et al. (2011) sugieren que entre mayor sea esta reducción mayor será la falta de capacidad de la planta para canalizar el flujo de electrones hacia la síntesis de NADPH.

CONCLUSIONES

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