Doi: http://dx.doi.org/10.17584/rcch.2015v9i2.4182
DIEGO RIANO J.1-2, JOHANNA PACATEQUE E.1, JOSE RICARDO CURE1, DANIEL RODRIGUEZ1
1 Facultad de Ciencias Básicas y Aplicadas, Universidad Militar Nueva Granada, Bogotá (Colombia).
2 Autor para correspondencia. diegorianojimenez@gmail.com
RESUMEN
El pimentón es un cultivo promisorio para Colombia, sin embargo está poco tecnificado. La polinización mediada por colonias de abejorros del género Bombus ha sido una técnica utilizada exitosamente en este y otros cultivos a nivel mundial, pero en nuestro país es una práctica poco conocida. Bombus atratus Franklin es un polinizador eficiente de cultivos hortofrutícolas colombianos como el tomate. Este trabajo estableció tanto el comportamiento como la eficiencia de la polinización de B. atratus en el pimentón. Se ubicaron tres colonias en un cultivo de 1.500 m2 ubicado en el municipio de Sáchica, Boyacá. Se caracterizó la fenología floral a partir del análisis morfométrico de estructuras reproductivas de la flor (largo de antera, filamento y estilo), receptividad del estigma y volumen de néctar. Adicionalmente se observó y cuantificó el comportamiento de forrajeo de las obreras a partir de observaciones directas y se estableció el efecto de la polinización en la calidad de los frutos (tamaño, peso seco del fruto y número de semillas), en tres estratos de la planta. Se determinaron tres estadios florales (Flor Abierta 1, 2 y 3) diferenciados por las variables tenidas en cuenta. Las obreras mostraron dos tipos de visita, cortas (12,34±5,77 segundos) y largas (82,8±11,14 segundos). Adicionalmente se observó una tendencia de las obreras en visitar el estadio floral 2, en el que se presentó la mayor cantidad de néctar y la mayor receptividad del estigma. La polinización mediada por B. atratus tuvo un efecto en las variables evaluadas con un incremento mayor al 40%.
Palabras clave adicionales: abejorro, cultivos, nativo, polinizador, producción.
ABSTRACT
Sweet pepper is a promising crop for Colombia, but it is a low-tech crop. Crop pollination using bumblebees is a technique that has been successfully used in different crops worldwide, but, for our country, little is known about this practice. For Colombia, Bombus atratus Franklin is a promising pollinator of horticultural crops, such as tomatoes. This study established the pollination behavior and efficiency of B. atratus in sweet peppers. Three colonies were placed in a crop with an area of 1,500 m2, located in Sachica, Boyaca. The floral phenology was characterized with a morphometric analysis of the reproductive structures of the flowers (anther, filament and style length), stigma receptivity and nectar volume. Additionally, the foraging behavior of the workers was characterized with direct observations and the effect of the pollination on the fruit quality (size, fruit dry weight and number of seeds) in three strata of the plants. Three floral stages were determined (Open Flower 1, 2 and 3), differentiated by the morphometric analyses, nectar production and stigma receptivity. The workers showed two types of visits: short (12.34±5.77 seconds) and long (82.8±11.14seconds). Additionally, the workers had a tendency to visit Open Flower 2, in which the greatest production of nectar and highest stigma receptivity were seen. Pollination using B. atratus workers had an effect on the evaluated variables, with an increase of more than 40%. These results indicate that B. atratus is an efficient pollinator of sweet pepper crops.
Additional key words: bumblebee, crops, native, pollinator, productivity.
INTRODUCCIÓN
La polinización dirigida con colonias de abejorros del género Bombus es una práctica habitual de muchos cultivos hortofrutícolas (Free, 1970; Kevan, 1991; Schoonhoven et al., 1998; Velthuis y van Doorn, 2006; Winter et al., 2006; Vergara, 2008), sin embargo en Colombia es una práctica poco conocida e implementada. Recientemente en nuestro país se han adelantado importantes estudios sobre la cría del abejorro nativo Bombus atratus Franklin (Cruz et al., 2007; Pacateque et al., 2013; Riaño et al., 2014) y sobre el efecto de la implementación de colonias de esta especie para la polinización dirigida en cultivos experimentales de tomate, lulo, uchuva, fresa, entre otros (Aldana et al., 2007; Almanza, 2007). Estos trabajos muestran que la polinización mediada por esta especie incrementa la calidad de los frutos un 30% en características como peso, tamaño y número de semillas. Recientemente el cultivo del pimentón ha sido identificado como una hortaliza promisoria para Colombia por el potencial de exportación que tiene y ha sido incluida en los planes nacionales hortofrutícolas (Vallejo y Estrada, 2004; Carreño et al., 2007). A pesar de su potencial, los índices de productividad son bajos comparados con la de otros países, debido principalmente a la falta de tecnificación que presenta este cultivo (Carreño et al., 2007). Algunos estudios han demostrado que la polinización mediada por abejas como Bombus terrestris, B. impatiens o Melipona subnitida (Abak et al., 1996; Meisels y Chiasson, 1997; Kwon y Saeed, 2003; Oliveira et al., 2005; Roldán-Serrano y Guerra-Sanz, 2006) o moscas (Eristalis tenax) (Jarlan et al., 1997) aumentan la calidad de los frutos del pimentón y por ende la productividad de los cultivos, sin embargo el efecto varía dependiendo de la especie polinizadora (Oliveira et al., 2005).
Con el propósito de aportar en la técnica de producción del pimentón en Colombia y reconociendo la importancia de las estrategias de polinización dirigida de cultivos de pimentón a partir de colonias de abejorros, el presente trabajo buscó establecer el comportamiento y el efecto de la polinización de colonias del abejorro B. atratus. Así mismo contribuyó al conocimiento del comportamiento, desarrollo y supervivencia de las colonias de B. atratus bajo condiciones de invernadero y su adaptación en este cultivo.
]]> MATERIALES Y MÉTODOSSitio de estudio
El estudio se realizó en un cultivo de pimentón Capsicum annum cv. Robledo sembrado en un invernadero de plástico de 1.500 m2 y con 5.000 plantas, ubicado en el municipio de Sáchica (Boyacá, Colombia) a 1.990 msnm y con una temperatura promedio de 16,2°C.
Desarrollo floral del pimentón
Con el propósito de establecer el comportamiento y la eficiencia de polinización de B. atratus Franklin se caracterizaron tanto cualitativa como cuantitativamente diferentes estadios florales cuando esta se encontraba dispuesta para ser visitada-polinizada (flor abierta). Una vez las plantas iniciaron la floración, se tomaron aleatoriamente 150 flores abiertas y se les clasificó cualitativamente teniendo en cuenta la disposición de las estructuras florales (pétalos, anteras, estilo, estigma) y la presencia de néctar. La caracterización cuantitativa tuvo en cuenta: (1) análisis morfométrico del androceo (largo de la antera y largo del filamento) y gineceo (largo del estilo) con el programa de análisis de imágenes Scion Imagen (Versión 4.0.3.2 para Windows XP/Vista/7); (2) receptividad del estigma en horas de la mañana (9:00-10:00 a.m.) y de la tarde (2:30-3:30 p.m.) a partir de la prueba de las enzimas peroxidasas, aplicando 10 μL de solución de bencidina con una micropipeta (Micropipette 1-10 μL) (Kearns y Inouye, 1993); (3) volumen de néctar producido en las flores con capilares de 0,5 mL (Marienfeld) vía vacío (Lobatón et al., 2012).
Con el fin de evaluar las posibles diferencias en cuanto a las variables morfométricas y volumen de néctar, se realizó un análisis de varianza (Anova) para diseño completamente al azar, y pruebas de comparación múltiple de Tukey. El supuesto de normalidad se verificó mediante la prueba de Shapiro-Wilk. El efecto del desarrollo floral y la hora del día en la receptividad del estigma se evaluó mediante un modelo lineal generalizado bajo distribución binomial (estigma no receptivo = 0, estigma receptivo = 1). Los análisis fueron realizados en el software estadístico R 3.1.3 para windows (R Development Core Team, 2015)
Comportamiento de obreras de B.atratus en el cultivo de pimentón
Se criaron y ubicaron tres colonias de B. atratus en el cultivo de pimentón siguiendo los protocolos desarrollados por el grupo de investigación Biodiversidad y Ecología de Abejas Silvestres (BEAS). Se realizaron observaciones directas a obreras en forrajeo, escogidas al azar teniendo en cuenta las siguientes variables (Meisels y Chiasson 1997): Tiempo de visita: correspondiente al tiempo promedio que permanecía la obrera en la flor, desde la llegada hasta su partida por medio de un cronómetro. Estadio floral visitado: teniendo en cuenta los estadios de flor abierta descritos anteriormente.
Efecto de la polinización de B. atratus en el pimentón
Para determinar el efecto de la polinización mediada por las obreras de B. atratus, se empleó un diseño completamente al azar con estructura de tratamientos factorial 3x2, teniendo en cuenta el patrón de floración descrito para el pimentón (FAO, 2002): estrato 1: nodo 1 y 2; estrato 2: nodo 3 y 4; estrato 3: nodo 5 y 6 y dos tipos de polinización: frutos producto de flores autopolinizadas y polinizadas por B. atratus.
]]> Para establecer el efecto de la autopolinización en los frutos, se marcaron y embolsaron 25 botones florales en cada uno de los tres estratos descritos anteriormente con una malla de ojo 2x2 mm para no permitir la visita de obreras de B. atratus. Para el caso de los frutos producto de la polinización mediada por B. atratus, se realizaron observaciones directas de las obreras para determinar las flores visitadas en cada uno de los estratos. Se rotularon y embolsaron 25 flores visitadas en cada estrato sin tener en cuenta el número de visitas que recibió cada flor. Después de 10 d, luego de la senescencia de la flor, la malla fue retirada para permitir el desarrollo adecuado de los frutos los cuales fueron cosechados 50 d después de la aparición del botón floral y llevado al laboratorio de Control Biológico ubicado en el Campus Cajicá (Cundinamarca) de la Universidad Militar Nueva Granada para su posterior análisis.Las variables evaluadas fueron el peso seco, correspondiente al peso de cada uno de los frutos luego de un periodo de secado de 8 d a 30°C; número de semillas, correspondiente al conteo del número de semillas de los frutos de cada tratamiento; largo del fruto (cm), desde la base hasta el ápice del fruto. Adicional a esto se determinó el número de frutos con malformaciones en cada tratamiento.
Los datos de calidad fueron analizados mediante análisis de varianza (Anova) y pruebas de comparación múltiple de Tukey. El supuesto de normalidad se verificó mediante la prueba de Shapiro-Wilk. Los datos de malformaciones se analizaron con un modelo linear generalizado mixto de respuesta múltiple. Los análisis se realizaron en el software estadístico R 3.1.3 para Windows (R Development Core Team, 2015).
RESULTADOS
Desarrollo floral del pimentón
A partir de las observaciones realizadas se determinaron tres subestadios de desarrollo durante el estadio floral Flor Abierta diferenciados cualitativa y cuantitativamente. La caracterización cualitativa de cada sub estadio se relacionan a continuación:
Flor abierta 1: seis pétalos libres, blancos, parcialmente abiertos y paralelos al pedúnculo. Seis anteras en contacto entre sí y dispuestas por encima del estilo y estigma. Presencia de néctar en la base de la corola.
Flor abierta 2: pétalos totalmente abiertos dispuestos perpendicularmente con respecto al pedúnculo. Anteras dehiscentes con polen visible, dispuestas de forma libre y erecta por encima de estilo y estigma pero sin contacto con dichas estructuras. Presencia de néctar en la base de la corola.
Flor abierta 3: inicio de la senescencia de las estructuras florales, la base de la corola se torna oscura, las anteras no presentan polen visible e inicia el ensanchamiento del ovario. Presencia de néctar en la base de la corola.
La caracterización cuantitativa del gineceo y androceo, receptividad del estigma y volumen de néctar producido en cada subestadio floral se relacionan en la figura 1. Tanto el largo del filamento como el largo del estilo mostraron un crecimiento paulatino a lo largo de los tres estadios descritos, sin embargo el gineceo (estilo) siempre estuvo por debajo del androceo (antera+filamento). Las variables morfométricas tenidas en cuenta mostraron diferencias significativas en los subestadios de flor abierta (largo del filamento P≤0,01; GL=2; F=88,19; largo de la antera P=0,018; GL= 2; F=4,661; largo del estilo P≤0,01; GL=2; F=69,54) (figura 1A).
]]>La receptividad del estigma estuvo influenciada por el estadio de desarrollo floral (P≤0,05), teniendo que el estadio flor abierta 2 presenta proporcionalmente una mayor receptividad (figura 1B). La hora del día no tuvo ningún efecto en esta variable (P≥0,05). El volumen de néctar en el estadio de flor abierta 2 fue mayor que el producido en los estadios flor abierta 1 y 3 (P≤0,05; GL=2; F=6,283) (figura 1C).
Comportamiento de la visita floral de las obreras de B. atratus
A partir de las observaciones se identificaron dos patrones de visita floral, corta y larga, teniendo en cuenta la duración y el comportamiento que presentaban las obreras de B. atratus en la flor (figura 2). La visita corta tuvo una duración promedio de 12,34 ± 5,77 s, durante los cuales las obreras realizaban un giro de 360°, deteniéndose en cada uno de los nectarios y extendiendo la glosa para extraer el néctar. Paralelamente, en el momento del giro su mesosoma estaba en contacto con el estigma, lo que permitía la transferencia del polen acumulado en la parte ventral de su cuerpo al estigma. La visita larga tuvo una duración promedio de 82,8±11,14 s (figura 2) y se caracterizó porque las obreras de B. atratus, al llegar a las flores realizaban tareas de acicalamiento, aglomerando el polen presente en el cuerpo para formar la carga de polen en sus corbículas. Sin embargo, en la visita larga las obreras no tenían contacto directo con los órganos reproductivos de las flores. En ninguno de los dos patrones de comportamiento descritos se observó a las obreras vibrando las flores. Adicionalmente y teniendo en cuenta el total de observaciones de comportamiento realizadas, se determinó que las obreras B. atratus visitaron en mayor proporción el estadio flor abierta 2 (figura 1D).
Efecto de la polinización de B. atratus en el pimentón
Se observó un efecto significativo tanto de la polinización mediada por B. atratus como del estrato en la calidad de los frutos. Los frutos producto de la polinización mediada por las obreras de B. atratus tuvieron un incremento promedio del 30% en la longitud (P≤0,01; GL=1; F=23,070), peso seco (P≤0,01; GL=1; F=366,8) y del 60% en número de semillas (P≤0,01; GL=1; F=101,7) en contra te con frutos producto de la autopolinización (figura 3A-C).
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El estrato tuvo un efecto en la variable peso seco (P≤0,01; GL=2; F=138,6) y largo del fruto (P≤0,01; GL=2; F=10,4), teniendo que estas variables tienden a aumentar a medida que aumenta el estrato. El número de semillas no presentó esta tendencia (P=0,10; GL=2; F=2,29) por lo que esta variable se puede asociar únicamente al tipo de polinización (cruzada o autopolinización). Para el caso de los frutos malformados, estos solo se obtuvieron en las flores autopolinizadas independiente del estrato en el que se formaban (P=0,001) con una ocurrencia del 30% (n=100).
DISCUSIÓN
A pesar de que la implementación de colonias de abejorros del género Bombus es una práctica común en el cultivo del pimentón, aún no se tenían antecedentes de esta técnica bajo las condiciones colombianas. Según Delaplane y Mayer (2000), el pimentón es una planta autocompatible y en la que puede ocurrir la autopolinización dependiendo de la morfología floral de cada cultivar, sin embargo la polinización cruzada mediada por abejas principalmente del género Bombus, beneficia la producción de semillas y la formación y calidad de los frutos. Lo anterior se pudo evidenciar en el pimentón cv. Robledo, cuya morfología floral facilita el proceso de autopolinización, teniendo que el androceo (filamento + antera) siempre está por encima del gineceo (estilo) lo que permite la formación de frutos de flores autopolinizadas, sin embargo la polinización cruzada mediada por las obreras de B. atratus incrementa tanto la formación de semillas, el tamaño y peso de los frutos y evita las malformaciones. La polinización mediada por B. atratus en el pimentón incrementó la formación de semillas un 60% y contrasta con lo reportado en otras especies de abejas. Por ejemplo, la polinización mediada por B. terrestris incrementa la formación de semillas entre el 44% (pimentón dulce) y el 47% (pimentón picante) (Abak et al., 1996; Kwon y Saeed, 2003; Roldán-Serrano y Guerra-Sanz, 2006) mientras que la polinización mediada por Melipona subnitida incrementó el número de semillas un 46,2% (Oliveira et al., 2005). A pesar de que el tamaño y peso de los frutos varían dependiendo del estrato, la polinización cruzada incrementa el peso y tamaño de los frutos un 20% y 60%, respectivamente, lo que la implementación de esta técnica puede favorecer la productividad de los cultivos colombianos.
La eficiencia de la polinización biótica traducida en la formación de semillas depende en gran medida del comportamiento que exhiba el polinizador (Ruz y Herrera, 2001; Nates-Parra, 2000; Desjardins y Oliveira, 2006; Elzinga et al., 2007; Madjidian et al., 2008). Las obreras de B. atratus exhiben un comportamiento de manipulación de la flor del pimentón (giro de 360°) similar al reportado en otras especies de abejorros en otras plantas con una morfología similar (Prys-Jones y Corbet, 1991; Goulson, 2003; Nates-Parra, 2000); sin embargo, el tiempo de manipulación fue mayor en contraste con el tiempo reportado en Bombus impatiens (4,7±0,29 s) en la misma planta (Meisels y Chiasson, 1997). En adición, se puede definir para el caso del pimentón que el néctar modula la visita de los abejorros, teniendo que las obreras de B. atratus visitan el estadio floral en el que se produce un mayor volumen de néctar, ocurre ántesis completa y momento en el cual el estigma presenta una mayor receptividad, lo cual facilita la polinización cruzada.
A partir de los resultados obtenidos, se puede considerar al abejorro nativo B. atratus es un polinizador eficiente del pimentón sembrado bajo invernadero para Colombia. Sin embargo es importante mencionar también que su éxito dependerá del ajuste de algunas prácticas agrícolas, particularmente el manejo de plagas y manejo de arvenses que faciliten la supervivencia de las colonias en los invernaderos.
AGRADECIMIENTOS
Agradecemos a la Vicerrectoría de Investigaciones de la Universidad Militar Nueva Granada por la financiación y apoyo administrativo que permitió el desarrollo del proyecto CIAS-707 y especialmente a lilian Reyes y a Juan Carlos quienes nos facilitaron el trabajo en la finca El Curro, Villa de Leyva (Boyacá).
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