Record of Tamarixia radiata (Waterston, 1922) (Hymenoptera: Eulophidae) in Colombia
Everth Emilio Ebratt Ravelo1; Leidy Tatiana Rubio González2; Valmir Antonio Costa3; Edna Milena Zambrano Gómez4; Ángela Patricia Castro Ávila5 y Maikol Yohany Santamaría Galindo6
1 Ingeniero Agrónomo. Instituto Colombiano Agropecuario ICA - Laboratorio Nacional de Diagnóstico Fitosanitario. C.I. Tibaitata, km 14 vía Bogotá, Mosquera, Colombia. <everth.ebratt@ica.gov.co>
2 Ingeniero Agrónomo. Instituto Colombiano Agropecuario ICA - Laboratorio Nacional de Diagnóstico Fitosanitario. C.I. Tibaitata, km 14 vía Bogotá, Mosquera, Colombia. <tatis.rubio1904@gmail.com>
3 Ingeniero Agrónomo. Centro Experimental do Instituto Biológico. Rodovia Heitor Penteado, km 3 13'92-543, Campinas, Brasil. <valmir@biologico.sp.gov.br>
4 Ingeniero Agrónomo. Instituto Colombiano Agropecuario ICA - Proyecto Frutales. Tibaitata, km 14 vía Bogotá, Mosquera, Colombia. <frutales.cmarca@ica.gov.co>
5 Ingeniero Agrónomo. Universidad Nacional de Colombia - Sede Bogotá - Facultad de Agronomía. Carrera 45 No. 26-85, Bogotá, Colombia. <apcastroa@unal.edu.co> ]]>
6 Ingeniero en Agroecología. Estudiante de Maestría. Universidad Nacional de Colombia - Sede Bogotá - Facultad de Agronomía. Carrera 45 No. 26-85, Bogotá, Colombia. <mysantamariag@unal.edu.co>
Recibido: Agosto 22 de 2011; aceptado: Octubre 01 de 2011.
Resumen. Tamarixia radiata es un ectoparasitoide idiobionte de Diaphorina citri Kuwayama (Hemiptera: Psyllidae); la especie fue descrita a partir de material recogido en la India. Ha sido introducida en muchas regiones intencional o accidentalmente para el control biológico de D. citri, incluyendo algunos países asiáticos. Se sabe de su presencia en el sur de África y las Américas. En Suramérica, se reportó en Brasil, Argentina y ahora en Colombia.
Palabras clave: Cítricos, psilido asiático, control biológico, frutales.
Abstract. Tamarixia radiata is an ectoparasitoid idiobionte of Diaphorina citri Kuwayama (Hemiptera: Psyllidae); the species was described from material collected in India. It has been introduced in many regions intentionally or accidentally, to biological control of D. citri, including some Asian countries. It is know about its presence in southern Africa and the Americas. In South America, it is present in Brazil, Argentina and now in Colombia.
Key words: Citrus, asian citrus psyllid, biological control, fruits.
Tamarixia radiata (Waterston) (Hymenoptera: Eulophidae) es un ectoparasitoide idiobionte de Diaphorina citri Kuwayama (Hemiptera: Psyllidae). El género Tamarixia Mercet incluye especies parasitoides de Psyllidae, Aphalaridae y Triozidae (Graham, 1991), con 52 especies descritas, 36 se reportan en la región Paleártica, 4 en la Neártica y 7 en la Neotropical. En la región Afrotropical se registran 3, 5 en la Macaronesia y 5 en la Australasiana (Noyes, 2011; Zuparko et al., 2011; Narendran, et al., 2005). T. radiata fue descrita a partir de material colectado en la India e introducida en diversas regiones del mundo, para el control de D. citri el vector de la bacteria que causa el huanglongbing (HLB) en cítricos (Waterston, 1922; Étienne et al., 2001). De la misma forma, se conoce su presencia en algunos países asiáticos, sur del continente Africano y América (Halbert y Manjunath, 2004; Hall, 2008; Qureshi, et al., 2009). En América del Sur, está presente en Brasil, Argentina y ahora en Colombia.
En algunos de los países donde fue introducida para el control biológico de D. citri, el resultado ha sido satisfactorio; pero en otros no, posiblemente por la ocurrencia de parasitoides secundarios o al uso de insecticidas para control de otras plagas de los cítricos. Además del uso de parasitoides, un programa eficaz de manejo integrado, en países con presencia de D. citri y potencialmente HLB, contempla también la eliminación de plantas infectadas, el empleo de plántulas libres de D. citri y de la bacteria causante de la enfermedad. Estas medidas han garantizado buenos resultados para el control de HLB en los países donde T. radiata fue liberada.
]]> D. citri Kuwayama fue observado por el Instituto Colombiano Agropecuario ICA en el 2007, afectando cerca del 11% del área plantada en cítricos de los departamentos de Valle del Cauca y Tolima. Actualmente se encuentran infestadas potencialmente el 95% de las 60 mil hectáreas establecidas en cítricos en Colombia (PNH, 2006; ENA, 2009), según Halbert y Nuñez (2004), D. citri cuenta con 59 especies de plantas hospederas de la familia Rutaceae, en especial de los géneros Citrus y Murraya. D. citri, reviste su importancia por ser vector de la enfermedad conocida como HLB (Da Graça, 1991; Aubert, 1987; Liu y Tsai, 2000; Tsai et al., 2000; Tsai et al., 2002), cuyo agente etiológico corresponde a la bacteria Candidatus Liberibacter americanus y Ca L. asiaticus (Halbert y Nuñez, 2004).El siguiente trabajo se propuso realizar un primer informe de T. radiata (Waterston) para Colombia como parasitoide de D. citri Kuwayama.
MATERIALES Y MÉTODOS
En la diagnosis se siguió la terminología propuesta por Gauld y Hanson (2006), Waterston (1922), Graham (1987, 1991), LaSalle (1994), Narendran et al. (2007). Los especímenes examinados están depositados en el LNDF -; ICA Tibaitatá y en el Centro Experimental del Instituto Biológico en Campinas (Brasil).
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Tamarixia radiata (Waterston, 1922)
Material examinado. COLOMBIA, Cundinamarca, Tocaima, (bs-T), 04º 27' 35,14'' N, 74º 38' 10,36'' W y 380 msnm; 04 º 29' 35,7'' N, 74º 38' 44,7'' W y 435 msnm; 04º 27' 28,87'' N, 74º 37' 8,72'' W y 400 msnm; 04º 25' 2,6'' N, 74º 42' 34,99'' W y 365 msnm., de ninfa V de D. citri, [26 Nov. 2010; E. Ebratt.; 10 H, 8 M LNDF-ICA]. Norte de Santander, Cúcuta, (bs-T), 07°30' N, 72°30'W y 294 msnm., de ninfa V de D. citri, [25 Nov. 2010; A. Betancourt; 2 H, 2 M, LNDF-ICA].
Distribución mundial. China, Guadalupe, Indonesia, Mauritius, Pakistán, Filipinas, Nepal, Taiwán, Vietnam, Puerto Rico y los Estados Unidos de Norte América, México (Waterston, 1922; Chien et al., 1991a; Étienne et al., 2001; Halbert y Manjunath, 2004). En sur América, Brasil, Argentina, (Lizondo et al., 2007; Gómez y Parra, 2009; Gómez et al., 2006) y aquí se documenta por primera vez para Colombia.
]]> Hospederos. Según Aubert y Quilici (1984), el único hospedero conocido corresponde a D. citri Kuwayama (Hemiptera: Psyllidae); sin embargo, Peter et al. (1990), determinaron que T. radiata también es parasitoide de Pallipsylla hyalina (Mathur) (Hemiptera: Psyllidae).Diagnosis. Son pequeñas avispas oscuras no metálicas, con ojos en disposición dicóptica. Cabeza más ancha que larga. Alas hialinas, cortas, con venación rudimentaria amarilla. Alas anteriores con una dislocación de la vena submarginal a la altura del paraestigma. Existe dimorfismo sexual en el número de segmentos en el funículo, los machos son ligeramente más pequeños que las hembras en su longitud total, pero sus antenas son 1,5 veces más largas que las de las hembras (Onagbola et al., 2009) y poseen setas más largas en el funículo. Además, las hembras poseen la clava más ancha que los segmentos del funículo, mientras que en los machos la anchura de la clava es aproximadamente la misma (Waterston, 1922).
Como un miembro de la subfamilia Tetrastichinae, T. radiata presenta los palpos maxilar y labial reducidos a un solo segmento; el borde ventral del escapo antenal de los machos con una placa sensorial; mesoescudo con notauli rectos y completos, las axilas muy adelantadas; escutelo con dos pares de líneas longitudinales y dos pares de setas; alas anteriores con una dislocación de la vena submarginal a la altura del parastigma y vena postmarginal ausente (Graham, 1987; Boucek, 1988; LaSalle, 1994).
Entre los Tetrastichinae, el género Tamarixia es reconocido por tener solo una seta en la superficie dorsal de la vena submarginal; propodeo sin carena paraespiracular en forma de Y; lóbulo mediano del mesoescudo con dos pares de largas setas adnotaulares, que son semierectas y similares en tamaño, una situada en la mitad anterior y otra en la parte posterior; margen anterior del clípeo truncada, ligeramente convexa o con dos lóbulos diminutos; macho con estructura genital bastante peculiar, de cuatro a ocho veces más largas que anchas y digitus de cuatro a seis veces más largo que ancho, con un distintivo gancho apical (LaSalle, 1994) (Figura 1).
Figura 1. A. Adulto macho de Tamarixia radiata; B. Antenas en macho; C. Adulto hembra de T. radiata; D. Antenas de hembra en T. radiata; E. Ninfa V de Diaphorina citri; F. Ninfa V de D. citri parasitada-eclosionada por T. radiata; G. Adulto de D. citri (Fotografías: T. Rubio, E. Ebratt).
T. radiata puede ser separada de las otras especies del género por tener el mesosoma y coxas de color negruzco, las patas casi completamente pálidas, el fémur posterior con un oscurecimiento dorsal, el gaster con una conspicua mancha pálida dorsal en la base (Figura 2) y la placa sensorial situada a la altura de un tercio de la longitud del escapo del macho (Waterston, 1922). Khan y Shafee (1981) complementan que también el lado ventral del gaster es pálido. La caracterización y descripción morfológica de T. radiata, son tratadas extensamente por Waterston (1922) y por Khan y Shafee (1981), como Tetrastichus indicus Khan y Shafee (Figura 2).
Figura 2. A. Caracteres torácicos en Tamarixia radiata; B. Vista lateral de T. radiata; C. Vista dorsal de T. radiata; D. Antenas de macho en T. radiata; E. Placas sensoriales en escapo de T. radiata; F. Vista general del ala anterior de T. radiata (Fotografías: E. Ebratt, V. Costa, E. Palacio).
T. radiata tiene una longitud de 1,43 mm (n=4; Ds= 0,3513) y 1,20 mm (n=4; Ds= 0,2008) en hembras y machos respectivamente. Las hembras de T. radiata ponen sus huevos en la parte ventral de las ninfas III a V de D. citri, con preferencia a las del quinto estadio, provocando la muerte de la ninfa en el momento de la ovoposición. En la ninfa de D. citri se deposita sólo un huevo; hay indicios de que la hembra es capaz de distinguir las ninfas ya parasitadas, evitando así la pérdida de los huevos (Quilici et al., 1992).
]]> La zona de vida (Holdridge, 1967, 1982) en donde ha sido localizada T. radiata en Colombia, corresponde a bosque seco tropical (bs-T), caracterizado por temperaturas de 28 ºC y 1050 mm de precipitación promedio anual (Rubio, et al., 2011; IAVH, 1998), esto concuerda con las condiciones térmicas-higrométricas óptimas para el establecimiento y recuperación de T. radiata mencionadas por Gómez et al. (2006), en el estado de Sao Paulo (Brasil), ya que proporciona una mayor viabilidad del periodo huevo-adulto, mayores reportes de la taxa de reproducción, de la relación finita de aumento, mayores porcentajes de emergencia de adultos del parasitoide y relación de sexos óptimos. Estos se asemejan a los resultados obtenidos por Chien et al. (1991a). La presencia de T. radiata en estas zonas de vida, permitirá la recuperación y obtención de material insectil para dar inicio a programas de producción masiva del parasitoide y su implementación como agente de control biológico contra el psilido asiático D. citri en regiones productoras de cítricos de Colombia.Al respecto, Gómez et al. (2006), determinaron la existencia de policromismo en T. radiata y concluyeron mediante técnicas moleculares que todas correspondieron a la misma especie. Aubert y Quilici (1984), documentaron niveles de parasitoidismo del 80% en D. citri mediante introducciones inoculativas en cultivos de cítricos en la India, la península de Arabia, Philipinas, Tailandia e Indonesia. Según Chien et al. (1991a, 1991b), la cría masiva de T. radiata posibilita las introducciones masivas en cultivos infestados por D. citri, con niveles de parasitoidismo más eficaces a los ejercidos por el parasitoide de manera natural.
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