Introducción

El estudio de las características biológicas intrínsecas de parasitoides y depredadores es fundamental para entender el comportamiento de los agentes de control frente a las poblaciones de sus hospederos o presas y de esta manera determinar el nivel de acción del enemigo natural y predecir el éxito o fracaso de un programa de control biológico. Dichos estudios permiten ampliar conocimientos sobre la biología de los insectos benéficos, como estos afectan la dinámica de población de su hospedero o presa y cómo alteran la estructura de las comunidades de insectos en las que ellos viven. Lo anterior es prerrequisito necesario para la selección de enemigos naturales en programas de control biológico y para la evaluación del desempeño del insecto después de liberado (Alphen y Jervis 1996).

Uno de los principales problemas de la teoría de la depredación es definir los mecanismos que contribuyen a la estabilidad de la interacción depredador-presa. De ellos se pueden mencionar respuestas de comportamiento como la respuesta funcional, interferencia y agregación de los depredadores en áreas de alta densidad de la presa (Sih 1979).

La abundancia de los depredadores que forrajean en un área afecta la tasa de muerte de presas. En estos casos, se producen comportamientos de interferencia o agregación. Algunos autores han demostrado que estos comportamientos son factores clave y afectan la estabilidad de los modelos de población presa-depredador (Alphen y Jervis 1996). El enemigo natural es más atraído por áreas con densidades altas de hospedero-presa que por áreas con densidades bajas, o puede mostrar un grado alto de búsqueda en áreas de densidad alta de hospedero-presa (Kidd y Jervis 1996).

Donde ß_i es la proporción de depredador en cada área i, C es una constante de normalización y α es la distribución de hospederos en términos de proporción. El grado de agregación de un parasitoide o depredador está dado por µ (Kidd y Jervis 1996; Hassell y May 1974).

El modelo propuesto muestra que en general un incremento en la agregación promueve estabilidad y el tipo de distribución de la presa es importante para la respuesta del depredador. En particular, a mayor estabilidad en la distribución de la presa, menor estabilidad en la interacción para valores dados de µ y tasa neta reproductiva del depredador (Hassell y May 1974). Mientras es claro que la agregación diferencial del depredador en regiones de densidad alta de presa es importante para la dinámica de las interacciones depredador-presa no es tan obvio cuáles son los parámetros críticos de la respuesta que deben ser medidos en laboratorio o en campo (Hassell y May 1974).

La respuesta de agregación puede darse en términos de tiempo gastado por depredador por unidad de área, o número de depredadores que buscan al mismo tiempo en una unidad de área, graficado contra las diferentes densidades de presa. Un depredador puede ser observado por un tiempo para determinar como gasta su tiempo. Alternativamente, una serie de conteos individuales puede realizarse midiendo la densidad promedio del depredador, o la proporción total de depredadores a diferentes densidades de presa. Así mismo, se puede usar como evidencia indirecta de agregación el porcentaje de depredación en diferentes áreas donde está la presa (Hassell y May 1974).

Gran atención se le ha dado al cambio en la tasa de ataque de un depredador como función de la densidad del mismo. En general, interacciones entre depredadores que buscan cuándo se presenta un incremento en su densidad, conllevan a una disminución en la eficiencia, lo que se conoce con el término de interferencia mutua. En el caso de interferencia, el comportamiento de algunos parasitoides y depredadores que se encuentran con un coespecífico, es dejar de forrajear el área para buscar una nueva.

Diferentes modelos de interferencia se han propuesto, incluyendo aquellos en los que el uso de presas inmóviles elimina su respuesta de escape, la cual puede tener efectos importantes en la dinámica de la interacción. El acto de escapar de un depredador puede hacer a una presa individual más susceptible al ataque del mismo u otro depredador de la misma o diferente especie. De tal manera que un incremento en la densidad del depredador podría incrementar o disminuir la disponibilidad de presa y podría llevar a interferencia o mejoramiento dependiendo de la respuesta de la presa (Sih 1979). La ecuación 2 presenta un estimativo de la interferencia en parasitoides y depredadores:

Donde a´ es la tasa efectiva de ataque, P es la densidad de parasitoides o depredadores que buscan, a es la tasa de ataque en ausencia de interferencia y m es la medida de la extensión de la interferencia mutua (Kidd y Jervis 1996).

El presente trabajo se propuso con el fin de determinar el efecto de la densidad del depredador D. pusillus, definido por sus comportamientos de agregación e interferencia, sobre su eficiencia de búsqueda de su presa la mosca blanca T. vaporariorum.

El estudio se desarrolló en el centro de investigación “Tibaitatá” de la Corporación Colombiana de Investigación Agropecuaria -Corpoica-, ubicado en Mosquera (Cundinamarca) a una altitud sobre el nivel del mar de 2.547 m y una temperatura promedio de 14°C. La colonia de la mosca blanca se estableció en invernadero, mientras que la colonia del depredador D. pusillus se mantuvo en cuarto de cría a una temperatura de 25 ± 5°C y humedad relativa de 65 ± 7%.

Establecimiento de las colonias. Para la realización de los ensayos y para el mantenimiento de la colonia de mosca blanca, se utilizaron plantas de fríjol (Phaseolus vulgaris L.) tipo arbustivo variedad Ica Cerinza sembradas en materas plásticas. El material vegetal se ubicó en un cuarto de malla destinado para su germinación y crecimiento en condiciones aisladas. Semanalmente se hicieron siembras en 15 materas de cinco semillas por matera, con el fin de tener suficiente material tanto para la colonia de la plaga como para el montaje de los ensayos propuestos. Se siguieron las prácticas agronómicas regulares de riego, fertilización y manejo sanitario.

Para iniciar la colonia de mosca blanca, se realizaron salidas de campo a los municipios de Silvania, Fusagasugá y Chinauta, lugares donde se tiene conocimiento de presencia de la plaga. Se tomaron foliolos con ninfas en último instar y adultos de la plaga en cultivos de habichuela. Los foliolos se ubicaron en cubetas plásticas que en el fondo contenían papel toalla humedecido y tapa con muselina. El material se transportó y liberó en el cuarto de invernadero destinado para el mantenimiento de la colonia. Previo a la liberación de los individuos de la plaga, se introdujeron plantas sanas con tres foliolos formados. Una vez las plantas se ubicaron en cuarto de malla, se realizaron liberaciones con adultos de mosca blanca. Desde el inicio de la experimentación y hasta el final de la misma semanalmente se introdujo material vegetal.

Con el fin de tener material biológico para los ensayos propuestos, las plantas sanas ubicadas en casa de malla se sometieron a infestación controlada con adultos de la plaga provenientes de la colonia. Planta e insecto plaga se mantuvieron en contacto por 24 h, tiempo durante el cual se aislaron en jaulas de madera de 0,90 m x 0,90 m x 0,60 m. Una vez terminadas las 24 h, los adultos se retiraron de las plantas con la ayuda de aspiradores de boca y se reubicaron en las jaulas hasta que se observaron los estados por evaluar, huevo y ninfa en tercer instar.

Para el establecimiento de la colonia del depredador se realizaron salidas de campo a los municipios de Silvania, Fusa-gasugá y Chinauta (Cundinamarca), lugares donde se ha registrado la presencia de este insecto de acuerdo con López-Ávila et al. (2001). Con ayuda de aspiradores de boca y pinceles se colectaron los diferentes estados del depredador. Se trasladaron a vasos plásticos de 8 cm de diámetro por 6 cm de alto con tapa de muselina. Al interior del recipiente se ubicaron estados inmaduros de la mosca blanca que le sirvieron como alimento. En las condiciones mencionadas los individuos de D. pusillus se llevaron al laboratorio donde se inició la colonia.

En laboratorio, los adultos se ubicaron por parejas en cajas de Petri de vidrio que en su interior contenían un trozo de papel toalla humedecido, estados inmaduros de la presa y pequeñas gotas de miel impregnadas en las paredes de la caja. Las hojas se renovaron periódicamente. Mediante observación al estereoscopio, las hojas que poseían posturas del depredador, se ubicaron en cajas de Petri nuevas para la incubación de los huevos. Cuando se observó emergencia de larvas se les suministraron, como alimento, estados inmaduros de la presa. A los adultos recién emergidos se les determinó su sexo, y posteriormente se les ubicó por parejas en cajas de Petri de 5 cm de diámetro donde se inició nuevamente el ciclo del benéfico.

Determinación del efecto de la densidad de D. pusillus sobre su eficiencia de búsqueda. El efecto de la densidad del depredador se determinó mediante el estudio de los componentes de agregación e interferencia. Para determinar el comportamiento de agregación de D. pusillus, se evaluó una densidad del depredador sobre diferentes densidades de la presa. Presa y depredador se dejaron en contacto en una misma arena experimental. La arena experimental consistió en una caja de acrílico transparente de 0,50 m x 0,55 m x 0,20 m. Al interior de la caja y en la base se ubicó papel cartulina blanco sobre el cual se dibujó una cuadrícula para facilitar la observación de los movimientos del depredador, así como para ubicar los focos a una distancia de 8 cm entre uno y otro (Fig.1).

Se planteó un experimento cuyo modelo estadístico fue un cuadro latino 5 x 5 con cinco densidades de la presa y cinco repeticiones por densidad. Las densidades de la presa fueron 8, 16, 32, 64, y 128 ninfas en tercer estadío. Se liberaron diez individuos de D. pusillus en estado adulto. El experimento se repitió tres veces.

El segundo factor estudiado, el cual define el efecto de la densidad del depredador, fue el comportamiento interferencia. Para determinar este comportamiento en D. pusillus, se evaluaron densidades del depredador en estado adulto sobre una densidad de presa en estado de ninfa. Cada densidad del depredador y su respectiva presa se ubicaron en arenas experimentales separadas (Fig. 2). Como modelo experimental se empleó un diseño completamente aleatorio con cinco tratamientos y cuatro repeticiones por tratamiento. Los tratamientos consistieron en las densidades del depredador de 1, 2, 4, 6 y 8 adultos. Cada tratamiento se repitió cinco veces.

La arena experimental consistió en cajas de vidrio transparente de 0,40 m x 0,15 m x 0,20 m. La base de la caja se cubrió con papel cartulina blanco y se tapó con una lámina de vinilo transparente para facilitar la observación. Por cada arena experimental se liberaron parejas de adultos, excepto en la densidad de 1 adulto, donde se liberó una hembra previamente copulada. Cada experimento duró 24 h, tiempo en el que se realizaron cuatro observaciones durante 1 h cada una. Las observaciones se realizaron a las 1, 4, 16 y 24 h de montado el experimento. En cada observación se registró la cantidad de depredadores presentes en el área con la presa, tiempo consumido por depredador en el área, número de encuentros entre coespecíficos y tiempo invertido en los encuentros.

Al final de las 24 h de duración del experimento se registraron la cantidad de presas consumidas y el número de huevos puestos. La información se analizó mediante regresión lineal. Con este procedimiento se estimó el modelo de eficiencia de búsqueda y el coeficiente de interferencia (m), propuestos en la Ecuación 2.

Resultados y Discusión

Comportamiento de Agregación

- Presas Consumidas. La prueba de homogeneidad de varianzas de Hartley (F_max= 2.78 ; F_tab= 10.8) no mostró diferencias significativas en los tres experimentos, por lo que no se evidenció interacción entre ellos. Para la variable presas consumidas, la prueba F del análisis de varianza detectó diferencias significativas entre los tres experimentos. Los valores estadísticos para los tres ensayos fueron: experimento 1, gl = 24; F = 3,09; P<0,0310; Experimento 2 gl = 24; F= 2,99; P<0,0349; experimento 3 gl = 24; F = 2,99 ; P< 0,0014.

En todos los bioensayos el mayor consumo de presas se obtuvo en la densidad de 32 ninfas, con una tasa de consumo promedio de 0,43 presas consumidas/presa suministrada. Seguidamente y en orden descendente, se observaron los consumos en las densidades de 16 y 64 ninfas con proporciones de consumo de 0,38 y 0,35 presas consumidas/presa suministrada, respectivamente. Los menores niveles de consumo se presentaron en las densidades de 128 y 8 ninfas, con una tasa de consumo de 0,26 y 0,23, respectivamente (Fig. 3).

De acuerdo con los resultados, D. pusillus puede reconocer el área con la densidad de presa donde expresa su mayor potencial de consumo sin considerar que ésta corresponda a la mayor de las densidades de presa suministradas.

La figura 4 muestra un adulto de D. pusillus consumiendo una ninfa de su presa, la mosca blanca de los invernaderos. El adulto depredador estira su aparato bucal y pincha a su presa con las mandíbulas, para proceder a succionar su contenido interno.

- Huevos puestos por D. pusillus en áreas con diferentes densidades de presa. La prueba F del análisis de varianza para la variable huevos puestos por D. pusillus no mostró diferencias significativas en los experimentos 1 (gl = 24; F = 0,51; P < 0,8725) y 2 (gl = 24; F = 2,33; P<0,0781), pero si detectó diferencias en el experimento 3 (gl = 24; F = 2,06; P < 0,0011). En el último experimento, la prueba de Tukey detectó diferencias significativas entre los promedios de huevos puestos por la hembra depredadora en la densidad de 64 ninfas con respecto a las densidades de 8 y 32 ninfas de la presa (Fig. 5).

En la densidad de 64 ninfas se encontró la mayor cantidad de huevos del depredador con un promedio de 12,7 huevos. Esta cantidad fue similar a la encontrada en la densidad de 128 ninfas, con un promedio de 10,7 huevos puestos. Los menores niveles de oviposición por hembra depredadora se encontraron en la menor de las densidades de presa evaluadas, 8 ninfas, con un promedio de 1,0 huevo. Los resultados sugieren que la hembra de D. pusillus prefiere ovipositar en áreas donde existe mayor disponibilidad de presa. Es de gran importancia que la hembra oviposite en áreas donde existe suficiente alimento para su descendencia.

Debido a que los estados larvales del depredador requieren consumir presas para completar su desarrollo y debido a que el primer ínstar larval posee recursos energéticos limitados para forrajear y conseguir presas óptimas, el hecho que la hembra depredadora prefiera ovipositar en áreas con densidad alta de presa, incrementa la probabilidad de sobrevivencia de la larva recién emergida. Como mecanismo para optimizar su eficiencia reproductiva, la hembra depredadora asegura el alimento de su estado más vulnerable a mortalidad natural, la larva recién emergida. Con ello D. pusillus reduce la mortalidad sus estados juveniles.

- Tiempo de permanencia de D. pusillus en las áreas con diferentes densidades de presa. La prueba de Hartley de homogeneidad de varianzas no evidenció diferencias significativas entre los experimentos (F_max= 1.55; F_tab= 10.8). Seguidamente, la prueba F de análisis de varianza para la variable tiempo, no presentó diferencias significativas entre los promedios de tiempo de permanencia del depredador en las diferentes densidades de presa. Los valores estadísticos para los tres experimentos fueron: experimento 1 (gl = 24; F = 1,19; P < 0,3816); Experimento 2 (gl = 24; F = 0,59; P < 0,8126); experimento 3 (gl = 24; F = 1,84 ; P < 0,1514).

En el área con la menor densidad de presas, 8 ninfas, D. pusillus permaneció en promedio 3,8 min. En la densidad de 16 ninfas de mosca blanca los adultos del depredador permanecieron en el área por 7,4 min. Para las áreas que contenían la densidad de 32 ninfas, los adultos de D. pusillus invirtieron mayor cantidad de tiempo forrajeando en promedio 12,3 min (Fig. 6). En la densidad de 64 ninfas D. pusillus permaneció en el área en promedio por 8,7 min. Para la densidad de 128 ninfas, los adultos permanecieron por más tiempo en el área, con 13,0 min. en promedio.

El mayor tiempo invertido por los adultos de D. pusillus en las áreas con las densidades de 128 y 32 ninfas puede tener relación directa con la oviposición y consumo de presas. El depredador, al encontrar áreas con una densidad de presas óptima sobre las cuales alimentarse y ovipositar, invertirá más tiempo forrajeando allí. Existen diferentes modelos que permiten explicar el tiempo de permanencia de un depredador en un área con una densidad de presa; dichos modelos se basan en cambios de comportamiento del depredador. Uno de ellos propone cambios en el comportamiento de búsqueda del depredador después de encontrar una presa (Hassell y May 1974). El patrón de movimiento del depredador, en la fase de búsqueda, se caracteriza por movimientos rectilíneos con velocidades altas y recorrido de “largas distancias”. Una vez que el depredador encuentra la presa y se alimenta de ella, modifica su comportamiento y procede a realizar búsquedas más intensivas en el área aledaña al área de encuentro de la presa. Esta fase se caracteriza porque el depredador presenta movimientos cortos, menores distancias recorridas y mayores tasas de giro (Hassell y May 1974).

El comportamiento mencionado fue evidente en adultos de D. pusillus y podría ayudar a explicar su tiempo de permanencia en ciertas áreas. D. pusillus, después de liberado en la arena experimental, mostró movimientos rectilíneos rápidos hasta cuando encontró un área con la presa. Una vez localizada, el depredador procedió a reconocer el área y a forrajear. Después del consumo de la primera presa, el adulto depredador siguió buscando nuevas presas realizando movimientos cortos hasta que encontró una nueva presa.

- Adultos de D. pusillus por densidad de presa. El adulto depredador presentó comportamientos similares en su distribución y búsqueda. Desde que los adultos de D. pusillus se liberaron en la arena experimental, se observó una fase de reconocimiento del área mediante caminata y algunos vuelos cortos.

Una vez los depredadores hicieron el reconocimiento del área, procedieron a realizar una búsqueda más detallada en las áreas que contenían la presa. En la primera observación, los adultos del depredador se ubicaron indistintamente en las diferentes densidades de presa. En las densidades de 16 y 128 ninfas de mosca blanca se observó la mayor proporción de individuos depredadores con 0,23 y 0,17 adultos, respectivamente (Fig. 7). En la primera observación, la ubicación de los depredadores en la arena experimental se restringió a las áreas más cercanas de donde fueron liberados y con cortas distancias de recorrido. En esta observación algunos adultos dedicaron su tiempo al reconocimiento de la arena experimental, mientras que otros fueron directamente en búsqueda de su presa.

Para la segunda observación una mayor proporción de adultos depredadores se ubicó en el área de mayor densidad de presas, 128 ninfas, con 0,37 adultos/ adulto liberado. Los restantes adultos se localizaron en proporción similar en las restantes densidades de presa, siendo la densidad de 8 ninfas la que mostró menor cantidad de adultos 0,13 adultos/ adulto liberado (Fig. 7). El depredador en esta observación recorrió mayores distancias para localizar a su presa y alcanzó presas ubicadas en las distancias más lejanas.

En las observaciones 3 y 4, se registraron similares proporciones de adultos del depredador para las diferentes densidades de presa. En la densidad de 128 ninfas se observó la mayor cantidad de adultos con una tasa de 0,47 adultos/adulto liberado. En orden descendente se ubicaron adultos en la densidad de 32 ninfas con una proporción de 0,33 y 0,17 adultos/adulto liberado. En estas mismas observaciones, la menor cantidad de adultos se ubicó en las densidades de 64 y 16 ninfas respectivamente, con una proporción de 0,20 y 0,03 adultos/adulto liberado (Fig. 7).

La mayoría de los adultos que encontraron las áreas con la mayor densidad de presas 128 ninfas, permanecieron en el área hasta el final de la experimentación. En estas áreas se observó un máximo de cuatro adultos de D. pusillus. Aquellos individuos que llegaron posteriormente, se vieron obligados a buscar nuevas áreas con presa. Este comportamiento ha sido identificado como determinante en la estabilidad del sistema depredador - presa; los individuos rechazados tienen que buscar otras áreas dónde forrajear, lo que asegura la presencia del depredador en áreas no exploradas.

- Obtención del índice de agregación.

De acuerdo con el modelo estimado, los componentes que lo definen son: ß_i es la proporción de depredador en cada i área, C es la constante de normalización, con un valor de 2,135 ± 0,1845. Α_i es la proporción total de presas en la iésima área. log (2,135Α_i ), es la pendiente de la curva del modelo. Finalmente 0,009 ± 0,0028 es el valor del índice de agregación para D. pusillus. El grado de agregación de un enemigo natural es gobernado por el factor µ . Cuando µ se acerca a cero, el depredador presenta un comportamiento de búsqueda aleatorio, pero cuando µ tiende a infinito el enemigo natural se concentra en áreas de alta densidad de presa (Hassell y May 1974).

El valor estimado para el factor de agregación en el depredador D. pusillus muestra que el insecto presenta un comportamiento de búsqueda aleatorio; es decir, no se limita a forrajear en áreas de alta densidad de presa, sino que también lo hace en aquellas áreas donde la presa está en bajas densidades. Como factor de regulación, D. pusillus puede encontrar a su presa en áreas que puede emplear como refugio, incrementando su eficiencia biocontroladora.

Comportamiento de interferencia

- Presas consumidas. Los datos se ajustaron a una función log normal, donde se detectaron diferencias altamente significativas entre tratamientos (Prob D = 0.1500). La Prueba de comparación de medias de Tukey determinó diferencias significativas entre la densidad donde se liberó 1 adulto de D. pusillus con respecto a las demás densidades. Así mismo se determinaron diferencias entre la densidad donde se liberaron 2 adultos de D. pusillus con las densidades donde se liberaron 4, 6 y 8 adultos. Los demás tratamientos no presentaron diferencias significativas entre sí (Fig. 8).

La cantidad de presas consumidas por D. pusillus mostró relación inversa con la densidad de depredadores liberados. Es así como en la densidad de 8 adultos liberados se observó el menor consumo con un valor de 7,4% presas consumidas/ adulto depredador. En las densidades de 4 y 6 adultos de D. pusillus liberados se encontraron similares niveles de consumo con valores de 7,0% y 7,1% respectivamente. En la densidad de 2 adultos de D. pusillus liberados se presentó un consumo 14,0%. El mayor consumo de presas (22,1%) se presentó en la arena experimental donde se liberó 1 adulto de D. pusillus (Fig. 8). Los resultados muestran el efecto negativo en el consumo de presas con incrementos en la cantidad de adultos del depredador que forrajean en una misma área.

Un comportamiento que fue evidente en las mayores densidades de depredador, fue la cantidad de adultos presentes en el área con la presa. Un máximo de tres adultos forrajeando se registró. Existe la probabilidad que estos adultos sean reemplazados por otros, cuando ocurren encuentros entre coespecificos. La llegada de nuevos adultos incrementa el consumo de presas, ya que éstos presentan un nivel de saciedad menor al observado por los adultos que primero ubicaron el área.

Un factor adicional es el tiempo de búsqueda de presas sanas por el depredador. A medida que se incrementa el número de presas consumidas en el área, se reduce la disponibilidad de presas sanas. Este hecho hace que el depredador requiera mayor tiempo de búsqueda para el encuentro de presas sanas. El depredador, mediante un proceso de reconocimiento del área, determina la cantidad de adultos que puede soportar dicha área. Con este comportamiento distribuye la cantidad de alimento que debe consumir, dejando la cantidad restante a su descendencia. De allí que en áreas con la densidad de presa, se observó un máximo de tres adultos forrajeando al tiempo. Los demás adultos, se presentaron fuera del área, probablemente buscando nuevas áreas.

En las restantes densidades de D. pusillus 1, 2 y 4 los adultos requirieron mayor cantidad de tiempo para encontrar a su presa. En estas densidades, los primeros adultos en ubicar el área con la presa lo hicieron después de la segunda observación (Fig. 9). En la densidad de 4 adul-

tos, los primeros depredadores ubicaron el área con la presa después de 2h de iniciado el experimento. En este tiempo el 18,8% de los depredadores liberados ubicó el área; para la tercera observación este porcentaje se incrementó a un 43,8%.

Para la densidad de 2 adultos, el primer depredador localizó el área después de 3h de liberado. En este tiempo el porcentaje de adultos en el área fue de 25%; para la tercera observación este porcentaje se incrementó a 50% de los adultos liberados. Los adultos liberados en la menor de las densidades evaluadas, 1 adulto, fueron los últimos en encontrar el área con la presa; después de 4 h el primer depredador forrajeó sobre el área. Para la segunda observación el porcentaje de adultos que encontraron el área en las diferentes repeticiones fue del 25%. En el tercer registro el 100% de los adultos liberados, se ubicaron forrajeando sobre la presa.

Los resultados mostraron una relación inversa entre la cantidad de adultos de D. pusillus liberados y el tiempo necesario para el encuentro de la presa. Fue así como en las mayores densidades de depredador evaluadas, 6 y 8 adultos por arena experimental, el encuentro de la presa se realizó unos pocos minutos después de liberado. En las densidades de 1, 2 y 4 adultos del depredador el encuentro del área con la presa ocurrió después de 4 h, 3 h y 2 h de liberados respectivamente. El tiempo que el depredador gasta en encontrar el área con la presa limita el tiempo de búsqueda, el cual se espera sea el mayor posible para la búsqueda de nuevas áreas y encuentro de nuevas presas.

- Encuentros entre adultos depredadores. Los encuentros entre adultos de D. pusillus se presentaron en dos escenarios los cuales tuvieron sus propias implicaciones de acuerdo con el lugar donde ocurrieron. Un primer escenario fue aquel con regiones alejadas al área que contenía la presa. En estas áreas los contactos se presentaron por la caminata de los adultos en las paredes y techo de la arena experimental; estos contactos tuvieron una duración corta, aproximadamente 2 segundos en promedio, y como consecuencia de ello los adultos tomaron rumbos diferentes y se distribuyeron en otras áreas. Este comportamiento incrementó la probabilidad de los adultos depredadores de localizar a su presa en un tiempo menor.

El segundo escenario donde se presentaron los encuentros entre coespecíficos de D. pusillus, se observó en el área que contenía ninfas de la presa T. vapo-rariorum. Un tipo de contacto breve, se presentó por dos o tres segundos entre adultos del depredador. Este tipo de encuentros interrumpió la actividad alimenticia de los individuos

En parasitoides y depredadores la interferencia se reconoce como el resultado de la reacción de búsqueda del enemigo natural al encontrarse con individuos de su especie o al encontrar hospederos/presa que hayan sido previamente para-sitados/depredadas (Hassell 1980). Después que se presenta este comportamiento el enemigo natural tiende a salir fuera del área de búsqueda. Por ello ocurre una reducción en el tiempo de búsqueda, y una menor área de descubrimiento. La ventaja de este comportamiento es proveer un mecanismo para la redistribución del enemigo natural cuando su densidad es alta (Hassell 1980).

El segundo tipo de contactos estuvo relacionado con los intentos de cópula entre hembras consumiendo presas y machos; cuando ocurrió cópula, el tiempo del encuentro fue de 12 min. en promedio. Cuando la hembra rechazó al macho el contacto duró cerca de 30 segundos y como resultado se presentó redistribución de los adultos en el área. Como consecuencia de los contactos entre adultos del depredador al interior del área que contenía la presa, hubo una reducción en la cantidad de presas consumidas, al reducir el tiempo de búsqueda e interrumpir el consumo normal de presas.

- Estimación del coeficiente de interferencia. El modelo que explica el efecto de la densidad del depredador sobre su eficiencia de búsqueda se determinó mediante análisis de regresión lineal. El modelo que define el comportamiento de interferencia en D. pusillus se define en la Ecuación 4:

Donde Α´ es la tasa efectiva de ataque, P es la densidad de depredadores que buscan, (-2,0522) corresponde a la tasa de ataque del depredador en ausencia de interferencia y (-0,4532) es la medida de la extensión de la interferencia.

En la menor de las densidades evaluadas, 1 adulto de D. pusillus, se observó la mayor eficiencia de búsqueda, con un valor de -2,0522. Este valor disminuyó gradualmente a una tasa de -0,4532, hasta obtener una eficiencia de búsqueda a ´= -2,5026 en la densidad de 8 adultos del depredador. En la medida que la pendiente del modelo lineal es mayor, el efecto de interferencia por acción entre coespecíficos será menor, ya que la tasa de búsqueda se incrementa cuando el enemigo natural cambia su comportamiento de búsqueda aleatorio a patrones agregados de búsqueda (Alphen y Jervis 1996).

Este comportamiento es de esperarse en insectos benéficos, ya que a medida que la densidad del benéfico se incrementa, los depredadores/parasitoides individuales gastarán una mayor proporción de su tiempo de búsqueda en encontrarse con otros coespecíficos (Alpheny Jervis 1996).

Conclusiones

De los resultados en los diferentes experimentos se puede concluir que:

- El adulto de D. pusillus discrimina dos áreas donde cumple en mayor medida con sus funciones vitales de alimentación y reproducción.

-  La eficiencia de búsqueda de D. pusillus en áreas con alta densidad de depredadores, se reduce por incrementos en el tiempo de búsqueda de presas sanas y por incremento en el número de encuentros entre individuos coespecíficos.

Literatura citada

ALPHEN, J.; JERVIS, M. 1996. Foraging Behavior. Insect Natural Enemies. Ed.Chapman Hall, 1-62.        [ Links ]

HASSELL, M.P. 1980. The Dynamics of Competition and Predation. Departament of Zoology and Applied Entomology. Imperial College of Science and Technology. Study in Biology No. 72, 68 pp.        [ Links ]

HASSELL, M.P; MAY, M. 1974. Aggregation of predators and insect parasites and its effect on stability. Journal of animal ecology. 44: 567-587.        [ Links ]

KIDD, N; JERVIS, M. 1996. Population Dynamics. Insect Natural enemies. Prac-tical approaches to their study. ED. Chapman and Hall, 293-374.        [ Links ]

LÓPEZ-ÁVILA, A.; CARDONA MEJÍA, C; GARCÍA GONZÁLEZ, J.; REN-DÓN, F. Y HERNÁNDEZ, P 2001. Reconocimiento e identificación de enemigos naturales de moscas blancas (Homoptera: Aleyrodidae) en Colombia y Ecuador. Revista Colombiana de Entomología. 27(3-4): 137-142.        [ Links ]

SAS INSTITUTE. 1999. Sas Language. Reference. Versión 8. Sas institute. Cary NC        [ Links ]

SIH, A. 1979. Stability and prey behavioral responses to predator density. Journal of Animal Ecology. 48: 79-87.        [ Links ]

Recibido: 03-ene-05 • Aceptado: 25-oct-05