CARLOS FELIPE BOSA¹, ANDREA CLAVIJO MC¹, MIRIAM FRIDA KARLSSON², ALBA MARINA COTES³ y PETER WITZGALL⁴

¹ Candidatos a Doctorado, Investigadores Laboratorio de Control Biológico del Centro de Biotecnología y Bioindustria, Corpoica, Mosquera. mctita@yahoo.com, carlosfelipeb@yahoo.es, Autor para correspondencia.

² Candidata a Doctorado Laboratorio de Ecología Química de Insectos, Universidad Sueca de Ciencias Agrícolas, SLU. Alnarp miriam.karlsson@slu.se.

³ Ph. D. Laboratorio de Control Biológico del Centro de Biotecnología y Bioindustria, Corpoica, Mosquera amcotes@corpoica.org.co.

⁴ Ph.D. Investigador Laboratorio de Ecología Química de Insectos, Universidad Sueca de Ciencias Agrícolas, SLU, Alnarp.peter.witzgall@phero.net

La polilla guatemalteca de la papa, Tecia solanivora (Povolny, 1973), es uno de los insectos plaga más limitantes en la producción del cultivo de la papa en algunos países de Centro y Sur América. En Colombia este insecto afecta más del 80% de las áreas productoras de papa de los departamentos de Cundinamarca, Boyacá, Nariño y Antioquia, provocando pérdidas significativas en la producción con una disminución en los rendimientos anuales superior al 30%. Este insecto afecta tanto los tubérculos destinados para semilla en condiciones de almacenamiento como aquellos presentes en el campo (Bosa et al. 2008). Los estados larvales se desarrollan dentro de los tubérculos de papa, lo que les confiere una protección física y los hace menos susceptibles a las aplicaciones de insecticidas químicos, hecho que dificulta su manejo.

Sólo unos pocos insecticidas químicos han sido aprobados con registro de uso para su manejo por el Instituto Colombiano Agropecuario (ICA). Sin embargo, las aplicaciones frecuentes de estos productos pueden generar riesgos para la salud por exposición aguda y crónica (Liñan 1997). A diferencia de los insecticidas químicos, el uso de semioquímicos incluidas feromonas y kairomonas no representa riesgo toxicológico, ambiental o para la salud humana y están clasificados en la categoría toxicológica IV, según la Agencia de Protección Ambiental de los Estados Unidos (EPA 2009). Los semioquímicos juegan un papel importante en la cópula y en el reconocimiento del hospedero por los insectos herbívoros como en el caso de las polillas (Bruce et al. 2005).

Hasta el momento se han realizado más trabajos sobre feromonas que sobre kairomonas. Principalmente, las feromonas han sido utilizadas como cebos en trampas para atraer a los machos de diferentes especies para su control o para el monitoreo. La feromona de T. solanivora atrae a machos en trampas en campo (Bosa et al. 2005), pero para el caso de las hembras no existen hasta ahora desarrollos de atrayentes con compuestos volátiles de su planta hospedera para su captura en trampas, que puedan ser utilizados en el sistema de producción de papa. Las kairomonas facilitan la búsqueda de las plantas hospederas por parte de las hembras de insectos fitófagos, para llevar a cabo la oviposición y la alimentación (Ehrlich y Raven 1964; Murlis et al. 1992; Ramaswamy 1988; Renwick y Chew 1994). Las hembras de varias especies reconocen el hábitat adecuado e inician la búsqueda y posterior orientación hacia la planta guiadas por estímulos olfativos y de fototaxis, o por la combinación de ambos (Ramaswamy 1988; Renwick y Chew 1994).

Con respecto a las kairomonas existen ejemplos donde la evaluación de compuestos volátiles de una planta hospedera, ha dado lugar a seleccionar atrayentes en condiciones de campo (Hern y Dorn 2004). La búsqueda de kairomonas de plantas ha arrojado resultados promisorios para el manejo de diferentes especies de lepidópteros plaga. Es el caso de Hughes et al. (2003), quienes obtuvieron resultados para el control de Cydia pomonella (L., 1758) (Lepidoptera: Tortricidae), con la aplicación de kairomonas sintéticas que compiten con las naturales en campo, para interrumpir la localización de la planta hospedera por parte de las larvas y las hembras de esta especie.

La polilla de la papa Phthorimaea operculella (Zeller, 1873) (Lepidoptera: Gelechiidae), otra plaga de la papa, ha sido objeto de estudios con el fin de dilucidar los mecanismos que intervienen en la localización y selección de su planta hospedera (Arab et al. 2007; Fenemore 1988; De Cristofaro et al. 2003). Todos estos hallazgos demuestran, que los compuestos volátiles atrayentes son una alternativa para investigar y explotar en el control de los insectos, con el mejoramiento de la productividad de los cultivos.

Estudios de oviposición han demostrado que las hembras de la polilla guatemalteca T. solanivora colocan sus huevos en el suelo con presencia de plantas en floración completa, y en el suelo en plantas que se encuentran en proceso de maduración de tubérculos (Karlsson et al. 2009). Estos autores reportaron que las hembras ovipositan en el suelo y no en los tallos de las plantas o en el follaje, posiblemente debido a un efecto repelente de compuestos terpenoides liberados por el follaje de las plantas (Karlsson et al. 2009). Así mismo, estudios de identificación y caracterización de compuestos volátiles de la papa, han demostrado que varios compuestos emitidos por la papa, entre éstos el metilfenilacetato y sulcatón, originaron respuesta antenal en adultos de T. solanivora conjuntamente al ser emitidos de la planta en floración y de los tubérculos (tasa de liberación de 160ng/g/hora y de 3,2ng/ kg/hora, respectivamente) (Karlsson et al. 2009). Estos estudios sugieren que determinados compuestos volátiles, facilitan la atracción de las hembras hacia las plantas durante la tuberización y maduración en campo, y también posiblemente favorecen la atracción hacia los tubérculos en condiciones de almacenamiento (Karlsson et al. 2009). Es por ello que el presente estudio tuvo como finalidad evaluar el efecto que producen compuestos volátiles de la planta, sobre el comportamiento de T. solanivora en condiciones de olfatómetro y en jaula de tul.

Las investigaciones se desarrollaron durante 2008 y 2009 en el Laboratorio de Entomología y en el de Control Biológico del Centro de Investigación Tibaitatá de la Corporación Colombiana de Investigación Agropecuaria (Mosquera, Cundinamarca). Los insectos provinieron de una cría de laboratorio mantenida a 20±2°C y 60% de HR y las larvas del insecto se alimentaron con tubérculos de papa. Para los ensayos se utilizó un fotoperiodo artificial de 12:12 horas luz-oscuridad.

Ensayos en condiciones de olfatómetro

Preferencia de hembras por estructuras de la planta de papa. Se evaluaron las estructuras de la planta de papa Solanum tuberosum variedad parda pastusa en un olfatómetro de flujo de aire de cuatro brazos según los procedimientos establecidos por López-Ávila y Rincón (2006). Este olfatómetro fue diseñado para la evaluación de respuestas olfativas de microlepidópteros; está constituido por una cámara central de la que se derivan cuatro brazos de elección, cada uno conectado a una columna colectora en la cual se colocan las fuentes de olor. Contiene además un filtro de carbón activado, una bomba o compresor para la circulación del aire y un rotámetro para la medición del flujo de aire. Inicialmente el flujo de aire originado por la bomba es circulado hacia el filtro de carbón para limpiarlo de impurezas provenientes del exterior, luego mediante el rotámetro se regula la presión de este flujo a 5psi, para dirigirlo hacia cada columna colectora y de allí hacia cada brazo de elección de la cámara central. Mediante este funcionamiento se observa y registra el desplazamiento de cada insecto dentro de la cámara central y en los brazos del olfatómetro. Para este ensayo las estructuras evaluadas por columna fueron: tres tubérculos con un peso aproximado de 80g cada uno; una planta completa de tres meses de edad dispuesta en matera con flores y cubierta con bolsa de celofán pero solamente sus flores expuestas; y la planta completa con flores pero sin cubrir con bolsa. Las plantas de papa utilizadas fueron fertilizadas orgánicamente únicamente al inicio de su desarrollo para evitar interferencias químicas en los ensayos.

Este ensayo se desarrolló mediante un diseño completamente al azar con cinco repeticiones en el tiempo. Se utilizaron seis hembras vírgenes de dos a tres días de emergidas en cada repetición para un total de 30 individuos. Cada sesión diaria de evaluación se realizó tres horas antes del inicio del período de luz, ya que en ensayos previos se observó que las hembras del insecto presentaron la mayor actividad comportamental. En cada sesión una sola hembra de T. solanivora se colocó en la parte central de la cámara principal del olfatómetro y se evaluó su desplazamiento hasta los 30 minutos frente a las diferentes estructuras de la planta dispuestas en las diferentes columnas y la columna con el brazo restante constituyó el control por el cual únicamente circulaba aire limpio. Cada día se varió la posición de las estructuras en las columnas con el fin de minimizar el error experimental. En estudios previos de estandarización de las condiciones, se observó que las hembras de T. solanivora no presentaron un desplazamiento antes de los primeros cinco minutos de observación, por el contrario su respuesta fue tardía, es por ello que se evaluó cada hembra por un tiempo mayor hasta los 30 minutos.

Se registraron dos parámetros: a) la elección inicial de la hembra por alguno de los brazos de la cámara principal del olfatómetro, y b) el tiempo de permanencia de las hembras en cada brazo (Pivnick et al. 1990). Debido a que los resultados para la elección inicial no se distribuyeron normalmente, éstos fueron analizados mediante una prueba de Kruskal Wallis y para el tiempo de permanencia mediante un ANAVA (Análisis de Varianza) con un nivel de significancia de 0,05 mediante el uso del software Statgraphics Plus 2004®. Después de cada sesión diaria, se desodorizaron las columnas del olfatómetro con una solución de Extran-MA 01 alcalino (Merck®) para evitar contaminación cruzada según recomendaciones de Vilela y Della Lucia (2002).

Evaluación de los compuestos volátiles sintéticos de la planta de papa. Los compuestos volátiles previamente identificados y evaluados por Karlsson et al. (2009) por producir respuestas en antenas del insecto correspondientes al metilfenilacetato y sulcatón, se evaluaron mediante ensayos en el olfatómetro de cuatro brazos utilizando hembras de T. solanivora.

Ensayos en jaula. Se realizaron dos ensayos fueron en una jaula recubierta con tul de dimensiones 4m x 8m x 2m ubicada en el Centro de Investigación Tibaitatá (Mosquera, Cundinamarca). Las condiciones para la realización de los ensayos fueron de 15ºC ± 3, y 52% ±6 de humedad relativa.

El primer ensayo en la jaula tenía el propósito de seleccionar la dosis adecuada del principal compuesto metilfenilacetato que produjera una respuesta de atracción de adultos del insecto. Se evaluaron 100μg, 1mg y 10mg de dicho compuesto por septo de caucho como material liberador respectivamente. Como tratamiento control se utilizó un septo de caucho con el solvente de dilución (hexano reactivo analítico al 99% de pureza).

Dentro de la jaula se colocaron los cuatro tratamientos con tres trampas por cada uno, consistentes en recipientes plásticos con aberturas a ambos lados y en su fondo agua con detergente (Fig. 1). Las trampas se dispusieron en un diseño de bloques completos al azar, manteniendo 2m de distancia entre cada trampa. Semanalmente dentro de la jaula se realizó una liberación controlada de 150 adultos vírgenes (75 hembras y 75 machos) y las trampas se revisaron semanalmente para el registro de adultos capturados en cada trampa por tratamiento. Cada semana se varió la posición de las trampas dentro de la jaula y para evitar pérdidas por evaporación o degradación de las muestras, los cauchos con las dosis fueron renovados con nuevas preparaciones. En total se realizaron cuatro repeticiones en el tiempo y los datos fueron analizados mediante un ANAVA.

En el segundo ensayo en jaula se evaluó el efecto de la combinación de los dos compuestos volátiles, para ello se registró el número de adultos capturados en trampas plásticas cebadas con septos de caucho, que contenían la dosis seleccionada del metilfenilacetato y su combinación con el compuesto sulcatón en las dosis de 100μg, 1mg y 10mg, respectivamente. También se evaluó el sulcatón en forma individual a la dosis de 100μg. Se utilizaron tres trampas por cada combinación y el control. Las condiciones metodológicas fueron similares a las descritas anteriormente y los resultados fueron analizados por un ANAVA y un modelo lineal general MLG para las diferencias entre machos y hembras.

Preferencia de hembras por estructuras de la planta de papa. Un 44% de las hembras vírgenes de T. solanivora prefirieron el brazo del olfatómetro conteniendo las flores con respecto a las demás estructuras evaluadas y al control, aunque estas preferencias no mostraron diferencias estadísticas (Tabla 1). Para el tiempo de permanencia de las hembras en cada uno de los brazos del olfatómetro, sí se observaron diferencias estadísticas donde hubo una preferencia mayor de las hembras por permanecer en el brazo tratado con tubérculos de papa (Tabla 1).

En las plantas una de las estructuras que emite mayor número de volátiles son las flores, las cuales presentan un papel crucial en la atracción de los insectos polinizadores (Faeegri y van der Pijl 1980; Metcalf y Metcalf 1992). Sin embargo a lo largo de la evolución, se han convertido también en señales que atraen a insectos plaga de las plantas, indicándoles que éstas se encuentran en un estado fenológico óptimo para la herbivoría (Metcalf y Metcalf 1992).

Evaluación de compuestos sintéticos en olfatómetro. El metilfenilacetato no arrojó diferencias significativas con respecto al tratamiento control ni con la cámara central. En cambio sí hubo diferencias estadísticas cuando se evaluó el sulcatón y la combinación de estos volátiles, donde un mayor número de hembras prefirieron desplazarse hacia los brazos control sin tratar o hacia el brazo tratado con el sulcatón y lo mismo para su combinación, que hacia la cámara central (Tabla 2). Esto posiblemente se debió a que en la cámara central del olfatómetro (punto de liberación) convergen los volátiles procedentes de los brazos, lo cual ocasionó el desplazamiento de las hembras fuera de esta cámara.

Para el tiempo de permanencia no se encontraron diferencias significativas con los compuestos evaluados individualmente y en combinación con respecto a los brazos tratados con aire limpio (control) Metilfenilacetato Promedio y d.e. (control) =7,83±2,17 (5,166±6,13); F1,8 = 0,84; P = 0,38. Sulcatón Promedio y d.e. (control) = 13,33±3,68 (9,83±5,25); F1,8 = 1,49; P = 0,25. Mezcla Promedio y d.e. (control) = 9,99±6,99 (10,99±6,16); F1,8 = 0,06; P = 0,81. Sin embargo cabe destacar que las hembras permanecieron un mayor tiempo en el brazo tratado con el sulcatón en comparación con los demás tratamientos, esto conlleva a plantear que posiblemente este compuesto tenga un rol importante en el comportamiento de desplazamiento de las hembras.

Durante los experimentos se observó que algunas hembras permanecieron en la cámara central o en el brazo control, en este sentido es importante tener en cuenta que otros estímulos táctiles o visuales podrían también estar asociados a la respuesta de atracción de una especie. Se sabe que algunos insectos usan y mejoran su búsqueda del hospedero con señales visuales (Rowe 1999; Balkenius et al. 2006). También es posible que debido a la complejidad de compuestos volátiles emitidos por la planta de papa (Karlsson et al. 2009), la hembra requiera una mayor cantidad de señales para generar respuestas del comportamiento. Otro factor que puede incidir en el tipo de respuesta obtenida es la utilización de insectos provenientes de una cría en laboratorio, ya que se ha reportado que hembras de diferentes especies de Lepidópteros criadas en laboratorio pueden presentar una menor respuesta frente a un estímulo proveniente de su planta hospedera (Rojas-León 1997; Bali et al. 1996).

Keiichi et al. (1998) también identificaron el compuesto metilfenilacetato, además del 2-feniletanol y un alcohol bencílico como los principales constituyentes volátiles emitidos de flores de Ligustrum japonicum Thunb., 1780 de la familia Oleaceae. En este estudio el metilfenilacetato produjo respuestas intermedias del comportamiento en Pieris rapae L., 1758 (Lepidoptera: Pieridae), medidas como respuestas en antenas de adultos por la técnica de la electroantenografía y como extensión de la probóscide, concluyéndose que probablemente este compuesto floral en adición con otros cuatro, son los que contribuyen en un radio de acción corta a la atracción del insecto hacia la planta hospedera para la búsqueda de fuentes de alimento. La utilización de hembras vírgenes en experimentos de olfatometría, se debe a que con frecuencia éstas utilizan las plantas hospederas para diversos propósitos (Rojas-León 1997). Por ejemplo, las hembras pueden utilizar a las plantas hospederas como lugares de encuentro para la cópula. Así mismo Landolt et al. (1999b) encontraron que hembras de Trichoplusia ni (Hübner, 1800-1803) (Lepidoptera: Noctuidae), fueron atraídas significativamente por el sexo opuesto en presencia de algodón que es su planta hospedera.

Evaluación de los compuestos sintéticos en jaula. Para las capturas de hembras por semana con el compuesto metilfenilacetato no se observaron diferencias significativas entre los tratamientos. Los resultados indican que las menores capturas de hembras fueron obtenidas con 1mg de este compuesto, y al incrementarse la dosis de 100mg a 10mg no se observó un incremento en las capturas de hembras (Fig. 2A). Por otra parte con las trampas control sin cebar, se obtuvieron también capturas de hembras y machos, esto posiblemente se debió a la corta distancia entre cada trampa (2m), y al color blanco de las trampas que podría funcionar como un atrayente visual. Para las capturas de machos por semana con el metilfenilacetato se observaron diferencias estadísticas a la dosis de 100mg con respecto a los demás tratamientos, e igualmente se evidencia que no existe un efecto sinérgico en las capturas, cuando se incrementó la dosis a 1 y 10mg del compuesto. De acuerdo con estos resultados se decidió continuar utilizando la dosis de 100mg para los posteriores ensayos (Fig. 2B).

No se observaron diferencias significativas en las capturas de adultos durante la evaluación de las diferentes combinaciones de los dos compuestos volátiles en trampas ni un efecto sinérgico al combinarlos (Figs. 3 A-B). Sin embargo, al comparar entre sexos las capturas, se observó una diferencia significativa (F=109,19; P <<0,001) donde un mayor número de hembras fueron capturadas por el compuesto metilfenilacetato a la dosis de 100mg (Fig. 3A). Estudios previos de electroantenografía utilizando hembras y machos de T. solanivora, indicaron que las antenas responden a varios sesquiterpenos y monoterpenos, entre éstos al metilfenilacetato, que fue evaluado en la presente investigación y que corresponde a un compuesto floral que es liberado en altas cantidades por las plantas en floración y también es liberado por los tubérculos de papa según Karlsson et al. (2009). Estos autores sugieren que posiblemente este compuesto facilita una mayor atracción de las hembras hacia las plantas en tuberización en campo, y posiblemente favorece la atracción hacia los tubérculos en condiciones de almacenamiento.

El metilfenilacetato también ha sido reportado como atrayente de hembras en otros insectos como el escarabajo de cuernos largos Anaglyptus subfasciatus Pic, 1906 (Coleoptera: Cerambycidae), ya que en trampas cebadas con una mezcla de los compuestos (R)-3-hidroxi-2-hexanona, (R)-3- hidroxi-2-octanol y metilfenilacetato, se capturó mayor número de hembras del insecto que en trampas cebadas con los compuestos sin combinar (Kiyoshi et al. 1997). Así mismo Sakakibara et al. (1998) encontraron capturas significativas en trampas utilizando este compuesto para este insecto en bosques de Fagus crenata Blume (Fagaceae).

La polilla guatemalteca de la papa es una especie monófaga, por lo que se puede sugerir que presenta una relación estrecha con su planta hospedera. Esto posiblemente se debe a que el insecto desde sus estados inmaduros se alimenta de los tubérculos de la planta. El comportamiento de las hembras en la localización de su planta hospedera, ha sido objeto de estudio con el fin de desarrollar metodologías para interrumpir el proceso de oviposición, que es vital para la permanencia del insecto en el cultivo y en sitios de almacenamiento de papa. En este sentido, la identificación química y la caracterización biológica de un mayor número de sustancias implicadas en la localización de su hospedero, permitirá avanzar en el estudio del comportamiento de las hembras con miras al desarrollo de nuevas tecnologías de manejo de la plaga.

Los autores agradecen el apoyo del Ministerio de Agricultura y Desarrollo Rural MADR y del Fondo Nacional de Fomento Hortifrutícola Asohofrucol por la financiación de la presente investigación.

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