GRUPOS FUNCIONALES DE PLANTAS CON POTENCIAL USO PARA LA RESTAURACIÓN EN BORDES DE AVANCE DE UN BOSQUE ALTOANDINO

Plant Functional Groups of Potential Restoration Use in Advancing Edges of High Andean Forests

CAROLINA CASTELLANOS-CASTRO¹, Bióloga, M.Sc.; MARÍA ARGENIS BONILLA¹, Ph. D. ¹ Grupo de Investigación Biología de Organismos Tropicales, Departamento de Biología, Facultad de Ciencias, Universidad Nacional de Colombia, Sede Bogotá, Colombia. Autor para correspondencia: carcastellanosc@yahoo.es, Grupo de Restauración Ecológica, Universidad Nacional de Colombia. mabonillag@unal.edu.co.

Presentado 9 de diciembre 2009, aceptado 23 de julio 2010, correcciones 8 de febrero 2011.

RESUMEN

El estudio de grupos funcionales de plantas es una herramienta útil en la identificación de características ecológicas de importancia en la regeneración de una comunidad. El objetivo de este estudio fue la identificación de grupos funcionales de plantas en bordes de avance de un bosque alto andino y la evaluación de su importancia en el curso de la sucesión secundaria en pastizales abandonados. Con base en levantamientos de vegetación de 10 x 10 m para el estrato arbóreo-arbustivo y de 1 x 1 m para el estrato herbáceo, y la revisión de atributos vitales de las especies registradas, se realizó una clasificación multivariante de las especies en grupos emergentes de plantas. Los atributos más importantes para la clasificación de los grupos emergentes fueron el método de dispersión y la ramificación basal de tallo; adicionalmente se presentaron diferencias entre los grupos del estrato arbustivo-arbóreo en la presencia de propagación vegetativa, el área foliar específica y el cociente altura/diámetro a la altura del pecho. Se definieron cuatros grupos para las especies de estrato herbáceo y cinco para las del estrato arbustivo-arbóreo, los cuales reúnen especies con estrategias de colonización similares. Dentro de los grupos definidos, las especies herbáceas dispersadas por diversos medios abióticos, las especies arbustivas con ramificación basal dispersadas por viento y las especies dispersadas por aves representan estrategias claves en la colonización del área de potrero adyacente dominada por Holcus lanatus y en la facilitación del establecimiento de especies del bosque secundario.

Palabras clave: regeneración natural, atributos vitales, estrategias colonización, Colombia.

ABSTRACT

The study of plant functional groups constitutes a useful tool in the identification of ecological characteristics relevant in community regeneration. The aim of this study was to identify plant’s functional groups in high Andean forest advance edges and to evaluate their role during secondary succession in abandoned pasturelands. Based on 10 x 10m vegetation relevees for the shrubby-arboreal stratum and 1 x 1 m plots for the herbaceous stratum and the revision of vital attributes for each of the species found, this study uses a multivariate approach to construct a trait-based emergent group’s classification. The most important attributes in the definition of the groups were the dispersion mechanism and the presence of basal trunk ramification in woody species; in addition differences in the presence of vegetative propagation, specific leaf area index and the ratio height/diameter at breast height were found between groups of the shrubby-arboreal stratum. Four distinct groups were defined in the herbaceous layer and five in the shrubby-arboreal layer, each group contains species with similar colonization strategies. Among the defined groups, the herbaceous species dispersed by various abiotic factors, the shrubby species with basal ramification and dispersed by wind and the species dispersed by birds constitute key strategies in forest recovery in adjacent abandoned pasturelands dominated by Holcus lanatus, and facilitate the establishment of secondary forest species.

INTRODUCCIÓN

La diversidad funcional ha sido resaltada como un componente importante de la biodiversidad y un determinante de los procesos ecosistémicos (Noble y Slater, 1980; Tilman et al., 1997; Wardle et al., 1997; Wardle et al., 2000; Díaz y Cabido, 2001). En términos generales, se define como la presencia y abundancia relativa de los rasgos funcionales de los organismos presentes en un ecosistema (Díaz y Cabido, 2001) y puede medirse en términos de atributos o grupos funcionales. Los atributos funcionales son las características de un organismo que se consideran relevantes en relación con su respuesta al ambiente y/o su efecto en el funcionamiento del ecosistema (Díaz y Cabido, 2001). Las especies que comparten el estado o nivel de varios atributos pueden conformar un grupo funcional y al igual que los atributos, pueden ser definidos respecto a su contribución a los procesos ecosistémicos o por la respuesta de las especies a cam-bios en las variables ambientales (Lavorel et al., 1997). Aunque este concepto se aplica de forma general a todos los organismos que se encuentran en un ecosistema, la gran mayoría de estudios se centran en la comunidad vegetal debido a la mayor facilidad para obtener información y diseñar experimentos de corto y mediano plazo.

En las últimas décadas este enfoque se ha usado para estudiar cambios en la abundancia de rasgos o grupos funcionales en ambientes contrastantes y evaluar el efecto de diferentes factores en el ensamblaje de las comunidades vegetales, incluyendo la respuesta a disturbios (Noble y Slatyer, 1980; McIntyre et al., 1995; Vargas-Ríos, 1997; Lavorel et al., 1997), la colonización de ambientes modificados antropogénicamente (Verheyen et al., 2003), la respuesta de comunidades vegetales a múltiples factores ambientales (Deckers et al., 2004) e incluso, con el fin de hacer predicciones sobre el efecto de los cambios climáticos resultado del calentamiento global en las comunidades (Díaz y Cabido, 1997).

En el área de restauración ecológica, el estudio de la diversidad funcional posee un alto potencial al brindar información útil sobre los atributos que caracterizan a las especies que colonizan y participan en la regeneración natural y que serían buenas candidatas para ser reintroducidas en ambientes modificados (Pywell et al., 2003).

Según la teoría de filtros ecológicos en el ensamblaje de comunidades, las especies que están involucradas en las fases iniciales del proceso de regeneración deben sobrellevar diferentes filtros para su establecimiento (Hobbs y Norton, 2004), entre los que se encuentran limitaciones para la dispersión, competencia con pastos exóticos y condiciones ambientales más drásticas que en el interior del bosque (e.g. mayor temperatura, luminosidad, menor humedad; Williams-Linera et al., 1998; Holl, 1999). La comunidad pionera resultante debe entonces caracterizarse por atributos vitales que resultan en una alta capacidad de colonización y competencia con las especies que dominan los paisajes transformados, características deseables en etapas iniciales de una estrategia de restauración (Oosterhoorn y Kappelle, 2000).

En este contexto, son de particular interés los bordes, límites entre diferentes tipos de parches de cobertura (Ries et al., 2004) y dentro de estos aquellos que se establecen entre fragmentos de vegetación natural y áreas modificadas. Aunque el estudio de los bordes se ha centrado en especial en el efecto de cambios ambientales sobre las comunidades de interior (Didham y Lawton, 1999; Ries et al., 2004; Harper et al., 2005), también son una oportunidad para identificar el efecto del bosque sobre las áreas adyacentes.

La zona de interés de este estudio corresponde a los límites entre dos tipos de vegetación contrastantes, el bosque altoandino, ubicado sobre los 3.000 m, y los sistemas de pastizales para ganadería de leche en el sistema andino colombiano. Actualmente, en la cordillera Oriental de Colombia, cerca del 50% del área original de bosque andino, en términos generales, se ha reemplazado por pastizales para ganadería de leche, cultivos de papa, plantaciones y áreas urbanas (Armenteras et al., 2003). Las áreas de bosque conservadas se encuentran altamente fragmentadas, situación que ha impulsado el desarrollo de estrategias de restauración bajo diferentes escenarios, entre estos la reconexión de fragmentos (Camargo y Salamanca, 2000; Lozano-Zambrano, 2009). Las áreas de borde entre bosque altoandino y pastizales puede resultar en diferentes comunidades vegetales según la historia de disturbio (Montenegro y Vargas, 2008). Zonas con un grado alto de disturbio pueden resultar en bordes paramizados donde dominan especies de páramo y subpáramo que detienen la sucesión de comunidades altoandinas mientras que en zonas con menor disturbio se presentan bordes de chusque (Chusquea scandens) y bordes antiguos, siendo estos últimos los que mejor reflejan procesos de regeneración autónoma del bosque. La vegetación secundaria que se establece en los bordes antiguos invade en el transcurso del tiempo los pastizales abandonados y en menor medida el bosque maduro cercano, de tal manera que el ecotono del borde del bosque se difumina y simultáneamente induce procesos de recuperación en los terrenos del pastizal más alejados (Oosterhoorn y Kappelle, 2000), formando lo que se conoce como bordes de avances, caracterizados por poseer una vegetación densa que declina gradualmente en altura desde el punto de creación del eje y el punto de mantenimiento del mismo, que se encuentra varios metros alejados (Murcia, 1995).

Los objetivos de este trabajo fueron caracterizar la vegetación de los bordes de avance de un bosque alto andino, evaluar los rasgos de historias de vida de las especies vegetales presentes y con base en estos atributos diferenciar grupos funcionales. A partir de esta clasificación y de los patrones de presencia y abundancia de especies se caracteriza el papel de diferentes grupos en el proceso de regeneración en un pastizal abandonado y sus implicaciones para la restauración del bosque altoandino en la cordillera Oriental de Colombia.

MATERIALES Y MÉTODOS

El área de estudio se encuentra ubicada en la sección de la cuenca alta del río Blanco (La Calera, Cundinamarca, Colombia) a una altitud de 3.000 msnm. El sector hace parte del Parque Nacional Natural Chingaza localizado en la cordillera Oriental de Colombia (NE Bogotá, entre los 4°51’ - 4°20’N y los 73°30’ - 73°55’O).

La precipitación media anual es de 2.700 mm, con una distribución que muestra un solo pico de lluvias intensas entre los meses de mayo y agosto, durante los cuales se precipita cerca del 60% del total anual; los meses de diciembre a febrero son los menos lluviosos, representando apenas entre el 9 y el 17% del total anual (Vargas y Pedraza, 2004). La temperatura media anual oscila entre los 6,7 y 7,9 °C, con una variación mínima entre el mes más cálido y el más frío y en cambio, una variación térmica diaria alta que puede alcanzar 25 °C en los meses de diciembre a febrero (época seca) y 13 °C en los meses de junio a agosto (época de lluvias); además durante todo el año se registran valores de temperatura mínima por debajo de los 0 °C (Vargas y Pedraza, 2004). La humedad relativa presenta valores que sobrepasan el 80% durante todo el año, manteniéndose con frecuencia entre el 85 y 90% y la evaporación se sitúa por debajo de los 70 mm anuales (Franco-R et al., 1986; Vargas y Pedraza, 2004).

Los suelos en la zona son inceptisoles, de la asociación Humic Dystrudepts, Andic Distrudepts y Humic Lithic Dystrudepts, suelos profundos a superficiales, bien drenados, con texturas finas a moderadamente gruesas, reacción extremadamente ácida, mediana saturación de aluminio y fertilidad baja a moderada, formados a partir de un material parental de rocas clásticas limoarcillosas y arenosas (IGAC, 2000). En la región esta asociación de sue-los se encuentra en zonas de climas fríos a muy fríos y en crestones, relieves con cimas agudas y flancos estructurales inclinados resultado de la degradación de fallamientos de pliegues anticlinales y sinclinales.

La vegetación de bosque alto andino en la zona está dominada por encenillos (Weinmannia spp.) y corresponde a la asociación fitosociológica Drimio granadensis-Weinmannietum microphyllae (Rangel-Ch y Ariza-N, 2000). En el estrato arbóreo que alcanza los 15 m de altura, son elementos importantes Weinamnnia microphylla y Drimys granadensis. En el límite superior de la distribución (3.500-3.600 msnm) dominan Escallonia myrtilloides, Myrsine depends e Ilex kanthiana. Además de las especies que dan nombre a la asociación, otras características son Brunellia colombiana, Clethra fagifolia, Clethra fimbriata, Clusia multiflora, Clusia alata, Gaiadendron punctatum, Geisanthus andinus, Hedyosmum spp., Hesperomeles goudotiana, Miconia spp., Oreopanax bogotensis y Oreopanax floribundum (Vargas y Pedraza, 2004).

En el parque el bosque altoandino se presenta en forma de parches en terrenos escarpados con pendientes fuertes (Rangel-Ch y Ariza -N, 2000). Con base en fotografías aéreas de 1987 se observó que el bosque en la zona de muestreo se presenta como un área extensa de cobertura vegetal continua que limita con las áreas de pastizales para ganadería. El terreno fue usado comúnmente para pastoreo y desde la formación del parque hace unos 30 años se disminuyó esta práctica, aunque aún se pasean algunos individuos vacunos por la zona, no siendo mayor la densidad a 1 ind/100 km². No se encontraron fotos más recientes en la zona pero se esperaría que con la compra de terrenos en el parque y la disminución de la ganadería, el área de bosque se haya extendido y formado los bordes de avance objeto de estudio. Los límites entre bosque y pastizal actualmente se presentan de una manera progresiva, pasando de vegetación boscosa alta con dosel cerrado a áreas con vegetación arbustiva de menor altura (6 m) y con un dosel abierto hasta finalmente encontrar las áreas de pastizales abiertos.

CARACTERIZACIÓN DE LA VEGETACIÓN

El estudio se llevó a cabo entre los meses de diciembre de 2004 y junio del 2005. La vegetación del borde se caracterizó usando un muestreo aleatorio estratificado. El estrato arbustivo y arbóreo se registró en seis parcelas de 10 m x 10 m, área mínima según (Vargas y Zuluaga, 1980) para levantamientos de vegetación de bosque altoandino. Las parcelas se ubicaron en el borde de avance en dos grupos distanciados entre sí 150 m, cada grupo consistió de tres parcelas separadas en promedio 40 m. En cada parcela se registraron altura (h), diámetro a la altura del pecho (DAP) y cobertura de todos los individuos con altura superior a 1m y DAP > 1 cm. La estimación de la cobertura se realizó midiendo los dos ejes principales de la copa del individuo y el área se calculó usando la fórmula de un óvalo. La vegetación herbácea se registró en cuatro cuadrantes de 1 m² ubicados en los cuatro extremos de las parcelas, en cada uno se midieron altura promedio y porcentaje de cobertura de todas las especies con una altura menor a 1 m. La cobertura se estimó mediante conteo de cuadros de 10 x 10 cm, equivalentes al 1% del área del cuadrante. Se recolectaron ejemplares de todas las especies encontradas en el área para su identificación y depósito en el Herbario Nacional Colombiano (COL).

Para cada especie registrada se tomó una muestra aleatoria en promedio de cinco hojas maduras completamente desarrolladas de un individuo adulto, usualmente del mismo individuo del que se tomó la muestra botánica; en siete casos sólo se tuvo disponible una hoja (Carex pichinchensis, Chusquea sp., Clusia cf. multiflora, Espeletia sp., Hypericum thuyoides, Oreopanax bogotensis, Oxalis spiralis). El área foliar (AH) fue determinada usando el equipo LICOR Modelo LI-3000A, las hojas fueron secadas al menos por 48 horas en un horno a 70 °C, la masa determinada y se calculó el área foliar específica (AFE).

ANÁLISIS DE DATOS

El análisis de patrones de asociación de especies se realizó mediante un escalamiento multidimensional no métrico (NMMS) usando como medida de similitud el índice Raup-Crick (Raup y Crick, 1979) para datos de presencia-ausencia. En el caso de las especies del estrato herbáceo se consideraron 24 cuadrantes (cuatro en cada parcela) y en el caso de especies del estrato leñoso seis parcelas. Los análisis se realizaron en el programa PAST v.1.69 (Hammer et al., 2007).

Para la clasificación de especies en grupos funcionales se construyeron dos matrices de especies vs atributos, haciendo diferenciación de especies según el estrato ocupado, la primera matriz con las especies del estrato herbáceo registradas en los cuadrantes de 1 m x 1 m y la segunda con las especies de estrato arbustivo-arbóreo muestreadas en las parcelas de 10 m x 10 m.

Los atributos se seleccionaron de acuerdo a tres criterios: que se relacionaran con estrategias exitosas de reproducción o vegetativas para la colonización de nuevos ambientes (e.g. producción de semillas, tipo de dispersión, crecimiento estolonado), que permitieran diferenciar formas de vida (e.g. altura, inmovilización carbohidratos) y que fueran de fácil registro en campo o que la información estuviera disponible en la literatura. Cinco atributos están relacionados con estrategias reproductivas, dos con características de las hojas, cuatros con rasgos vegetativos, tres con el tipo de crecimiento de la planta y dos con su abundancia y frecuencia. En el anexo 1 se listan los 17 atributos seleccionados, especificando el tipo de variable y la categorización utilizada.

Con base en la matriz de similaridad, las especies fueron agrupadas jerárquicamente en grupos emergentes usando el método UPGMA. La similitud entre especies se calculó mediante el índice de similitud de Gower que combina diferentes tipos de descriptores y procesa cada uno de acuerdo a su tipo matemático discriminando descriptores binarios, multiestado y numéricos (Legendre y Legendre, 1998). Los análisis se realizaron con el programa MVSP 3.1 (Kovach, 2009).

RESULTADOS

En el estrato herbáceo el muestreo fue muy completo y es representativo de la diversidad de especies herbáceas estimadas, ya que el valor observado correspondió a 83,5% y 86,4% del valor estimado según los índices ICE y Chao2, respectivamente (Fig. 1A). En el estrato arbustivo-arbóreo por el contrario, el valor observado correspondió a 25,8% y 40% del valor estimado respectivamente (Fig. 1B). Varias especies sólo se registraron en una parcela, especialmente en el estrato arbustivo-arbóreo (18 spp.).

ESTRUCTURA DE LA VEGETACIÓN

La altura promedio de los individuos registrados en el estrato arbustivo-arbóreo fue de 2,6 m (± 0,8) y la altura máxima varió entre 4 y 12 m y en promedio fue de 6,8 m (± 2,9). La cobertura total de especies del estrato arbustivo-arbóreo en las parcelas varió entre 40 y 100%, y en promedio fue del 73% (± 34).

En el estrato arbóreo-arbustivo las especies más frecuentes fueron en orden de importancia: Hesperomeles obtusifolia, Ageratina tinifolia, Miconia elaoides, Berberis sp. y Viburnum tinoides. En el estrato herbáceo fueron: Carex bonplandii, Agrostis perennans, Lachemilla orbiculata, Nertera granadensis, Rumex acetosella, Holcus lanatus e Hypochaeris radicata.

En el estrado herbáceo se observó un gradiente de asociación de las especies que corresponde con una variación gradual de la regeneración del bosque (Fig. 2). En el extremo izquierdo del primer eje de coordenadas se encontró Holcus lanatus, la cual en campo se encontró asociada a Carex bonplandi, Hydrocotyle bonplandii, Plantago australis y Lachemilla orbiculata con valores de dominancia altos y en menor grado a Geranium sibbaldiodes, Hypochaeris radicata, Rumex acetosella y Trifolium repens. Este caso se presentó en zonas con baja cobertura arbustiva y en algunos casos con vestigios de ramoneo.

En las zonas de borde donde no hubo presencia de Holcus lanatus se registró mayor cobertura de Nertera granadensis y Sibthropia repens, acompañadas de pastos como Anthoxanthum odoratum, Agrostis perennans, Carex pichinchenses y Paspalum cf. bonplandianum, además de especies raras como Arenaria lanuginosa, Oxalis cf. spiralis y Stellaria cuspidata y un componente de trepadoras representado por Munnozia senecionides y Tropaeolum trilobum. Estas especies se ubicaron en el extremo derecho del primer eje de coordenadas (Fig. 2), y se asociaron en campo con zonas más sombreadas, con mayor cobertura de hojarasca y presencia de briofitos.

En el estrato arbustivo-arbóreo leñoso no se observaron patrones claros de asociación ni indicios de gradientes (Fig. 3). Aún así, se debe mencionar que en los bordes de avance con estrato subarbóreo poco desarrollado se encontraron árboles de especies como: Clusia cf. multiflora, Drimys granadensis, Lepechina conferta, Macleania rupestres, Monnina sp. y Monticalia pulchella. En bordes con componente arbóreo y subarbóreo se encontraron individuos de Escallonia myrtilloides, Palicourea lyristipula, Myrcianthes rophaloides y Myrsine cf. guianensis y en casos de dosel cerrado, aparecen lianas del género Cestrum sp. e invasión de Chusquea sp.

CARACTERIZACIÓN DE GRUPOS EMERGENTES

Con base en la ocupación de los estratos, de las 70 especies registradas, 32 (45%) se encontraron en el estrato herbáceo y 39 (55%) en el estrato arbustivo-arbóreo. En el estrato herbáceo se diferenciaron tres grupos (Fig. 3; Tabla 2): el primero está conformado por especies herbáceas asociadas al viento (anemófilas y anemócoras) de la familia Poaceae y Cyperaceae que van del estrato rasante al arbustivo con frutos pequeños de pocas semillas y que pueden formar banco de semillas; el segundo reunió especies herbáceas con polinización entomófila y dispersión por diferentes medios, el cual se dividió de acuerdo con su forma de dispersión diferenciando especies dispersadas por zoocoria y especies dispersadas por otros medios (barocoria, hidrocoria); y el tercero que incluyó especies leñosas y semileñosas de diferentes grupos taxonómicos que no forman bancos de semillas, tienen frutos pequeños a medianos con pocas semillas y su polinización y dispersión está asociada a la fauna (entomófilas y zoócoras). Las especies que conforman este último grupo no corresponden a plántulas ni individuos juveniles de especies arbustivas u arbóreas y no fueron registradas en las parcelas de 10 x 10 m, el que se encuentren en el estrato herbáceo está relacionado con su altura más no con su forma de vida.

El grupo de leñosas no ramificadas se diferenció también en dos subgrupos con base en el mecanismo de dispersión, uno se compone de especies con dispersión por medios abióticos y el otro subgrupo por aquellas dispersadas por zoocoria. Este último subgrupo de leñosas ramificadas dispersadas por zoocoria, se diferencia en dos subgrupos: uno con especies que presentan reproducción vegetativa y una menor AFE, y un subgrupo con especies que no presentaron propagación vegetativa y poseen una mayor AFE. En esta clasificación se excluyeron cuatro especies, Chusquea sp, Espeletia sp., Oreopanax bogotensis y Senecio garciabarrigae, las cuales a pesar de tener una altura mayor a 1 m, no presentaron crecimiento secundario en el tallo y en el cluster se diferenciaron claramente del resto de especies.

Los atributos más importantes para la delimitación de grupos emergentes en el estrato herbáceo fueron el método de dispersión y la inmovilización de carbohidratos. En el estrato arbustivo-arbóreo los factores más importantes fueron la ramificación basal de tallo, el método de dispersión y en menor medida, la presencia de propagación vegetativa, la relación A/DAP y el AFE. No se presentó una mayor influencia de alguno de los tipos de atributos (e.g. reproductivos, vegetativos) en la delimitación de grupos, aún así, los atributos de frecuencia y dominancia tuvieron baja variación considerando que la gran mayoría de especies presentaban valores bajos en ambos casos.

FRECUENCIA Y DOMINANCIA GRUPOS FUNCIONALES

En el estrato arbustivo-arbóreo el grupo funcional con mayor número de especies frecuentes fue el de leñosas ramificadas anemócoras, seguido por el de leñosas no ramificadas dispersadas por animales en términos generales. Los demás grupos se componen de especies que se encontraron sólo en uno o dos cuadrantes.

DISCUSION

Los bordes de avance estudiados en el Parque Nacional Natural Chingaza estuvieron compuestos por especies propias del bosque altoandino (Franco et al., 1986; RangelCh y Ariza-N et al., 2000) y su composición y estructura indica que se encuentran en un proceso de regeneración de una cobertura boscosa similar a la de los bosques descritos en la zona. La composición florística presentó una mezcla de elementos florísticos característicos de páramo y de bosque altoandino, rasgo también reportado para otros estudios en ecosistemas altoandinos (Jaimes y Rivera, 1991; Salamanca y Camargo, 1993; Montenegro, 2000; Díaz, 2004). Aunque el número de especies reportadas se encuentra por debajo del número estimado, la riqueza de especies fue alta (70 spp.) y así mismo la variedad de estrategias de historia de vida involucradas en el proceso de regeneración del bosque alto andino.

Los atributos que diferenciaron en mayor medida los grupos funcionales se relacionan con estrategias de colonización y establecimiento, la importancia de cada uno durante el proceso de regeneración se ve reflejada en los análisis de asociación de especies y las diferencias en abundancia de los grupos funcionales.

En la etapa de colonización del pastizal dominado por Holcus lanatus son importantes las especies pertenecientes a los grupos funcionales de herbáceas asociadas al viento y al de herbáceas dispersadas por otros medios abióticos. Estas especies poseen frutos pequeños dehiscentes (cápsulas) o indehiscentes (aquenio, esquizocarpos) que dado su estrato rasante pueden ser dispersadas en época seca por el viento y en época de lluvias por el agua. Las semillas anemócoras se ven favorecidas en etapas iniciales de la regeneración de bosques altoandino como resultado de los flujos de aire en áreas abiertas (Díaz 2004; Cantillo et al., 2008) y en las áreas de borde se debe generar una mayor acumulación de semillas como resultado del efecto de barrera del límite arbóreo que atrapa las semillas y las deposita en la parte más externa del borde.

Si bien el tipo de dispersión es el rasgo más importante que delimita estos grupos y el filtro inicial para el ensamblaje de la comunidad, otros atributos vitales son importantes para sobrellevar las condiciones ambientales en el pastizal y asegurar su establecimiento. En relación a atributos reproductivos, ambos grupos pueden conforman bancos de semillas, lo que les permite mantenerse en el suelo hasta encontrar condiciones aptas para su establecimiento, como puede ser la época de lluvias. A su vez, presentan propagación vegetativa evidente en la formación de una red de estolones (e.g. Lachemilla orbiculata) que permite, por una parte aumentar la longevidad y por otra aumentar la producción del número de semillas a través de la reproducción sexual de individuos de origen clonal (Chaparro y Mora, 2003). Estos atributos de regeneración, se han relacionado con un mayor desempeño en comparación con especies que sólo dependen del reclutamiento por semillas (Pywell et al., 2003).

Otros atributos que favorecen el desempeño son la presencia de pelos y ceras, que benefician a la planta en condiciones de alta radiación solar como las que se presentan en las zonas altas de los andes, y el crecimiento en roseta, que ha sido asociado a sitios que presentan suelos con diferentes niveles de disturbio como una forma de captar recursos de una manera efectiva (McIntyre et al., 1995) y que es característico de especies comunes como Hypochaeris radicata, Plantago australis y Rumex acetosella.

En el desarrollo de estrategias de restauración que buscan disminuir la abundancia de especies exóticas se ha sugerido usar especies con rasgos de historia de vida similares al de la especie de interés (Funk et al., 2008), que en este caso corresponde a Holcus lanatus, con características que le confieren una alta habilidad de colonización como el crecimiento clonal y una tasa rápida de crecimiento. La exploración de especies pertenecientes a los grupos colonizadores mencionados para disminuir la cobertura del forraje puede ser una estrategia paralela a la introducción de especies leñosas que aminore las condiciones adversas para el establecimiento de especies sucesionalmente tardías. Aunque especies aquí asociadas a Holcus lanatus han sido señaladas como características de sitios alterados en páramos húmedos de la zona (Cárdenas-Arévalo y Vargas-Ríos, 2009) y páramos sometidos a fuego (Vargas-Ríos, 1997), lo que resalta que son elementos característicos de páramo que migran en ambientes que favorecen su establecimiento. No se encontraron reportes que señalen que este componente límite la llegada de elementos leñosos, y en cambio, parece ser una un etapa importante de la regeneración del bosque.

Con base en la fisionomía de la vegetación podemos decir que los bordes de avance estudiados se encuentran entre la etapa del precursor leñoso y la de precursor climácico, series intermedias de la sucesión secundaria en bosques altoandinos propuestas (Salamanca y Camargo 1993). La primera, se caracteriza por el establecimiento de las primeras leñosas que aparecen en la regeneración y el desarrollo de un tipo de vegetación heterogénea de arbolitos y arbustos heliófilos, algunos de ellos pioneros, que alcanzan un desarrollo y extensión considerables. Al final de esta etapa los individuos maduros ostentan un número reducido de ramitos y follaje discontinuo, lo cual permite la penetración de luz y promueve crecimiento de plántulas y juveniles de estratos inferiores. Estas especies, que emergen de estratos inferiores, pueden corresponder a elementos de la etapa de precursor preclimácico, que se caracteriza por aparición de poblaciones dominantes que se establecen en sitios favorables creados por la cobertura arbustiva y que inducen la formación de un rastrojo alto; estos precursores pueden desaparecer a medida que avanza la sucesión o mantenerse como especies del sotobosque en los bosques climácicos.

Dentro de las especies anemócoras ramificadas, también se encuentran Gaultheria anastomosans y Macleania rupestris representantes de la familia Ericaceae quienes comparten la ramificación basal, más no la dispersión por anemocoria, y poseen un sistema radical extenso con raíces cladógenas, estolones y xilopodios (Sierra y Mora-Osejo, 1994). Esta expansión lateral de raíces es señalada como una característica que determina la capacidad competitiva de plantas establecidas, dada en una gran densidad de brotes y raíces (Grime, 1989) y que aumentan la superficie de captación de recursos del suelo. Las especies leñosas no ramificadas dispersadas por zoocoria se componen de especies típicas de claros del bosque como Hesperomeles obtusifolia, Miconia cundinamarcensis, Myrcianthes rophaloides y Myrsine cf. guianensis. Dentro de este grupo, se diferencian Berberis sp., Rubus bogotensis y Viburnum tinoides que presentan un mayor AFE, rasgo que según la literaturase puede traducir en una mayor tasa de crecimiento (Poorter y Remkes, 1990) y representa una ventaja al aprovechar la disponibilidad de recursos más fácilmente durante el crecimiento.

Para las especies que son dispersadas principalmente por aves, la distancia que recorren está relacionada con el tamaño de la semilla, así: semillas entre 1 y 2,5 mm atraviesan el tracto y tienen alta posibilidad de aparecer en heces, a una mayor distancia de donde fueron tomadas y semillas mayores de 10 mm son regurgitadas en el sitio donde se alimentó el ave (Velasco, 2004). En este estudio las especies dispersadas por aves presentan diferentes tamaños de fruto y no se evidencia ninguna selección, es posible que el efecto del tamaño sea importante a mayores distancias. Para un bosque secundario altoandino las familias con mayor número de especies en cuanto a porcentaje de semillas en heces son Ericaceae, Rosaceae y Melastomataceae (Velasco, 2004), familias que en este estudio se encuentran dentro de las más diversas, sólo después de Asteraceae y Poaceae, lo que refleja la importancia de esta fuente en el ensamblaje de la comunidad vegetal. Para las especies zoócoras la dispersión puede ser favorecida por la fructificación simultánea de varias especies, pues una oferta alimenticia abundante y variada puede atraer mayor cantidad de aves que una escasa y poco variada (Montenegro, 2000). Las condiciones ambientales en los bordes inducen mayores ofertas de flores y frutos, lo que debe aumentar el aporte de semillas y favorecer incrementos en la riqueza de especies. Las especies que componen este grupo también pueden formar banco de semillas, prolongando la germinación y establecimiento a periodos en que se presenten las condiciones microambientales necesarias.

Con cambios en las condiciones ambientales, en el estrato herbáceo se presentan cambios en la composición de la comunidad. Las herbáceas asociadas al viento pierden importancia, se presentan otras especies de las herbáceas dispersadas por otros medios y aparecen las herbáceas dispersadas por zoocoria (e.g. Nertera granadensis) y el grupo de leñosas y semileñosas (Disterigma alaternoides, Monochaetum myrtoideum). El establecimiento de estas especies se da con un incremento de la cobertura arbustiva, que aumenta la visita de aves, principales dispersores de semillas en estos bosques, y que a medida que avanza el proceso de regeneración incrementa la importancia de las especies zoocoras en la vegetación en pie, como se ha observado en otros bosques altoandinos (Cantillo et al., 2008). Finalmente, con el aumento de la cobertura del terreno la matriz de herbáceas se enriquece con hierbas trepadoras como Munnozia senecionides y Tropeolum trilobum, características del bosque (Jaimes y Rivera, 1991), las cuales incrementan la complejidad estructural de la vegetación.

En el proceso de regeneración del bosque, la etapa del precursor leñoso puede mantenerse durante un tiempo prolongado o favorecer un proceso de paramización mientras no exista una disponibilidad de semillas de bosque altoandino, como resultado del aislamiento entre fragmentos de bosque y la ausencia de dispersores o un régimen de disturbio que limite el establecimiento de plántulas (Montenegro y Vargas, 2008). Este no es el caso de los bordes estudiados, los cuales se encuentran cercanos a las fuentes de semillas y desde la declaración del parque, el régimen de disturbios ha disminuido considerablemente favoreciendo la regeneración; este proceso se refleja en la presencia de diversos elementos en el estrato arbustivo-arbóreo, algunos característicos de etapas sucesionales más avanzadas del bosque alto andino.

Considerando que en una estrategia de restauración el principal objetivo de introducir especies leñosas es acelerar el proceso de regeneración y aumentar la cobertura vegetal, una vez superadas las limitaciones por dispersión lo deseable es introducir especies que se establezcan exitosamente. Este sería el caso de leñosas ramificadas dispersadas por viento, como Ageratina tinifolia y Bacharis sp., que al ser típica de zonas de subpáramo presentan mayor tolerancia a condiciones abiertas en comparación con el interior del bosque, y las especies ramificadas dispersas por aves como Hesperomeles obtusifolia y Miconia elaoides, características de claros. En el caso de especies características del subpáramo es conveniente evitar densidades de plantación muy altas que pueden generar matorrales dominados por una sola especie, como ha sido reportado para Ageratina spp., y que pueden limitar el aumento en diversidad por aportes de especies dispersadas por aves. Es importante a su vez, seleccionar especies de crecimiento rápido, lo que en este caso se infirió a partir de mediciones del área foliar específica. El componente herbáceo de comunidades restauradas se irá enriqueciendo a medida que las condiciones ambientales favorezcan el establecimiento de especies comunes de bosque, aunque no es necesario realizar acciones de siembra es importante hacer registro de su aparición. Siguiendo la línea de análisis, los grupos funcionales menos abundantes del estrato leñoso, corresponden a especies que necesitan condiciones más específicas para establecerse y que son elementos de etapas especies típicas del bosque como Bucquetia glutinosa, Escallonia myrtillodes, Pernettya prostata, Vallea stipularis y Weinmannia rollotii (Jaimes y Rivera, 1991; Rangel-Ch y Ariza-N, 2000). Estas especies hacen parte del grupo de especies ramificadas dispersadas por varios medios (hidrocoria, barocoria, ornitocoria) y leñosas no ramificadas dispersadas por medios abióticos (autocoria, barocoria, anemocoria) que son recomendables para etapas posteriores de estrategias de restauración, en las cuales el objetivo es realizar un enriquecimiento con leñosas típicas de bosque que requieran de condiciones específicas para establecerse.

La identificación de grupos de plantas con características favorables para la colonización y establecimiento durante el proceso de regeneración del bosque altoandino en pastizales tiene implicaciones importantes en el desarrollo de estrategias de restauración. Es recomendable replicar la metodología utilizada en interiores de bosque y pastizales para conformar un gradiente de caracterización de la vegetación altoandina en cuanto a estructura y florística como en grupos funcionales de plantas.

AGRADECIMIENTOS

Agradecemos a UAESPNN (Unidad administrativa especial del sistema de Parques Nacionales Naturales) en especial al PNN Chingaza y su director Carlos Lora por permitir la realización de la fase de campo de este trabajo. Al Instituto de Ciencias Naturales y en especial al profesor Julio Betancur por permitir el acceso al Herbario Nacional Colombiano (COL). Tres evaluadores anónimos hicieron sugerencias valiosas que mejoraron el manuscrito original. Agradecemos la compañía y amabilidad de Alirio García y Edgar Castro durante la estadía en la cabaña del parque y a Miguel Rodríguez y Karina Banda por su colaboración en el trabajo de campo.

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