Artículo Original /Original Article
Aportes citogenéticos en el esclarecimiento de la taxonomía del género Callicebus
Citogenetical approach to clarify the taxonomy of the genus Callicebus
Marta L. Bueno1, Thomas R. Defler2
1 Universidad Nacional de Colombia, Departamento de Biología-Instituto de Genética, Sede Bogotá. Email: mlbuenoa@unal.edu.co
2 Universidad Nacional de Colombia, Departamento de Biología-Director Reserva OME-Amazonas Email: thomasdefler@gmail.com
Los Callicebus son primates de tamaño pequeño (800-1.200 g), ampliamente distribuidos en Suramérica. La taxonomía del género ha sido discutida por varios autores. Recientemente Defler (2004), basado en el trabajo de Hershkovitz (1990), reconoce para Colombia dos grupos de especies, Callicebus cupreus y Callicebus torquatus, con varias subespecies.
Dada la alta variabilidad cariotípica en el género, los cariotipos constituyen un carácter sistemático importante. Amplias diferencias en los números cromosómicos, están bien correlacionadas con los grupos de especies descritos para el género basados en caracteres morfológicos y biogeográficos.
Es característico de las especies del Grupo cupeus, números cromosómicos altos 2n= 44, para C.c.ornatus y 2n= 46 en C.c. discolor y C.c caquetensis, en tanto que las especies del grupo torquatus presentan números bajos (2n=16) para C.tlugens y 2n=20 en C.tlucifer, C.ttorquatus y posiblemente C.tmendemi, especie muy poco conocida y aun no estudiada genéticamente.
Basados en nuestros hallazgos citogenéticos en cultivos celulares de sangre periférica de 11 ejemplares de diferentes poblaciones de Callicebus, encontramos que los estudios cromosómicos son concordantes con los grupos y permiten diferenciar C.ornatus y C. discolor como especies independientes dentro del grupo cupreus. En el grupo torquatus, no se encontraron diferencias cromosómicas en ejemplares del trapecio amazónico C.t lucifer y un ejemplar de fenotipo "lugens" de Florencia, Caquetá (2n=20), ampliando la distribución de esta especie en el territorio colombiano. Aunque inicialmente, se sostuvo que C. lugens (2n=16) no estaba presente en Colombia, el hallazgo de un ejemplar en el Zoológico de Matecaña, sugiere fuertemente la presencia de esta especie en la cuenca colombiana del Orinoco, aunque esto debe ser confirmado mediante estudios de campo.
Se discute el proceso de evolución cromosómica en los procesos de especiación en este género de primates, monógamos y territoriales, y se proponen algunas hipótesis sobre los procesos de especiación en este grupo.
Palabras Clave: Cariotipo, Evolución cromosómica, Callicebus, Cito taxonomía, Colombia.
ABSTRACT
The Callicebus are small primates (800-1,200 g) amply distributed in South America. The taxonomy of the genus has been discussed by various authors. Recently Defler (2004), based on work by Hershkovitz (1990) recognized two groups of species in Colombia: Callicebus cupreus and Callicebus torquatus.
Because of high karyotypic variability in the genus, karyotypes constitute an important systematic character. Wide differences in chromosome number are well-correlated with species groups that have been described for the genus based on morphological and biogeographical characteristics.
]]> Characteristic of the species in the cupreus group are high chromosome numbers (2n=44 for C. c. ornatus and 2n=46 for C. c. discolor and C. c. caquetensis). In contrast, the C. torquatus species group has low chromosome numbers (2n=16 for C. lugens and 2n=20 for Callicebus torquatus and C. t. lucifer and possibly C. t. medemiwhich has not yet been studied genetically).Based on our cytogenetic finds from cell cultures from 11 specimens from different populations of Callicebus, we have found that our karyological data are concordant with the species groups and permit us to differentiate C. ornatus, C. caquetensis and C. discolor as independent species in the cupreus group. In the torquatus group there were no detectable differences between a "lugens" phenotype from Florencia, Caquetá and a C. t. lucifer from the Colombian trapezium (both were 2n=20), increasing the distribution of the species with that karyotype in the Colombian Amazon.
Although initially we supposed that C. lugens (2n=16) was not present in the Colombian Amazon, the discovery of a C. lugens (2n=16) in the Matacaña Zoo strongly suggests the presence of this species in the Colombian Orinoco, although this must be confirmed with field studies.
Based on our results a discussion of the evolutionary process in chromosomes is presented for this monogamous, territorial primate genus and some hypotheses regarding the evolution of this group are proposed.
Key Words: karyotype, chromosome evolution, Callicebus, cytotaxonomy.
INTRODUCCIÓN
La taxonomía del género Callicebus fue inicialmente definida en base a criterios morfológicos y biogeográficos sin tener en cuenta que en los primates Neotropicales existe gran variabilidad genética en las poblaciones, acompañada de fenotipos muy similares, con polimorfismos intra-poblacionales tanto fenotípicos como genéticos, por lo que basar la diferenciación especifica únicamente en pequeñas diferencias fenotípicas no es evidencia suficiente para definir las de especie y/o subespecies.
El concepto de especie basado en criterios morfológicos, biogeográficos y genéticos es fundamental en la teoría evolutiva, en la determinación de Unidades evolutivas significativas (ESU) y en la estimación del valor de Conservación de una población. Esto es indispensable para desarrollar estrategias y políticas en la conservación. (Ryde,1986; Pearman, 2001; Fraser y Bernatchez, 2005).
Dobzhansky (1937) define el concepto de especies biológicas como el estado en el proceso evolutivo en el cual una población reproductiva se divide en varios grupos que son fisiológicamente incapaces de cruzarse entre si, por la presencia de "barreras reproductivas" entre ellos. Mayr (1963, 1970, 1982, 1997, 2001, 2004) y Dobzhansky (1937) acogieron y difundieron el "concepto biológico", actualmente ampliamente aceptado entre los biólogos basado en el reconocimiento de especies, como entidades poblacionales, que se inter-cruzan. En este aspecto, los cambios en estructura y número cromosómicos en las poblaciones (Navarro y Barton, 2003; Rieseberg, 2001), constituyen sin duda una barrera fisiológica reproductiva por incompatibilidad en meiosis. (Forsdyke, 2004).
El complejo Callicebus torquatus. Hershkovitz (1990) realiza completa revisión del género Callicebus, con una clave con caracteres diagnósticos para 32 taxones entre los que incluyen los números cromosómicos descritos para Callicebus hasta 1990, que muestran una diferencia clara entre los dos grandes grupos: torquatus con número muy reducido de cromosomas (2n = 20 y el número más bajo conocido en ese fecha entre todos los primates), y las subespecies del grupo cupreus con números cromosómicos más altos (2n = 46-50). Diferencia 15 especies y 17 subespecies, seis de éstas como subespecies de C. torquatus (C. t. lucifer, C. t. lugens, C. t. medemi, C. t. purinus, C. t. regulus y C. t. torquatus). El descubrimiento de un cariotipo muy reducido (2n=16) en una población brasilera al este del Río Negro, el cual es el número cromosómico más bajo hasta ahora registrado en primates (Stanyon et al., 2003; Bonvicino et al., 2003), en ejemplares muy cerca de la localidad tipo de Callicebus lugens, asignan esta característica inequívoca a esta especie que es claramente diferenciable cariológicamente de los otros taxa del complejo torquatus con complementos cromosómicos de 20 -22 cromosomas y es sin duda a una especie diferente.
]]> Van Roosmalen et al., (2002), con un enfoque completamente diferente del "concepto biológico de especie" usado por Hershkovitz (1990), realizan cambios radicales en la taxonomía del género, eliminando todas las subespecies, a las que elevan a especies y con la descripción de dos especies nuevas, reconociendo 28 especies en el género Callicebus. Aunque estos autores no son explícitos, utilizan "el concepto filogénico" para distinguir las especies, un concepto operacional que actualmente Groves (2001) y otros primatólogos están defendiendo.En la tabla 1, se presenta la amplia variación cariológica en el género Callicebus (2n entre 16 hasta 50). Actualmente los cariotipos constituyen uno de los argumentos de mayor peso en la taxonomía del grupo y han incidido notablemente en la tendencia actual de elevar las subespecies a nivel de especie. Bueno et al. 2006, emplean argumentos citogenéticos para diferenciar Callicebus ornatus de Callicebus discolor como especies biológicas con barreras reproductivas
Bueno et al., 2006, encuentran en ejemplares cautivos colombianos, identificadas como Callicebust. lugens, por fenotipo y distribución de acuerdo con Defler (2003, 2004), el cariotipo 2n = 20, muy similar al publicado previamente para Callicebus torquatus (Benirschke y Bogart, 1976) pero difiere indudablemente del cariotipo descrito para los C. lugens en los márgenes norte y sur del río Negro en la amazonia brasilera (Bonvicino et al., 2003; Stanyon et al., 2003; Casado et al., 2006).
Esta evidencia revela un problema taxonómico pues lo que se ha considerado lugens en Colombia, teniendo en cuenta la revisión del género de Hershkovitz (1990), las observaciones en campo (Palacios y Rodríguez 1995, Defler et al. 2003), las colecciones de pieles dentro de nuestros museos, la distribución propuesta en Defler (2003) y los cariotipos de ejemplares de fenotipo "lugens" (Bueno et al., 2006), evidentemente no pertenecen al taxon Callicebus lugens (2n=16). Sin embargo el descubrimiento de un ejemplar de C. lugens (2n = 16), sin procedencia registrada sugiere la presencia de esta especie en la Orinoquia Colombiana.
Es necesario revaluar la distribución geográfica de C. lugens (Humboldt 1811) y C.t mendemi, que al parecer no difiere mucho de C. t. lucifer, no hay barreras geográficas en la distribución y la diferenciación morfológica está basada en el patrón de color de las manos, es decir no presenta diferencias en un grado mayor que el observado en las otras subespecies, por lo que no es posible aun distinguirla como especie usando un concepto biológico (Defler, 2003). Por lo tanto hasta no caracterizar cito- genéticamente las poblaciones de Callicebus de la Orinoquía y Amazonía colombiana formando posiblemente por complejos de especies crípticas, aún no completamente estudiados, no es posible esclarecer la sistemática de este grupo.
El complejo Callicebus cupreus. En Colombia se encuentran tres formas nominales del Grupo cupeus números cromosómicos altos 2n= 44, para C.c.ornatus, y 2n= 46 en C.c. discolor, Ccaquetensis, reconocidas como subespecies (Defler, 2003; Hershkovitz, 1963, 1990) pero, basado en trabajo en los últimos años de nuestro laboratorio, como especies por Defler (2010) y como especies por van Roosmalen et al., (2002) .Una tercera especie endémica de este complejo para el país, fue descrita recientemente para el Caquetá (Callicebus caquetensis, Defler et al, 2010), cariologicamente similar al cariotipo de Callicebus cupreus de Bigoni y Stanyon en O'Brien et al. (2006:125). Este grupo está muy ligado al piedemonte andino, en la región oriental, por lo cual se encuentra sometido a una gran presión antropogénica, por el avance de la colonización de esta área, que viene acompañada de una extensa tasa de tala y reducción del hábitat a pequeñas manchas de bosque aisladas. Por lo que Callicebus ornatus y Callicebus discolor pueden ser consideradas como EN (en peligro). (Defler, 2003; Rodríguez et al, 2006) y CR (críticamente amenazada) para Callicebus caquetensis (Defler et al. 2010).
METODOLOGÍA
Durante los últimos años hemos estudiado tanto desde el punto de vista fenotípico como cariológico 11 ejemplares (8 hembras y 3 machos) del género Callicebus en el laboratorio de cariología del Instituto de Genética de la Universidad Nacional. Los ejemplares fueron muestreados a partir de las colecciones vivas que se encuentran en los Zoológ icos de Pereira, Matecaña, Bioparque los Ocarros, Pisilago; ejemplares decomisados por CARs, que se encontraban con secuestres como el ejemplar de Corpoamazonía en la ciudad de Florencia (Caquetá), o en Centros de Rescate de fauna en Bogotá (URRAS-Universidad Nacional y Centro de Rescate de fauna, DAMA, Engativá). Dos ejemplares fueron colectados en campo. (Tabla 2)
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Para la toma de muestra sanguínea requerida para los estudios cariologicos, los ejemplares fueron sedados con Ketamina-Xilacina y se extrajeron 2- 2.5 ml de sangre de la vena femoral con una jeringa de 3 ml empleando como anticoagulante 0.01 ml de Liquemine (ROCHE).Las muestras fueron transportadas hasta el laboratorio de Citogenética del Instituto de Genética de la Universidad Nacional de Colombia, en Bogotá. Se realizaron dos cultivos de linfocitos siguiendo el protocolo clásicos de Moorhead et al., 1960, modificado por nosotros con el uso de extracto crudo de favina (lectina extraída del haba Vicia fava, a una concentración final entre 5-20 ig/ml para 0.04 ml de sangre) como mitógeno. En los cromosomas obtenidos fueron evaluados los patrones de bandas); GTG (Seabrigth, 1971); CBG (Arrighi y Hsu 1971; Sumner 1972) y NOR (Goodpasture y Bloom 1975; Howell y Black ,1980).Adicionalmente, cuando la muestra lo permitió, se realizaron cultivos para Bandas de replicación tardía (RBH-FPG) con pulso terminal de BrUd (50 ig/ml) en las últimas 7 horas de cultivo (Willard y Latt, 1976). En las láminas obtenidas se aplicaron las técnicas de bandeo para identificación cromosómica RBHG-FPG (Goto et al., 1975)
Imágenes digitales y en fotografía de papel fueron tomadas empleando un foto-microscopio Zeiss, Axophot y para la elaboración de los cariotipos el programa Lucia (Sofware Lucia Karyotyping, Laboratory Imagin Ltd).
RESULTADOS
Grupo torquatus
Se estudiaron cuatro ejemplares, de los cuales solo dos tienen localidad conocida. (Tabla 2).
Una hembra, adulta, estudiada en 1997, remitida como Callicebus torquatus por el zoológico de Pereira, de la que no se tiene datos fenotípicos ni existe un espécimen de referencia, una hembra adulta estudiada en el 2004, que presentó un fenotipo concordante con los caracteres diagnósticos de C. lugens (fig.1) de acuerdo con Defler (2003), que se encontraba con un secuestre depositario de Corpoamazonía en Florencia, Caquetá, y en el 2007, y una hembra procedente de Macedonia (Amazonas), con fenotipo de Calicebus torquatus lucifer, de acuerdo con los criterios de Hershkovitz (1990) y capturado en la distribución del mismo taxón. Para estos tres ejemplares, se encontró un cariotipo compuesto por 20 cromosomas (Fig. 2), muy similar a los publicados previamente para un Callicebus torquatus (Benirschke & Bogart 1976; Bueno et al. 2006). Se encuentra conformado por cuatro pares de cromosomas grandes, submetacéntricos los pares 1 al 3 y metacéntricos el par 4 y cinco pares acrocéntricos pequeños. Los cromosomas X, son medianos y metacéntricos, con patrón característico para este cromosoma en casi todos los mamíferos incluyendo al humano. Se confirmó la replicación tardía de uno de los cromosomas X en los cultivos para Bandas de replicación tardía (RBH-FPG) con pulso terminal de BrUd (Fig.2 recuadro)
En estos ejemplares se observó con bandas C , algunos polimorfismos en la heterocromatina constitutiva en seis pares del complemento, incluyendo polimorfismos centroméricos, teloméricos, que evidencia la presencia de variaciones heterocromáticas individuales o en poblaciones que deben ser confirmadas con un mayor número de ejemplares y no pueden considerarse como diferencias especie-especifica.
No se encontrcron diferencias entre los cariotipos del ejemplar decomisado en Florencia, Caquetá, Colombia, con fenotipo "lugens" y el de la hembra de C. t. lucifer (sensu Hershkovitz 1990) procedente de Macedonia, Amazonas, por lo que nos parece cdecuado considerarlos como una solo especie en vez de dos especies diferentes como sostiene van Roosmalen 2002.
Posteriormente, se encontró, en un ejemplar cautivo, sin datos de origen, en el Zoológico de Matecaña, un ejemplar con 16 cromosomas, cariotipo idéntico a población brasilera de Callicebus lugens. (Bonvicino et al., 2003; Stanyon et al., 2003) En el cariotipo, se observan dos grupos bien diferenciados en los autosomas, un grupo de autosomas biarmados de gran tamaño (pares l -4) y los acrocentricos.(5-7). El cromosoma Y, es un acrocéntrico notoriamente grande para el tamaño usual de este cromosoma en otros primates. En los cultivos para Bandas de replicación tardía (RBH-FBG) con pulso terminal de BrUd, se evidencia la presencia de un extenso bloque de cromatina de replicación tardía en el brazo largo. (Fig.3)
Grupo cupreus
Dos ejemplares de Callicebus cupreus discolor (Fig.4), un macho del Zoológico de Pisilago (Sin origen conocido) y una hembra decomisada a su llegada a Bogotá y entregada a la Unidad de Rescate y Rehabilitación de Fauna Silvestre, de la Universidad Nacional, presentaron un cariotipo conformado por 46 cromosomas, muy similar al descrito por Egozcue et. al., 1969 y Benirschke y Bogart, 1976, para un macho de "Calicebus moloch = cupreus" Este cariotipo se caracteriza por presentar 46 cromosomas (Fig. 4), con 8 pares de cromosomas medianos con dos brazos (pares 1-8) y 14 pares de acrocéntricos (pares 9-22). El X es metacéntrico y el Y, es el cromosoma más pequeño, en la mayoría de las metafases solamente es identificable como un punto, posiblemente metacéntrico.
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Cuatro ejemplares (tres hembras y un macho) fueron determinados como Callicebus cupreus ornatus (= C. ornatus,) (Fig. 5) de los cuales, dos tenían como origen probable Villavicencio y dos provenían de San Martin, Meta, que se encuentran dentro del área de distribución propuesta por Defler (2003, 2004, 2010).
Desde el punto de vista cariológico, estos ejemplares presentaron un número diploide 2n = 44 (Fig.6), conformado por dieciséis cromosomas metacéntricos y submetacéntricos y 26 pares de acrocéntricos. El cromosoma X es submetacéntrico y el Y metacéntrico muy pequeño (Bueno et al., 2006).
Una hembra de este grupo, fue colectada por J. García en Valparaiso, Caquetá y fue descrita como nueva especie, Callicebus caquetensis por Defler et al., (sometido 2010.). Este especie tiene un número diploide de 46 cromosomas, conformado por 7 pares de metacéntricos y 15 pares de acrocénticos. El cromosoma X es submetacéntrico y conserva el patrón de bandas característico de este cromosoma en varios grupos de primates incluyendo al humano. No se conoce la morfología del Y. Se encontró mucha similitud entre este cariotipo y el reportado para "Callicebus cupreus" por Bigoni & Stanyon en O'Brien, Menninger & Nash (2006). Este cariotipo tiene una amplia homología con el de C.cdiscolor (2n=46) compartiendo 21 de los 22 pares cromosómicos
DISCUSIÓN Y CONCLUSIONES
Como resultado del estudio de los fenotipos del género Callicebus en 6 de las principales colecciones del mundo por Defler (sin publicar), nos hace sospechar que la taxonomía del género y especialmente de los complejos Callicebus torquatus y Callicebus cupreus está por esclarecer para Colombia y para otros países, dado que las revisiones recientes se ha hecho basadas en diferencias fenotípicas, sin mucha consideración del genotipo de los animales (Hershkovitz, 1990; Groves, 2001; Van Roosmalen et al., 2002).
]]> Las diferencias cariologicas entre grupos cercanos, implican la presencia de rearreglos cromosómicos (simples o complejos) que en algunos casos contribuyen a la diversificación, divergencia y aislamiento reproductivo (White, 1968, 1978; King, 1993; Sites y Moritz, 1987).La variabilidad que estamos identificando en los cariotipos en estos dos complejos de Callicebus y en todo el género, permite concluir que la evolución cromosómica sin duda ha incidido mucho sobre la evolución y especiación de este género.
En algunos grupos de roedores (vgr.Holochirus, Mus) y primates (Aotus) se han reportado rearreglos cromosómicos que involucran translocaciones de brazos cromosómicos completos y/o adiciones heterocromáticas que no tienen efectos significativos en la fertilidad o tamaño de camada, por lo que constituyen polimorfismos intra- poblacionales. (Nachman y Myeres, 1989, Giraldo et al., 1986). En situaciones como esta, los cambios cromosómicos pueden acompañar, pero probablemente no causan especiación.
Sin embargo, en otros grupos como en las cabras, Sorex araeneus (Searle,1986); la oveja doméstica Ovis ar/es,(Stewart-Scott y Bruere, 1987) y el ganado Bos taurus, Bos indicus, (Maurer y Vogot, 1988; Sánchez et al.,2007), con el mismo tipo de rearreglo cromosómico (translocaciones de cromosomas completos) presentan diferentes y significativos efectos en la eficiencia biológica de estas especies.
Para el complejo Callicebus torquatus el descubrimiento de dos cariotipos en Colombia sugiere la presencia de dos especies en el país: Callicebus lugens y Callicebus torquatus, con dos subespecies, lucifer y medemi. Aunque es verdad que no hemos podido estudiar el cariotipo de medemi todavía, es importante resaltar que es un taxón que es parapátrico con C. t. lucifer (sensu Hershkovitz, 1990), y probablemente no hay barreras reproductivas entre ellos (por confirmar cariotípicamente). El único rasgo descubierto hasta ahora para distinguir lucifer de medemi es la ausencia de manos blancas en medemi, el pelaje es muy similar entre los dos taxones.
Otro problema en este complejo es la dificultad en distinguir lugens y lucifer según lo definido por Hershkoivtz (1990). Hershkovitz (1990) no fue explícito en los caracteres diagnósticos empleados para separar estas dos especies. Adicionalmente, el descubrimiento de dos cariotipos entre los "lugens" colombianos, demuestra que en este taxón hay dos taxa: lugens (bien definido por el cariotipo de 2n=16, pero no por un fenotipo) y otro taxón que no es distinguible fenotipicamente de" lugens" sensu Hershkovitz, 1990, con 2n=20. Además, la división de Callicebus torquatus en lucifer (hasta el río Caquetá) y lugens (al norte del río Caquetá) no parece ser sostenible. En la población boreal hay muchos individuos que son iguales a los lucifer del sur del país, aunque los porcentajes de ejemplares más oscuros varían de sur a norte. La única defensa de esta división propuesta por Hershkovitz (1990) había seguido la regla sugerida por Mayr y Ashlock (1991) de que porcentajes distintos de dos rasgos similares entre dos poblaciones pueden ser utilizados para describir subespecies distintas.
Para solucionar este problema, se requiere de una investigación mucho más detallada de los dos taxa (lucifer y lugens), para establecer las posibles diferencias entre lugens de 2n=16, "lugens" de 2n=20 (al norte del río Caquetá) y lucifer de 2n=20 (Amazonia) para reubicar los límites entre las especies. Con estos estudios, probablemente aumenta la distribución de lucifer en el país, limitando lugens únicamente a las poblaciones con un cariotipo 2n=16. Si últimamente, se puede distinguir lucifer de los animales al norte del río Caquetá, esa población requiere un nombre nuevo.
El complejo Callicebus cupreus realmente es mucho más claro en términos de su taxonomía. Actualmente nuestro conocimiento de las distribuciones de Callicebus ornatus, C. caquetensis, y C. discolor sugieren que estos taxones están aislados uno del otro, garantizando su condición de unidades evolutivas independientes. Los cariotípicos han demostrado algunas diferencias en términos de números y morfología cromosómica originados por fusiones e inversiones que diferencian cada una de las especies de este grupo. (Bueno et al.,2006)
Realmente, Callicebus tiene mucho en común con Aotus en términos de la rápida evolución del grupo y uso de los cariotipos como herramientas para esclarecer la sistemática. En estos dos géneros de primates, se presenta un sistema social muy similar, ampliamente descrito (Fernandez-Duque, 2006; Milozzic et al., 2008; Kinzey ,1977, 1981), que comprenden parejas monógamas que viven y defienden territorios pequeños con las crías de los últimos 1-3 años. Según Bush (1975), Bush et al., (1977), Lande (1979), Wilson et al., (1975), Marks (1987), Ridley (1996) entre otros, altas tasas de evolución cariotípica pueden verse favorecidas por ciertas estructuras sociales y de apareamiento que permiten una mayor posibilidad de fijación de los cambios cromosómicos en una población. Estas estructuras sociales facilitan la subdivisión de la población en demes o subpoblaciones locales, endogámicas que dan la oportunidad para la fijación de las mutaciones cromosómicas alcanzando el estado homozigótico. Probablemente la deriva genética en poblaciones con tamaño efectivo pequeños es el principal mecanismo responsable para la acumulación de variabilidad cromosómica de estos dos géneros (Galbreath, 1983). Otros autores identifican características como movilidad limitada en adultos (territorios pequeños, dispersión limitada en juveniles), distribución en parches y territorialidad fuerte como características de tales poblaciones sujetas a una evolución rápida.
AGRADECIMIENTOS
]]> A Carolina Franco, del Hogar de paso y a Alexander Velásquez profesor de la Universidad de la Amazonía, Florencia, por su apoyo en las visitas y contactos con la familia asignada como secuestre depositario del ejemplar de Florencia; a los Zoológicos de Pisilago, Santa Cruz y Matecaña, Bioparque los Ocarros, quienes nos dieron acceso a los ejemplares allí depositados. A URRAS (Unidad de Rescate y Rehabilitación de Fauna Silvestre, de la Universidad Nacional), particularmente a la profesora Claudia Brievar, quien siempre nos ha apoyado tanto en la asesoría, anestesia y toma de muestras de los ejemplares, como en el mantenimiento hasta su muerte del ejemplar procedente del Caquetá.Al personal de apoyo del laboratorio de Citogenética en el Instituto de Genética de la Universidad Nacional, Carolina Arango y Laura Y. Rengifo siempre dispuestas a brindarme su apoyo con estos cultivos de primates. A la División de Investigación de la Universidad Nacional de Colombia que financió esta investigación dentro del proyecto.
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