* Recibido 12 de febrero de 2009, aceptado 26 de junio de 2009.
¹ Ing. Agrónomo. E-mail: jguillermobedoya@gmail.com
² Ing. Agrónomo. Magíster en Fitopatología. E-mail: marielberve@hotmail.com
³ Ing. Agrónomo. Profesor Titular, Universidad de Caldas. E-mail: elmercr@ucaldas.edu.co

Se describen las relaciones ecológicas de Brugmansia aurea (Solanaceae), en tres sitios a diferente altitud en los municipios de Manizales y Villamaría. Se realizó el inventario de la flora acompañante alrededor de los árboles, insectos asociados a la parte aérea y hongos mediante la evaluación de lesiones ocasionadas en hojas, flores y frutos. Se registraron 79 especies de plantas en los tres sitios, encontrándose especies propias de estados sucesionales tempranos. En insectos se identificaron 44 especies donde 48% fueron herbívoros. No se observó la presencia de hongos en el material evaluado. No es claro si la influencia que los árboles de Brugmansia aurea ejercen sobre la flora acompañante se deba a efectos alelopáticos o a la simple competencia por recursos del entorno. En insectos existe una relación notoria como fuente alimentaria directa y en ocasiones muy estrecha en el caso de Epitrix sp. Algunos insectos encontrados se reportan como plagas en especies cultivadas. La no presencia de hongos muestra un uso potencial como fuente de moléculas antifúngicas.

Ecological relations of Brugmansia aurea (Solanaceae) are described in three points and different altitudes above sea level of Manizales and Villamaría, Colombia, South America. An inventory of surrounding flora, insects in the aerial part of the trees, and fungi was carried out by evaluating injuries resulting in leaves, flowers, and fruits. 79 plant species were registered in the three sites, finding aboriginal plants in early sequential states. 44 species of insects were identified, 48% being herbivorous. The presence of fungi was not observed in the material evaluated. It is unclear whether the influence that the Brugmansia aurea trees exerted on accompanying flora are due to allelopathic effects or simple competition for environmental resources. In insects there is a noticeable relationship as a direct food source, occasionally very close in the case of Epitrix sp. Some insects found are reported as pests in cultivated species. The absence of fungi shows a potential use as a source of antifungal activity molecules.

Key words: Brugmansia aurea, accompanying flora, associated insects, ecological relations.

Las especies de Brugmansia son originarias de Suramérica y se hallan distribuidas a lo largo de la Cordillera de los Andes. En Colombia se encuentran en forma natural, a partir de 1700 metros hasta poco más de los 3000 metros de altitud. Tradicionalmente se conocen como borrachero, cacao sabanero, guanto o floripondio y han sido utilizados por comunidades ancestrales en actos mágico-religiosos. Son fuente de alcaloides tropánicos como escopolamina, hiosciamina y atropina, sustancias reconocidas como potentes sicoactivos; por este hecho existe un rechazo de la comunidad, en especial la urbana, hacia ellos. Los alcaloides tropánicos son la base de varios fármacos en la medicina alopática, por tanto se convierten, estos árboles, en su fuente comercial potencial. Se identifican como plantas ornamentales por sus vistosas y coloridas flores, y son comúnmente usadas con este fin en Europa y Estados Unidos de América.

Desde el punto de vista ecológico, las especies del género Brugmansia se describen como plantas de estados sucesionales tempranos. Se desconocen aspectos sobre su papel en los ecosistemas en donde se encuentran en forma natural y la relación que establecen con microorganismos, animales y otras plantas. En particular, estas relaciones son mediadas por compuestos químicos que producen estas especies, denominados metabolitos secundarios, en donde se incluyen los alcaloides, presentes en todas las estructuras de la planta. A estas sustancias se les reconoce como productos útiles en la defensa de la planta contra agresiones externas así como para disminuir la competencia con otras plantas en el lugar donde aparecen.

Dada la presencia de las especies del género Brugmansia en Manizales y el interés del Grupo de Investigación “Cultura y Droga” de la Universidad de Caldas en profundizar sobre sus relaciones ecológicas, se decidió realizar este estudio con el fin de reconocer las plantas, insectos y microorganismos, con especial énfasis en hongos de las estructuras aéreas, que comparten el hábitat natural de los árboles de Brugmansia aurea, especie del género más frecuente de forma natural en la región. Con esta información, se realiza un acercamiento preliminar para establecer el tipo de relación ecológica entre los borracheros y el conjunto de organismos que les rodean, potencialmente mediada por la presencia de los alcaloides en las estructuras de toda la planta.

Se realizó en tres sitios del departamento de Caldas, localizados en los Andes Centrales colombianos [Vivero La Gloria y vereda La Floresta, Villamaría (1800 m); Ladera de Chipre, Manizales (2000 m); y Maltería, Manizales (2200 m)]. En cada lugar se seleccionaron 15 árboles de Brugmansia aurea con altura entre 1 y 6 m. Estas plantas son comunes en bordes de fuentes de agua o en terrenos anegados. Presentan tallos flexibles y quebradizos; los frutos son ovales-alargados y persisten en las ramas después de secos. Desde el punto de vista fenológico, se observó desuniformidad en los períodos de floración-fructificación en los árboles de los tres lugares durante el tiempo de estudio (junio-octubre de 2006). La toma de información se realizó entre julio y octubre de 2006, registrándose la presencia-ausencia de plantas o flora acompañante, insectos y hongos en cada uno de los árboles y de los lugares. Para establecer las potenciales relaciones ecológicas se definió la siguiente metodología según el grupo:

Plantas o flora acompañante: este inventario sólo se realizó en los sitios Vivero localizadas bajo la copa de cada árbol, y las presentes en una cuadrícula de 2 x 2 m aledaña. El material vegetal fue identificado en el Herbario de la Universidad de Caldas y empleando información de referencia (VARGAS, 2002; HERBARIO NACIONAL COLOMBIANO, 2005; MISSOURI BOTANICAL GARDEN, 2005).

Insectos: durante 10 minutos se colectaron y registraron todos los insectos presentes en una rama (tallo, hojas, flores y frutos) originada del tallo principal de cada árbol de B. aurea. Adicionalmente, se tomaron dos hojas para su lectura en laboratorio en búsqueda de insectos no observables a simple vista, y se colectaron los estados inmaduros encontrados para determinar su desarrollo en laboratorio. Se visitó cada sitio en dos ocasiones por mes (15 ramas por sitio). Las lecturas se realizaron desde las 8:00 hasta las 15:00 horas. Los insectos colectados fueron identificados en el Laboratorio de Entomología de la Universidad de Caldas con el empleo de claves taxonómicas para órdenes y familias, revisión por expertos y por comparación con la colección de referencia del Laboratorio.

Hongos: se tomaron cuatro estructuras (tallo, hoja, flores, frutos) de cada individuo que presentaran sintomatología similar a la producida por estos microorganismos Se llevaron al Laboratorio de Fitopatología de la Universidad de Caldas para la identificación del agente causal y posterior siembra en medios de cultivo, si fuere el caso, para su confirmación. La identificación se realizó mediante el uso de claves (BARNET & HUNTER, 1998)

Los hábitos de crecimiento de la flora acompañante, son importantes como elemento de análisis, para reconocer si existe influencia o no de los árboles de Brugmansia sobre ella. Lo hallado, según este criterio, es que 39% de las especies son hierbas terrestres (54,6% de los individuos, Tabla 1) seguidas de arbustos, trepadoras, helechos terrestres, árboles, escandentes y, en menor proporción lianas, subarbustos, palmas arbóreas y helechos epífitos (ver Tabla 2).

Del total de los individuos correspondientes a hierbas terrestres, 58,5% están situadas debajo de la copa. La aparición de un alto porcentaje de hierbas asociadas directamente a Brugmansia aurea muestra el papel que juegan los árboles en las sucesiones vegetales permitiendo el establecimiento de plantas herbáceas e inhibiendo el crecimiento de otras de tipo arbóreo; adicionalmente, las hierbas encontradas son propias del sotobosque, por lo cual pueden establecerse sin mayores restricciones debajo de la copa de los árboles.

En Chipre, el número de especies presentes fue de 32, y sólo dos de ellas no se encontraron por debajo de la copa de los árboles: Cestrum cf. megalophylum y Blechnum cordatum. Por otro lado, Hedychium coronarium y Smallanthus riparia presentaron la mayor frecuencia de aparición tanto afuera como adentro de la copa. Especies como Rytidostylis 1, Impatiens balsamina, Commelina difusa, Ipomoea 1 y Xanthosoma cf. saggitifolium se presentaron en ambos lugares pero con mayor presencia debajo de la copa. Otro grupo compuesto por 8 especies, mantuvieron una proporción baja de aparición en ambos lugares de muestreo; finalmente, 17 especies aparecieron en uno o dos árboles de Brugmansia, debajo o fuera de la copa.

En Villamaría, se identificaron 58 especies vegetales. Las especies de mayor frecuencia de aparición, tanto debajo de la copa como fuera de ella, son Xanthosoma cf. violaceum, Hedychium coronarium, Piper crassinervium y Anthurium microspadix. Por otro lado, Urera baccifera y Pteridium arachnoideum presentaron mayor proporción de aparición por fuera de la copa que dentro de ella. Un grupo compuesto por 15 especies sólo se encontró debajo de la copa y en uno o dos árboles. El resto de especies se encontraron en uno, dos y hasta tres árboles de Brugmansia indistintamente dentro o fuera de la copa, y un grupo de 12 especies sólo se detectó por fuera de la copa con frecuencia de 1 (a excepción de cf. Habracanthus que fue de 3).

Con relación al número de individuos, los hábitos de crecimiento de la flora acompañante situada debajo de la copa corresponde: 54% a hierbas terrestres seguidas de arbustos 22%, trepadoras con 9%, helechos terrestres 8%, árboles 4%, y escandentes, helechos epífitos, subarbustos y palmas arbóreas con 1% cada uno (Tabla 1).

La situación permanece muy similar en la flora situada por fuera de la copa al presentar 49% de hierbas terrestres, 26% de arbustos, helechos terrestres con 12%, trepadoras y árboles con 3%, lianas y palmas arbóreas con 2%, y finalmente escandentes y subarbustos con 1%. Las especies que se encontraron en ambos lugares de muestreo debajo de la copa de los árboles fueron: Hedychium coronarium, Solanum tretapetalum, Smallanthus riparia, Impatiens balsamina, Callisia gracillis, Piper crassinervium, Pteridium arachnoideum y Xanthosoma cf. saggitifolium. A excepción de la última, las mismas especies se localizaron por fuera de la copa en una proporción similar (Tabla 3).

Del tipo de relaciones que se pueden establecer entre plantas se puede concluir que: tanto la presencia como ausencia de algunas especies de plantas fuera o debajo de B. aurea, sugiere una baja relación alelopática entre esta especie y otras plantas. Pero es clara la necesidad de investigaciones posteriores que incluyan diseños experimentales que permitan aislar diferentes factores no tenidos en cuenta en esta investigación, para establecer a qué se debe la ausencia de algunas especies.

Varias especies que no se encontraron debajo de la copa de los árboles, tienen un hábito de crecimiento tipo trepador, por lo tanto, requieren de un tutor para poder crecer y expandirse como cf. Dicloea, Ipomea 2, entre otras. De igual manera, no se ubican debajo de la copa, arbustos como Cestrum cf. megallophylum, Siparuna, Croton; esto sugiere una probable interferencia en la germinación o el crecimiento de estas especies por parte de los árboles de Brugmansia.

Dadas las condiciones del estudio, se requieren experimentos refinados para conocer cuál es el real efecto de los árboles de borrachero con su flora acompañante, puesto que esta supuesta interferencia en el establecimiento de algunas plantas, puede ser el resultado de competencia por factores ambientales como son luz, agua, nutrientes del suelo, y no necesariamente por la presencia de agentes alelopáticos.

Realizada una prueba de Fisher, no existen diferencias significativas en los datos entre sitios ni de datos dentro o fuera de la copa, lo que sugiere similitud en las condiciones ambientales de crecimiento y permite generar la hipótesis de que su ubicación es debida a los hábitos de crecimiento naturales y no al efecto del árbol de Brugmansia aurea.

En Maltería el número total de especies registradas fue de 35; debido, probablemente, a la ubicación de los árboles a “campo abierto”, es decir sobresalen con relación al resto de vegetación, convirtiéndose en un sitio de paso obligado para muchos insectos voladores. De estos insectos, con una aparición mayor de 10 individuos están: Diabrotica sp., Hille sp., Epitrix sp., Miridae sp., Dolichopodidae 1, Agromizidae 1 y Drosophila spp. En un rango de aparición entre 9 y 5: Chrysomelidae 1, Cicadellidae 1, Lepidóptera 2, Tripidae 1, Dolichopodidae 2, Forficulidae 1, Aleyrodidae 1 y Lepidóptera 1. El resto de especies presentan una aparición menor de 5 individuos. Las especies que aparecen con más de un estado del ciclo biológico son: Forficulidae 1, Drosophila spp., Miridae sp., Reduviidae 1, Aleyrodidae 1, Hille sp., Cicadellidae 1, Lepidóptera 2 y Tripidae 1. (Tabla 4).

En Villamaría, el total de especies o morfoespecies de insectos registrados fue de 21. Las especies con una aparición mayor de 10 fueron: Agromizidae 1, Epitrix sp., Crematogaster 1 y Aleyrodidae 1. En un rango de aparición entre 9 y 5 están: Cicadellidae 1, Lepidóptera 2, Eumastacidae 1, Tripidae 1, Miridae 1 y Drosophila spp. El resto de especies presentan un rango de aparición menor de 5. Las especies que aparecen con más de un estado del ciclo biológico son: Aleyrodidae 1, Cicadellidae 1, Crematogaster sp., Lepidóptera 2, Tettigonidae 1 y Tripidae 1. (Tabla 4).

En Chipre, el total de especies registradas fue 17, el menor de los tres sitios. Esto puede ser un indicio sobre la escasa oferta alimentaria y de hábitat ofrecida por el ecosistema no permitiendo el establecimiento de un grupo mayor de insectos (también presenta menor variedad de plantas asociadas a las especies del género Brugmansia). Con una aparición mayor de 10 se encontraron: Epitrix sp. y Tripidae 1. En un rango de aparición entre 9 y 5 están: Hille sp. y Cicadellidae 1. El resto de especies presentan un rango de aparición menor de 5. Las especies que aparecen con más de un estado del ciclo biológico son: Drosophila spp., Miridae 1, Hille sp., Cicadellidae 1, Lepidóptera 2 y Tripidae 1. (Tabla 3).

Del tipo de relaciones que se pueden establecer entre plantas e insectos se puede concluir que:

Los insectos que aparecen con más de un estado de su ciclo biológico en los árboles de Brugmansia, puede reflejar una alto grado de especificidad de estos por esta planta. Lo cual podría ser el resultado de una historia evolutiva conjunta que quizás podría conllevar a un alto nivel de especificidad que debe ser contrastada con el uso de dichos insectos por otras plantas en estas localidades. Puede ser de especial interés la interacción planta – herbívoro dentro de la ecología evolutiva, en especial en temas relacionados con plasticidad fenotípica, tanto de la planta (su inversión en defensas) y de los herbívoros (tolerancia a las defensas) que puede estar mediada por respuestas inducidas por la interacción. Es claro que la relación establecida entre los árboles de Brugmansia y los insectos hallados que se alimentan de ellos, corresponde a herbivoría; en el caso de las poblaciones estudiadas y según el inventario realizado, no existe una situación de amenaza que pueda poner en riesgo los árboles por acción de estos herbívoros. No obstante, en casos extremos, insectos como Epitrix sp., Diabrotica sp., y Lepidóptera 1 (el barrenador de tallo) pueden destruir la planta, es decir convertirse en plagas bajo el concepto agronómico.

Es probable que los insectos fitófagos encontrados en los árboles de Brugmansia, hayan desarrollado mecanismos de respuesta para contrarrestar la toxicidad de los metabolitos secundarios presentes en la plantas según reporte bibliográfico antes mencionado.

El mayor número de especies asociadas están incluidos en el orden Coleoptera, entre ellos los de la familia Chrysomelidae con 4 especies o morfoespecies. Especialmente las especies del género Epitrix han sido asociadas con plantas de la familia Solanaceae como el principal recurso alimenticio del grupo. En este sentido FUTUYAMA (2003) menciona el caso de un grupo de Coleoptera, de la familia Cerambicidae, cuya única fuente de alimento son las plantas de la familia Apocynaceae, de lo cual se puede concluir que este grupo de insectos, podría enfrentar riesgos altos de extinción al no poderse adaptar rápidamente a otras clases de hospederos si las mencionadas plantas llegaren a faltar por cualquier evento. Tal condición podría igualmente afrontar las especies del género Epitrix.

Hongos

No se encontró en las partes aéreas de los árboles de Brugmansia (tallo, hoja, flor, fruto), evidencia alguna que indicara la presencia de lesiones provocadas por hongos. Sólo se tiene el reporte en un primer acercamiento antes de iniciar el muestreo y en un árbol ubicado en la zona urbana de Manizales, de la presencia de Mildeo (Oidium sp.) en el follaje, sin evidenciarse niveles altos de afectación al tejido. Es un hecho bastante notorio y se presenta como un campo interesante a explorar como fuente de sustancias para contrarrestar el ataque de hogos en cultivos comerciales.

A manera de conclusión, las especies de Brugmansia: son fuente alimentaria para un alto número de insectos y en forma indirecta para otros artrópodos, especialmente arañas. También, son plantas hospederas de algunos insectos considerados plagas en cultivos comerciales [Epitrix sp., Hille sp., mosca blanca (Aleyrodidae sp.), minadores, entre otros]. A este respecto valga citar a MARGALEF (1993): “... fuertes oscilaciones regulares no son de esperar más que en ecosistemas bastante simplificados”. De otro lado, no se evidencia acción alelopática, atribuida a la presencia de alcaloides en los árboles, con su flora acompañante. Los borracheros presentan relaciones con las plantas acompañantes que no van más allá de compartir, por casualidad, un espacio físico, lo cual conlleva al establecimiento de competencia por los recursos disponibles del medio (agua, luz, minerales, entre otros). Por el contrario, los insectos que presentaron más de un estado de su ciclo biológico asociados a los árboles, podrían indicar el establecimiento de relaciones ecológicas más estrechas que las halladas con la flora acompañante.

Es importante recordar que las relaciones entre organismos, no necesariamente son permanentes, en especial aquellas que están sometidas constantemente a cambios ambientales como sucede en los campos cultivados; en este sentido, MAYR (1982) menciona:

ACEVEDO J., E., 1992.- Reconocimiento de plagas y benéficos en el cultivo del tomate (Cyphomandra betacea (Cav.) Sendt.) en la zona cafetera Colombiana. Agronomía, Facultad de Agronomía, Universidad de Caldas, 5 (1): 33-37.         [ Links ]
BARNETT H.L & HUNTER, B., 1998.-Ilustrated genera of imperfect fingi. 3ª edición. Minesota: Burgness Publishing Co. 241 p.         [ Links ]
HERBARIO NACIONAL COLOMBIANO. [En línea], 2005.- Instituto de Ciencias Naturales, Colecciones científicas. [Citado 25 junio de 2005] Disponible en: http://www.biovirtual.unal.edu.co/ICN.         [ Links ]
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