Catalina Uribe, M.V.¹, Martha Cecilia Suárez, M.V., M.Sc.²

1. Estudiante de Especialización en Microbiología de Procesos Alimentarios, Institut Superieur Agro-alimentaire, París, Francia. Estudiante en Pasantía de Investigación, Facultad de Ciencias Agrarias, Universidad de Antioquia, Medellín, Colombia. e-mail: uribecatalina@yahoo.fr
2. Profesora Asistente, Microbiología, Escuela de Medicina Veterinaria, Facultad de Ciencias Agrarias, Universidad de Antioquia, Medellín, Colombia. e-mail: mcesuarez@agronica.udea.edu.co
Recibido para publicación diciembre 5, 2004 Aceptado para publicación marzo 15, 2006

RESUMEN

La infección de origen alimentario por Salmonella spp., es una de las causas más importantes de gastroenteritis en seres humanos. Los principales reservorios de estos microorganismos son animales portadores asintomáticos y las fuentes de infección más frecuente son los alimentos o los productos derivados de estos. El aumento de la incidencia de Salmonella spp., es de gran impacto tanto en salud pública como en salud animal y se ha relacionado con un incremento de la diseminación de los microorganismos a través de las cadenas productivas animales (bovinos, cerdos, pollos asaderos y en especial gallinas ponedoras). En la presente revisión se busca realizar una compilación sistemática de información referida a la gastroenteritis y otras manifestaciones causadas por serovariedades no tíficas de Salmonella spp., con énfasis en la importancia de los alimentos de origen aviar en su transmisión. Las canales de aves frecuentemente pueden estar infectadas con el microorganismo; los huevos se pueden contaminar por transmisión vertical (transovárica), durante la postura o durante la manipulación o el almacenamiento. La infección en el hombre se adquiere por consumo de pollo, huevo crudo o parcialmente cocido, o alimentos preparados con éstos. El cuadro clínico de la salmonelosis no tífica (gastroenteritis o enterocolitis) puede incluir diarrea, cefalalgia, dolor abdominal, náusea, vómito, fiebre y deshidratación especialmente en niños y ancianos. Las serovariedades no tíficas de Salmonella spp., pueden causar septicemia, estado portador o infecciones como meningitis, artritis, osteomielitis, colangitis, neumonía, arteritis, endocarditis o infecciones del aparato urinario.

Palabras clave: Zoonosis; Salmonella; Infección alimentaria; Gastroenteritis; Infecciones por Salmonella; Salmonelosis no tifoidea.

SUMMARY

Salmonella spp. infection is one of the most important causes of gastroenteritis in human beings. The principal reservoirs of these microorganisms are carrying asymptomatic animals and the sources of more frequent infection are the food or the products derived from these. The increase of the incidence of Salmonella is of great impact in public health and animal health and it has been related to an increase of the dissemination of the microorganisms across the productive animal chains (bovine, pigs, broilers and especially layers hens). The present paper has been designed to realize a systematical compilation of information referred to the gastroenteritis and others infections produced for nontyphoidal strains of Salmonella spp. with emphases on the importance of the food of poultry origin in its transmission. The microorganisms frequently can infect the poultry; the eggs can be contaminated for vertical transmission, during the lay, manipulation or storage. The infection in human beings is acquired by consumption of chicken, either raw or partially cooked egg, or food prepared with these. Nontyphoidal salmonellosis (gastroenteritis) can include diarrhea, headache, abdominal pain, nausea, vomiting, fever and dehydration especially in children and elders. Nontyphoidal strains of Salmonella spp. can cause bacteremia, carrying state or infections like meningitis, arthritis, septic arthritis, osteomyelitis, cholangitis, pneumonia, arteritis, endocarditis or urinary tract infections.

Key words: Zoonoses; Salmonella; Foodborne disease; Gastroenteritis; Salmonella infections; Nontyphoidal salmonellosis

El género Salmonella está constituido por bacilos cortos gramnegativos no esporoformadores, anaerobios facultativos, estrechamente relacionados morfológica y fisiológicamente con los otros géneros de la familia Enterobacteriaceae a la que pertenecen^1,2. Con la excepción de la serovariedad Gallinarum-Pollorum, son móviles gracias a sus flagelos perítriticos. Estos microorganismos crecen en un amplio rango de temperatura (7°-48° C) a un pH entre 4 y 8, y con actividades de agua (aw) por debajo de 0.93³.

La nomenclatura de Salmonella es compleja y ha variado continuamente, desde el concepto inicial serotipo-especie propuesto por Kaufmann⁴ en 1966 basado en la identificación serológica de los antígenos somáticos (O) y flagelares (H), incluyendo otras propuestas taxonómicas fundamentadas en características clínicas o bioquímicas y más recientemente en el establecimiento de relaciones genómicas⁵. Un estudio definitivo en la taxonomía de Salmonella fue informado por Crosa et al.⁶ en 1973 quienes demostraron mediante estudios de hibridización ADN-ADN que todos los serotipos de Salmonella se relacionaban altamente y se debían considerar como una única especie⁶. Después en 1989 Reeves et al.⁷ con nuevos análisis de hibridización ADN-ADN describieron una segunda especie, Salmonella bongori, antes conocida como subespecie. Frecuentemente se utiliza la nomenclatura recomendada por el Centro de Referencia e Investigación de Salmonella de la Organización Mundial de la Salud en el Instituto Pasteur (WHO Collaborating Centre for Reference and Research on Salmonella) que acorde con los hallazgos genéticos describe dos especies distintas: Salmonella bongori y Salmonella enterica (antes Salmonella choleraesuis) dividida esta última en 6 subespecies que se diferencian por sus características bioquímicas y genéticas y se indican en el Cuadro 1.

Cada subespecie contiene a su vez varias serovariedades (serotipos) definidas por su fórmula antigénica. Salmonella Enteritidis, S. Typhi y S. Typhimurium son en la actualidad serovariedades de Salmonella enterica subespecie enterica. Es habitual que en las comunicaciones científicas las serovariedades se traten artificialmente como especies, por ejemplo Salmonella typhimurium. Sin embargo, se recomienda que en los informes se incluya la serovariedad sin mencionar la especie y/o la subespecie así: Salmonella serovariedad Typhimurium (la serovariedad sin cursiva e iniciando con mayúscula), o simplemente Salmonella Typhimurium, lo cual evita nombres demasiado largos como Salmonella enterica, subespecie enterica serovariedad Typhimurium^2,5,8.

Salmonella causa un amplio número de manifestaciones clínicas en los seres humanos como son fiebres entéricas, gastroenteritis, bacteriemia, infecciones localizadas, y estado de portador crónico^9,10.

La infección debida a serovariedades no tíficas de Salmonella spp. representa un problema de salud pública nacional e internacional, que se ha agudizado con la apertura económica y la globalización, debido a que el consumo de carne de pollo, huevos y subproductos se ha incrementado en todo el mundo, existe sustancialmente un mayor riesgo de infección^2,11. Casi todas las canales de aves pueden estar infectadas; el número de microorganismos puede ser bajo en un principio y aumentar como resultado del manejo. Los huevos se pueden contaminar por transmisión vertical (transovárica), durante la postura o durante la manipulación o el almacenamiento. La infección en los seres humanos se adquiere por consumo de pollo, huevo crudo o parcialmente cocido, o alimentos preparados con estos¹³.

Un dramático incremento de la salmonelosis en humanos producida específicamente por S. Enteritidis, ocurrió a finales de la década de 1980 y principios de la década de 1990¹⁴. En 1995 del total de informes recopilados por los sistemas de vigilancia de los países miembros de la OMS se encontró que 76.1% de los aislamientos correspondieron a la S. serovariedad Enteritidis, Typhimurium, y Typhi. S. Enteritidis fue más frecuente en 35 países seguido por S. Typhi (12 países) y S. Typhimurium (8 países). Las principales serovariedades aisladas globalmente para 1995 incluyeron Enteritidis, Typhimurium, Hadar, Infantis, Newport, Typhi, Agona, Virchow y Heidelberg. Los aislamientos de S. Enteritidis se aumentaron de 25.6% en 1990 a 36.5% para el año de 199515. En México, en un estudio retrospectivo, se identificaron 199 serovariedades, fue la más frecuente en muestras clínicas S. Enteritidis (20.4%) y, en segundo lugar, S. Typhimurium (18.3%)¹⁶.

El incremento de éstas y de otras serovariedades es el resultado de una combinación de factores que se relacionan con el desarrollo en la industrialización en todas las fases de producción de alimentos, cambios en las prácticas de manejo, almacenamiento, distribución y preparación de los mismos. Estas variaciones han tenido como consecuencia nuevos problemas en la higiene de los alimentos al originar una fácil diseminación de Salmonella spp., así como de otros gérmenes patógenos⁹.

El aumento del comercio y distribución de productos de origen avícola posiblemente han contribuido al incremento de la diseminación y transmisión de Salmonella. Los alimentos contaminados con este microorganismo tienen un impacto directo sobre la salud de las colectividades, no sólo debido al patógeno, sino frecuentemente por la presencia de antimicrobianos que pueden contribuir a la aparición de cepas resistentes a estos antimicrobianos¹¹.

En Dinamarca el programa de control de Salmonella en ponedoras comerciales y pollos asaderos entre 1996 y 2002 logró reducir la incidencia de Salmonella en humanos y aves. La incidencia de la infección en ponedoras comerciales declinó de 13.4% en 1998 hasta 2.6% en 2002; para el año 2003 la incidencia fue 2.3%¹⁷. Los estudios de Weneger & Hald¹⁸ estimaron que para el año 2001 el programa de control de Salmonella en Dinamarca permitió ahorrar alrededor 25.5 millones de dólares.

GASTROENTERITIS POR SALMONELLA

La gastroenteritis es la forma más común de la enfermedad que se presenta después de un brote por infección alimentaria. Trevejo et al.¹⁹ realizaron un estudio de morbimortalidad en los Estados Unidos entre 1990 y 1999 e informaron un total de 11,112 hospitalizaciones, 56,660 casos y 74 muertes atribuidas a Salmonella; de estos pacientes 61% presentaron gastroenteritis y 23% septicemia. Los mismos autores estimaron los costos de hospitalización por salmonelosis no tífica en estos diez años en US$200 millones¹⁹.

Los síntomas aparecen en general de 6 a 48 horas después del consumo de agua o alimentos contaminados. El cuadro clínico de la salmonelosis no tífica (gastroenteritis o enterocolitis) puede incluir diarrea, cefalalgia, dolor abdominal, náusea, vómito, fiebre y deshidratación. Afecta a todos los grupos de edad, con mayor incidencia en menores de cinco años y mayores de 60 años de edad, que son los grupos más vulnerables^10,16. Las defunciones por esta causa son raras; sin embargo, la morbilidad y los costos concomitantes de la infección por Salmonella suelen ser altos^11,19,20.

Los factores de riesgo para la presentación de salmonelosis incluyen alteraciones de la flora normal (por ejemplo como resultado de una terapia antibiótica o una cirugía) pacientes con neoplasias malignas, desórdenes reumáticos, bloqueo endoreticuloendotelial (por ejemplo a consecuencia de malaria, anemia de células falciformes o bartenelosis), infección por el virus de la inmunodeficiencia humana e inmunosupresión terapéutica por corticoesteroides u otros agentes inmunoterapéuticos. La infección se presenta con mayor frecuencia en niños con hipoacidez gástrica, en caso de anemia perniciosa o por el uso de antiácidos y bloqueadores H-2. La presencia de cambios anatómicos como cálculos renales y otras alteraciones del sistema urinario, cálculos biliares, ateroesclerosis, esquistosomiasis entre otros pueden constituirse en focos primarios para la persistencia de Salmonella²¹.

La diarrea por Salmonella spp., puede variar en volumen e intensidad. En la mayoría de los casos las heces blandas son de volumen moderado y no contienen sangre ni moco. Las deposiciones de los pacientes con gastroenteritis suelen tener leucocitos polimorfonucleares neutrófilos como consecuencia de un proceso inflamatorio o invasivo, en el colon o en el intestino delgado distal; es común observar fiebre entre 38°C y 39°C y cólicos abdominales¹. El período de transmisibilidad dura todo el tiempo durante la evolución de la enfermedad, que es muy variable, generalmente de varios días a algunas semanas. Según las serovariedades implicadas, 1% de los adultos infectados y alrededor de 5% de los niños menores de 5 años de edad pueden excretar el microorganismo por más de un año^1,23.

Después que se resuelve la gastroenteritis la presencia de Salmonella spp., en heces es de 4 a 5 semanas aunque puede variar de acuerdo con la serovariedad. Algunos estudios demostraron que la terapia antimicrobiana puede incrementar el estado portador. La proporción de estado portador prolongado en neonatos es relativamente alta, algunos autores informan que hasta 50% de los neonatos pueden excretar Salmonella hasta por 6 meses; sin embargo, las infecciones en neonatos no resultan en un estado portador permanente como sí puede ocurrir en adultos portadores crónicos¹⁰. Kotova et al.²⁴ en 1988 lograron demostrar estado portador (42.6% S. Enteritidis y 34.4% S. Dublin) en personas que habían padecido salmonelosis aguda y en personas sanas infectadas con Salmonella como resultado de la exposición ocupacional a aves de corral o a otras especies animales.

El estado portador en el caso de personas infectadas con S. Typhi se debe a la persistencia del microorganismo en la vesícula biliar y puede presentarse entre 3% y 5% de los individuos comprometidos. La infección puede ser asintomática y permanecer por varios años. El tratamiento antibiótico puede ser inefectivo en individuos con cálculos biliares, que requieren su remoción quirúrgica²⁵.

Aproximadamente 5% de las personas con gastroenteritis debida a Salmonella no tífica pueden desarrollar bacteriemia y problemas serios y potencialmente mortales, aunque la bacteriemia y la presentación de infecciones locales son más comunes en pacientes inmunocomprometidos²¹.

En los adultos la bacteriemia debida a serovariedades no tíficas de Salmonella spp., es más grave, aunque sólo representa un pequeño porcentaje de las personas con infección clínica y subclínica, una complicación grave es el desarrollo de arteritis infecciosa, sobre todo si esto implica la aorta abdominal. En los niños las infecciones debidas a este microorganismo incluyen meningitis, artritis séptica, osteomielitis, colangitis y neumonía²². En un estudio realizado en España de un total de 172 casos con bacteriemia debida a Salmonella, 16% de los pacientes desarrollaron metástasis séptica y 16% murieron²¹. Las serovariedades no tíficas de Salmonella spp también con frecuencia se han aislado de pacientes con infecciones urinarias^22,26.

El diagnóstico se basa en la demostración del microorganismo por métodos bacteriológicos convencionales o por técnicas moleculares. Las pruebas bacteriológicas se deben hacer de manera sistemática acorde con métodos de referencia debidamente armonizados que incluyan un enriquecimiento preliminar que permita revitalizar las bacterias antes de su paso por medios selectivos según el tipo de muestra que se vaya a procesar^3,27. La reacción en cadena de la polimerasa (PCR), parece ser una de las pruebas más eficaces para verificar la presencia de la Salmonella, en carne, leche, sangre, tejidos y huevos dada su alta sensibilidad y especificidad; como lo demuestra un estudio en Brasil, donde se analizaron 360 huevos provenientes de distintas áreas rurales de este país en el que todas las muestras positivas al examen bacteriológico fueron también positivas a la PCR²⁸.

La Organización Mundial de la Salud considera a la diarrea por infección de origen alimentario como la enfermedad más común y de diseminación más amplia en el mundo^15,29. De igual manera los alimentos contaminados son un factor de riesgo para la presentación de diarrea, en especial cuando se asocia con malnutrición en menores de cinco años³⁰. Las gastroenteritis agudas son la primera causa de muerte en niños de los países en vía de desarrollo³⁴. Courouble et al.³² en un estudio en la provincia de Guadeloupe en Francia entre los meses de noviembre 1997 a marzo 1998 encontraron 16.7% de Salmonella en las gastroenteritis agudas infantiles y aislaron las serovariedades Infantis, Typhimurium, Enteritidis y Hadar.

Algunos brotes de Salmonella también se han informado en compañía de otros patógenos; por ejemplo, en un estudio en Navarra, España, se encontró que en 11.3% de las gastroenteritis en las que se aisló Salmonella spp., hubo otros enteropatógenos bacterianos (5% Aeromonas spp y 4.3% Campylobacter spp). La vía de transmisión de todos ellos es la misma, y aunque cada uno de los agentes se transmite sobre todo por un alimento, todos pueden compartir fuentes comunes, como carne de bovino y aves de corral en el caso de Salmonella spp. y Campylobacter spp. o alimentos expuestos a aguas contaminadas para el caso de Aeromonas spp.³³

En muchos países se ha encontrado una alta proporción de cepas de Salmonella spp. con resistencia múltiple a los antibióticos. En países industrializados, la principal causa es el excesivo uso de antibióticos en las raciones de animales, como promotores de crecimiento, y también el uso indiscriminado de estos medicamentos en humanos y animales^9,34. Yang et al.³⁵ en un estudio en Korea, encontraron una alta incidencia de resistencia de Salmonella Enteritidis a las sulfonamidas (86%), mientras que S. Typhimurium mostró resistencia a la estreptomicina, la sulfonamida y las tetraciclinas en 100%, 95.5% y 86.4%, respectivamente.

En Colombia, en el contexto de la vigilancia en salud pública (VSP) las enfermedades transmitidas por alimentos (ETAs), las fiebres tíficas, la diarrea y enteritis, como enfermedades transmisibles de notificación obligatoria son captadas como casos individuales a través del formato SIS¹². Para 1998 el Ministerio de Salud con base en la información recopilada por este sistema calculó una tasa mayor a 1500 casos de enfermedad diarreica aguda por cada 100,000 habitantes³⁶. Actualmente el sistema de salud no tiene disponible información sobre tasas de incidencia de las distintas serovariedades de Salmonella en el país. Durante el período enero, 2000 a diciembre, 2001 el Instituto Nacional de Salud confirmó un total de 336 cepas de Salmonella spp., provenientes de 18 laboratorios de salud pública y 56 laboratorios clínicos de entidades hospitalarias de 17 departamentos y del distrito capital. La distribución de las serovariedades fue 39.3% (132) Salmonella Enteritidis; 25.6% (86) Salmonella Typhimurium; 6.3% (21) Salmonella Typhi; y 28.8% (97) otras serovariedades (37).

RESERVORIOS Y DISTRIBUCIÓN

Los reservorios de Salmonella más comúnmente informados incluyen animales domésticos y silvestres de diversos tipos, incluidos porcinos, bovinos, aves silvestres y de corral, roedores, iguanas, tortugas, perros y gatos^9,14,38. En reservorios secundarios como aguas de pozos, suelo, camas para crianza y carcasas los microorganismos sobreviven durante períodos muy largos, pero no se multiplican normalmente como en los sistemas digestivos de sus hospederos potenciales^3,9. Estas bacterias pueden resistir la deshidratación durante un tiempo muy prolongado, tanto en las heces como en los alimentos para consumo humano o animal. Asimismo, pueden sobrevivir en productos con elevadas cargas de proteína y grasas, por ejemplo en salchichas saladas⁶. Los enfermos humanos con frecuencia son portadores convalecientes, en especial en casos no identificados en los que actúan como reservorios. El estado de portador crónico es más común en animales que en seres humanos^9,10.

La salmonelosis es una enfermedad de distribución mundial. S. Enteritidis, es la serovariedad más prevalente en el mundo seguida de S. Typhimurium. En cortos períodos, a veces un año o dos, se pueden observar cambios en la frecuencia de presentación de las diversas sero-variedades. En una región o país, se aísla de los animales y del hombre sólo una cantidad limitada de serovariedades. El predominio de una u otra puede variar con el tiempo. Se sabe por ejemplo que S. Enteritidis y S. Typhimurium son de dispersión mundial; en cambio S. Weltevreden parece confinada a Asia⁹.

La salmonelosis y las serovariedades comprometidas, tiene variaciones en la frecuencia de presentación de un país a otro, con importancia en áreas que no han alcanzado las condiciones de saneamiento e higiene adecuados y no cuentan con medidas de salud pública óptimas¹⁶. Sin embargo, aunque la serotipificación representa un componente importante de salud pública para caracterizar la salmonelosis, esta técnica tiene limitaciones en muchos países. Algunos informan un número limitado de serovariedades probablemente por un número limitado de reactivos, por tal razón la Organización Mundial de la Salud considera importante la ejecución global de este sistema³⁹.

TRANSMISIÓN DE Salmonella spp. A TRAVÉS DE ALIMENTOS DE ORIGEN AVIAR

Los miembros de Salmonella spp., se transmiten al ser humano por ingestión de microorganismos en un alimento proveniente de animales infectados, o contaminado por las heces de un animal o persona infectada^23,40. Algunos análisis epidemiológicos sugieren que los huevos contaminados, crudos o mal cocidos y sus subproductos, son la mayor fuente de infección^41-43. En estudios de casos y controles e investigaciones de brotes, se ha asociado la presencia de Salmonella con el consumo de alimentos crudos y un deficiente cuidado en la preparación de huevos de aves de corral³³.

En Francia en 1998, en un estudio de caracterización de las infecciones alimentarias causadas por Salmonella spp. informadas al CNRSS (Centre National de Réference de Salmonella et Shigella), se observó que 52% de los aislamientos se realizaron a partir de huevos y productos preparados con estos y 24% a partir de carnes en general. En 1999 la serovariedad más identificada fue S. Enteritidis y de un total de 200 casos en 157 la bacteria se aisló de huevos o productos elaborados a partir de estos²⁷.

Dentro de una revisión del comportamiento de las enfermedades transmitidas por los alimentos en el departamento de Antioquia, en 1999, se encontró que de 88 brotes informados 32% pertenecían a alimentos cárnicos de origen aviar y 5.7% provenían de productos a base de huevos como mayonesa y otros⁴⁴. En Bogotá, las infecciones de origen alimentario relacionadas con el consumo de mayonesa han mostrado alto grado de asociación con la presencia de Salmonella spp. El laboratorio de la Secretaría Distrital de Salud de Bogotá que realiza pruebas para la detección de Salmonella spp. en los diferentes grupos de alimentos, informó un índice global de positividad de 4.7% para 1998 y de 15.6% para 1999. Las muestras positivas provenían principalmente de carne cruda de cerdo, res, pollo y en menor grado pescado⁴⁵. En un estudio realizado por Durango et al.⁴⁶ en las ciudades de Barranquilla, Montería, Sincelejo y Cartagena se aislaron 47 cepas de Salmonella spp. de un total de 636 muestras de alimentos de origen animal provenientes de ventas callejeras restaurantes y plazas de mercados.

Las serovariedades no tíficas de Salmonella como S. Enteritidis, S. Typhimurium, S. Hadar y S. Heidelberg y otras que producen enfermedad clínica y/o estado portador en los seres humanos y en un número amplio de especies animales, son las causantes de las llamadas infecciones paratifoideas de las aves^11,47. Que tienen dos formas de presentación: subclínica y clínica. En la primera hay un fenómeno de comensalismo entre los diferentes tipos de Salmonella y el ave sin que se manifieste daño alguno aun en pollitos de una semana de edad, sin embargo estas aves pueden contaminar el producto final como carne de pollo y huevos^43,48. En las granjas la paratifoidea se difunde fácilmente por cohabitación o la incorporación de un lote de aves enfermas; de igual forma los operarios contaminados o sus familias pueden ser un origen frecuente de contaminación de aves y huevos cuando no existen las condiciones de bioseguridad requeridas^43,48,49.

La presencia de S. Enteritidis en la cloaca facilita la contaminación del huevo durante la postura, cuando la cáscara es aún permeable, y el aislamiento de este agente en muestras de ovario subraya la relevancia que tiene la transmisión vertical (transovárica) del huevo en la epidemiología de estas infecciones¹³. En cuanto a las vías de transmisión de Salmonella en aves, se han hecho numerosos estudios, Miyamoto et al.⁵⁰ demostraron cómo la inoculación por vía intravaginal, de S. Enteritidis dio una alta incidencia de huevos contaminados en comparación con la ruta cloacal o intravenosa. Asimismo, este estudio muestra que la S. Enteritidis se adhiere a los huevos a partir de la vagina contaminada y muy probablemente de allí podría pasar a través de la cáscara y sus membranas al interior del huevo⁵⁰.

PREVENCIÓN Y CONTROL PARA LA PROTECCIÓN AL CONSUMIDOR

Los alimentos son la fuente principal de exposición a agentes físicos (cuerpos extraños), químicos (plaguicidas, fungicidas, medicamentos) o biológicos (bacterias, hongos, virus, parásitos); esta contaminación lleva o conduce a riesgos sustanciales para la salud de los consumidores y representa grandes cargas económicas para las diversas comunidades y naciones. Un alimento inocuo es aquel que no genera efectos adversos sobre la salud, ni en la calidad de vida del consumidor, ni presenta riesgos físicos, químicos o biológicos⁵¹.

La presencia de Salmonella spp., en alimentos de origen avícola altera la inocuidad no sólo por el peligro microbiológico que constituye, sino también por el uso indiscriminado de antimicrobianos para tratar las infecciones en aves, de donde resulta la producción de alimentos contaminados con el microorganismo y con los medicamentos que se utilizaron para su manejo (peligros biológicos y químicos)⁴³.

El Comité de Higiene de Alimentos del Códex Alimentarius en su Sesión N°32 publicó una lista de patógenos de interés, para la evaluación de riesgos entre los que sobresalen Salmonella spp., en aves S. Enteritidis en huevos y Listeria monocytogenes en comidas rápidas⁵². Por tal razón la producción de alimentos de origen animal libres de Salmonella en especial de las serovariedades zoonóticas que producen gastroenteritis por infección de origen alimentario en el hombre no es sólo una prioridad de la salud pública, también implica la disminución de costos en las empresas avícolas y en un contexto mayor favorece la comercialización de estos alimentos, más aún si se tiene en cuenta que con la globalización del mercado las barreras sanitarias imperan sobre las arancelarias. Como tal el control de la Salmonella se debe cons-tituir en prioridad para las entidades gubernamentales, los productores y los gremios.

La prevención y el control de la Salmonella requieren por un lado comprender los complejos ciclos de transmisión y por otro lado la vigilancia epidemiológica para la identificación de casos y brotes ¹⁰. A fin de garantizar la inocuidad de los alimentos de origen aviar se debe controlar la introducción y multiplicación del microorganismo a lo largo de la cadena productiva avícola, es decir, entre la “granja y la mesa”, en todos los procesos que suponen producción, transformación, distribución y consumo.

Las personas se pueden infectar fácilmente con Salmonella spp., por el consumo de alimentos en restaurantes, por una insuficiente cocción o por una manipulación incorrecta de los alimentos¹⁰. Educar a los preparadores y manipuladores de alimentos sobre la importancia de una excelente higiene personal es uno de los primeros puntos para tener en cuenta dentro de las medidas preventivas. La refrigeración de alimentos en pequeños utensilios, la cocción completa de todos los alimentos de origen animal, son puntos obligados que se deben seguir dentro de los lugares donde se preparen comidas. Se debe evitar también la recontaminación de los alimentos cuando se haya completado la cocción, a la vez que se debe mantener la cocina completamente limpia y protegida de insectos y roedores y evitar el contacto de per-sonas con diarrea en los lugares que tengan que ver con la manipulación de alimentos²³.Otro punto importante es la educación al público para que no consuma huevos crudos o semicrudos, o carnes parcialmente cocidas. El consumidor debe saber cómo evitar la contaminación cruzada de alimentos y el riesgo que representa ingerir alimentos de origen animal²³.

REFERENCIAS

1. Miller SI, Pegues DA. Salmonella species, including Salmonella typhi. In: Mandell GL, Bennett JE, Dolin R, (eds.) Mandell, Douglas, Bennett’s principles and practice of infectious diseases. 5th ed. Philadelphia: Churchill Livingstone; 2000. p. 2344-2363.         [ Links ]
2. Leminor L. The genus Salmonella. In: Balows A, Trüper HG, Dworkin M, Harder W, Schleifer KH (ed.). The prokaryotes: A handbook on the biology of bacteria: ecophysiology, isolation, identification, applications. 2nd ed. New York: Springer-Verlag; 1992. p. 2760-2774.         [ Links ]
3. Vadillo S, Piriz S, Mateos E. Manual de microbiología veterinaria. Madrid: Editorial McGraw Hill; 2002. p. 327-338.         [ Links ]
4. Kauffmann F. The bacteriology of Enterobacteriaceae. Baltimore: Williams & Wilkins; 1966. p 400.         [ Links ]
5. Brenner FW, Villar RG, Angulo FJ, Tauxe R, Swaminathan B. Salmonella nomenclature. J Clin Microbiol 2000; 38: 2465-2467.         [ Links ]
6. Crosa JH, Brenner DJ, Ewing WH, Falkow S. Molecular relationships among the Salmonellae. J Bacteriol 1973; 115: 307-315.         [ Links ]
7. Reeves M, Evins GM, Heiba AA, Plikaytis BD, Farmer III J. Clonal nature of Salmonella typhi and its genetic relatedness to other Salmonellae as shown by multilocus enzyme electrophoresis, and proposal of Salmonella bongori comb. nov. J Clin Microbiol 1989; 27: 313-320.         [ Links ]
8. Euzeby JP. Request for an opinion. Revised Salmonella nomenclature. Int J Syst Bacteriol 1999; 49: 927-930.         [ Links ]
9. Acha P, Szyfres B (eds.). Zoonosis y enfermedades transmisibles comunes al hombre y a los animales. Vol. I Bacteriosis y micosis. Publicación Científica N° 580. 3a ed. Washington: OPS; 2001. p. 240-253.         [ Links ]
10. Pegues DA, Ohl ME, Miller SI. Salmonella, including Salmonella typhi. In: Blaser MJ, Smith PD, Ravdin JI, Greenberg HB, Guerran RL (eds.). Infections of the gastrointestinal tract. 2nd ed. Philadelphia: Lippincott Williams & Wilkins; 2002. p. 669-697.         [ Links ]
11. Ministerio de Salud, Oficina de Epidemiología. Riesgo de brote por Salmonella en Colombia. Informe ejecutivo semanal N° 34. Bogotá, agosto 22 al 28 de 1999.         [ Links ]
12. Suárez MC, Mantilla JR. Presencia de Salmonella serovariedad Enteritidis en productos de origen avícola y su repercusión en salud pública. IATREIA 2000; 13: 237-245.         [ Links ]
13. Lax AJ, Barrow PA, Jones PW, Wallis TS. Current perspectives in salmonellosis. Br Vet J 1995; 151: 351-377.         [ Links ]
14. Rodrigue DC, Tauxe RV, Rowe B. International increase in Salmonella enteritidis: a new pandemic? Epidemiol Infect 1990; 105: 21-27.         [ Links ]
15. Herikstad H, Motarjemi R, Tauxe RV. Salmonella surveillance: a global survey of public health serotyping. Epidemiol Infectol 2002; 129: 1-8.         [ Links ]
16. Gutiérrez-Cogco L, Montiel-Vázquez E, Aguilera-Pérez P, González-Andrade MC. Serotipos de Salmonella identificados en los servicios de salud de México. Salud Publica Mex 2000; 42: 490-495.         [ Links ]
17. Mygind J. The Danish Salmonella control programme for the production of table eggs and broilers: an overview. [Power Point Presentation]. The Danish Veterinary and Food Administration. The Ministry of Food, Agriculture and Fisheries. Copenhagen: Division of Zoonoses, Danish Veterinary and Food Administration; 2004.         [ Links ]
18. Weneger HC, Hald T, Lo fo wong D, et al. Salmonella control programs in Denmark. Emerg Infect Dis 2003; 9: 774-780.         [ Links ]
19. Trevejo RT, Courtney JG, Starr M, Vugia DJ. Epidemiology of salmonellosis in California, 1990-1999: Morbidity, mortality, and hospitalization costs. Am J Epidemiol 2003; 157: 48-57.         [ Links ]
20. Murray P, Pfaller M, Kobayashi G. Microbiología médica. 2a ed. Madrid: Harcourt Brace Jovanovich; 1997. p. 233-235.         [ Links ]
21. Hohmann EL. Nontyphoidal salmonellosis. CID 2001; 32: 263-269.         [ Links ]
22. Root R. Clinical infectious diseases - a practical approach. New York: Oxford University Press; 1999. p. 581-588.         [ Links ]
23. Chin J (ed.). El control de las enfermedades transmisibles. 17a ed. Publicación Científica y Técnica N° 581. Washington: OPS/OMS; 2001. p. 552-560.         [ Links ]
24. Kotova AL, Kondratskaya SA, Yasutis IM. Salmonella carrier state and biological characteristics of the infectious agent. J Hyg Epidemiol Microbiol Immunol 1988; 32: 71-78.         [ Links ]
25. Prouty AM, Schwesinge WH, Gunn JS. Biofilm formation and interaction with the surfaces of gallstones by Salmonella spp. Infect Immunol 2002; 70: 2640-2649.         [ Links ]
26. Abbott SL, Portoni BA, Janda JM. Urinary tract infections associated with nontyphoidal Salmonella serogroups. J Clin Microbiol 1999; 37: 4177-4178.         [ Links ]
27. Bonhomme R. Etude de la contamination des milieux internes de l’œuf par Salmonella serotype Enteritidis. [These]. Ecole Nationale Vétérinaire d’Alfort (ENVA); 2003.         [ Links ]
28. Flôres ML, Nascimento VP do, Kader I, et al. Análise da contaminação por Salmonella em ovos do tipo colonial através da reação em cadeia da polimerase. Cienc Rural 2003; 33: 553-557.         [ Links ]
29. World Health Organization. Food safety an essential public health issue for the new millennium issue 1999 [fecha de acceso noviembre 3 de 2004]. URL disponible en: http://www.eat-online.net/english/documents/english_1.pdf
30. Motarjemi Y, Kaferstein F, Moy G, Quevedo F. Contaminated weaning food: a major risk factor for diarrhea and associated malnutrition. Bull WHO 1993; 71: 79-92.         [ Links ]
31. Guerrant RL, Bobak DA. Bacterial and protozoal gastroenteritis. N Engl J Med 1991; 325: 327-340.         [ Links ]
32. Courouble G, Dufillot D, Sans A, Malpote E, Berchel C, Nicolas M. Enquête sur les gastro-entérites aiguës infantiles au CHU de Pointe-à-Pitre/Abymes, Guadeloupe, de novembre 1997 à mars 1998. Statistiques sanitaires. Bull Soc Pathol Exot 2000; 93: 58-61.         [ Links ]
33. Gil-Setas A, Mazón-Ramos A, Martín-Salas C, Urtiaga-Domínguez M, Inza-Elia ME. Salmonelosis no tifoideas en un área de Navarra, España. Rev Esp Salud Publica 2002; 76: 49-56.         [ Links ]
34. Levy SB. La resistencia contra los antibióticos. Rev Investig Cien 1998; 260: 14-21.         [ Links ]
35. Yang SJ, Park KY, Seo KS, et al. Multidrug-resistant Salmonella typhimurium and Salmonella enteritidis identified by multiplex PCR from animals. J Vet Sci 2001; 2: 181-188.         [ Links ]
36. Muñoz N, Agudelo CI, Ovalle MV, Realpe MH. Vigilancia en red de la susceptibilidad antimicrobiana y de los serotipos de Salmonella spp., Shigella spp. y Vibrio cholerae O1, 1997-1999. Biomedica 2000; 20: 210-217.         [ Links ]
37. Ministerio de Salud, Dirección General de Salud Pública, Instituto Nacional de Salud ,Subdirección de Epidemiología y Laboratorio Nacional de Referencia, Instituto Nacional de Salud Sistema de Vigilancia en Salud Pública (SIVIGILA). Vigilancia en red de Salmonella spp., Shiguella spp. y Vibrio cholerae, Colombia 2000-2001. Bol Epidemiol Semanal Semana Epidemiol N° 22, mayo 26 a 1 de junio, 2002.         [ Links ]
38. Refsum T, Handeland K, Baggesen DL, Holstad G, Kapperud G. Salmonellae in avian wildlife in Norway from 1969 to 2000. Appl Environ Microbiol 2002; 68: 5595-5599.         [ Links ]
39. World Health Organization Regional Office for Europe. WHO surveillance programme for control of foodborne infections and intoxications in Europe. [fecha de acceso noviembre 11 de 2004]. URL disponible en: http://www.euro.who.int/foodsafety/Surveillance/20020903_3
40. Prat S, Fernández A, Fica A, Fernández J, Alexandre M, Heitmann I. Tipificacion fágica de aislados de Salmonella enteritidis de muestras clínicas, alimentarias y avícolas de Chile. Rev Panam Salud Publica 2001; 9: 7-12.         [ Links ]
41. Mikolajczyk A, Mieczyslaw R. Salmonella spp. on chicken carcasses in processing plant in Poland. J Food Prot 2002; 65: 1475-1479.         [ Links ]
42. Tadashi, Horie T, Fukata T, Sasai K, Baba E. Changes in microflora of the cloaca and oviduct of hens after intracloacal or intravaginal inoculation with Salmonella Enteritidis. Avian Dis 1998; 42: 536-544.         [ Links ]
43. Suárez MC. Las infecciones paratifoideas, impacto en la avicultura. Rev Avicultores 2003; 101: 36-40.         [ Links ]
44. Tabares del Campo ZC. Intoxicaciones alimentarias en Antioquia. Rev Epidemiol Antioquia 2001; 26: 19-24.         [ Links ]
45. Secretaría Distrital de Salud. Oficina de Vigilancia Epidemiológica. Estadísticas toxiinfecciones alimentarias 1991-1998. Bogotá: Secretaría Distrital de Salud; 1999.         [ Links ]
46. Durango J, Arrieta G, Mattar S. Presencia de Salmonella spp. en un área del Caribe colombiano: un riesgo para la salud pública. Biomedica 2004; 24: 89-96.         [ Links ]
47. Baumer AJ, Tsolis RM, Ficht T, Adams G. Evolution of host adaptation in Salmonella enterica. Infect Immmun 1998; 66: 4579-4587.         [ Links ]
48. Botero LA. Situación de campo y estrategias de control de salmonelosis en Colombia. Memorias del Foro Nacional Avícola. Enfermedades prevalentes y emergentes en Colombia. AMEVEA, Bogotá 2 y 3 de noviembre, 2000.         [ Links ]
49. Gast RK, Beard CW. Production of Salmonella Enteritidis-contaminated eggs by experimentally infected hens. Avian Dis 1990; 34: 438-446.         [ Links ]
50. Miyamoto T, Baba E, Tanaka T, Sasai K, Fukata T, Arakawa A. Salmonella Enteritidis contamination of eggs from hens inoculated by vaginal, cloacal, and intravenous routes. Avian Dis 1997; 41: 296-303.         [ Links ]
51. Food and Agriculture Organization of the United Nations First Pan-European Conference on Food Quality and Safety: foodborne diseases are on the rise. In Europe-FAO/WHO call for better consumer protection. [fecha de acceso noviembre 11 de 2004] Disponible en: http://www.fao.org/WAICENT/ois/PRESS_NE/english/2002/2920-en.html
52. CAC (Codex Alimentarius Commission). Report of the 32nd Session of the Codex Committee on Food Hygiene. Washington, DC, 29 November-4 December 1999        [ Links ] ]]> 1 2000 5 2344-2363 2 1992 2 2760-2774 3 2002 327-338 4 1966 400 5 2000 38 2465-2467 6 1973 115 307-315 7 1989 27 313-320 8 1999 49 927-930 9 2001 3 240-253 10 2002 2 669-697 11 Ministerio de Salud^dOficina de Epidemiología 1999 34 12 2000 13 237-245 13 1995 151 351-377 14 1990 105 21-27 15 2002 129 1-8 16 2000 42 490-495 17 2004 18 2003 9 774-780 19 2003 157 48-57 20 1997 2 233-235 21 2001 32 263-269 22 1999 581-588 23 2001 17 552-560 24 1988 32 71-78 25 2002 70 2640-2649 26 1999 37 4177-4178 27 28 2003 33 553-557 30 1993 71 79-92 31 1991 325 327-340 32 2000 93 58-61 33 2002 76 49-56 34 1998 260 14-21 35 2001 2 181-188 36 2000 20 210-217 37 Ministerio de Salud^dDirección General de Salud Pública Instituto Nacional de Salud^dSubdirección de Epidemiología y Laboratorio Nacional de Referencia 2002 22 38 2002 68 5595-5599 40 2001 9 7-12 41 2002 65 1475-1479 42 1998 42 536-544 43 2003 101 36-40 44 2001 26 19-24 45 Secretaría Distrital de Salud^dOficina de Vigilancia Epidemiológica 1999 46 2004 24 89-96 47 1998 66 4579-4587 48 2 y 3 de noviembre, 2000 Bogotá 49 1990 34 438-446 50 1997 41 296-303 52 CAC (Codex Alimentarius Commission) 4 De ce mb